Vol 17 (3): 93-136 - Revista Española de Nutrición Humana y Dietética

Transcripción

C
M
Y
CM
MY
CY CMY
K
Revista Española de
Nutrición Humana y Dietética
Spanish Journal of Human Nutrition and Dietetics
Revista Científica
de la Fundación Española
de Dietistas - Nutriconistas
Miembro de:
EFAD: Federación Europea de Asociaciones de Dietistas.
ICDA: Confederación Internacional de Asociaciones de Dietistas.
FESNAD: Federación Española de Sociedades de Nutrición, Alimentación y Dietética.
COMITÉ EDITORIAL
Editora Jefe:
Iva Marques-Lopes
Universidad de Zaragoza, España
Editores:
Eduard Baladia
Grupo de Revisión, Estudio y Posicionamiento de la AEDN, España
Julio Basulto
Editora Honoraria:
Nahyr Schinca
Asociación Española de Dietistas-Nutricionistas, España
María Manera
CONSEJO EDITORIAL EJECUTIVO
Nutrición básica y aplicada:
Alfredo Martínez (coordinador)
Universidad de Navarra,
Pamplona, España
Itziar Zazpe García
Pamplona, España
Marta Cuervo Zapatel
Pamplona, España
Marta Garaulet Aza
Universidad de Murcia, España
Ascensión Marcos
Instituto del Frío, CSIC Madrid, España
José Luis Santos (Chile)
Pontificia Universidad
Católica de Chile, Chile
Nutrición clínica y hospitalaria:
Jordi Salas (coordinador)
Universidad de Reus, Tarragona, España
Violeta Moize Arcone
Grupo Hospitalario Quirón, España
María Garriga García
Hospital Universitario
Ramón y Cajal, España
Emili Ros Rahola
Hospital Clínico de Barcelona, España
Horacio González (Argentina)
Hospital de Niños Sor María
Ludovica, Argentina
Josefina Bressan (Brasil)
Universidad Federal de Viçosa, Brasil
Educación alimentaria y sanitaria:
Víctor Manuel Rodríguez
(coordinador)
Universidad del País Vasco, España
Manuel Moñino
Colegio Oficial de Dietistas-Nutricionistas
de les Illes Balears, España
Arantza Ruiz de las Heras
Hospital Virgen del Camino,
Pamplona, España
Edurne Simón
Universidad del País Vasco, España
Francisco Gómez Pérez
Ayuntamiento de Vitoria-Gasteiz, España
Graciela González (Argentina)
Asociación Argentina de Dietistas
y Nutricionistas, Argentina
Cultura alimentaria,
sociología, antropología de la
alimentación y psicología:
Elena Espeitx (coordinadora)
Joy Ngo
Fundación para la Investigación
Nutricional, Barcelona, España
Gemma López-Guimerá
Universidad Autónoma de Barcelona,
Bellaterra, Barcelona, España
Pilar Ramos
Universidad de Sevilla, España
Patricia Marcela Aguirre de Tarrab
(Argentina)
Instituto de Altos Estudios
Sociales (IDAES), Argentina
Cooperación Humanitaria
y Nutrición:
José Miguel Soriano del Castillo
(coordinador)
Universidad de Valencia,
Valencia, España
Alma Palau Ferré
Colegio Oficial de Dietistas y
Nutricionistas de la Comunitat
Valenciana, España
Gloria Domènech
Universidad de Alicante, España
Estefanía Custodio
Instituto de Salud Carlos III, España
Faviola Susana Jiménez Ramos (Perú)
Red Peruana de Alimentación
y Nutrición (RPAN), Perú
Hilda Patricia Núñez Rivas (Costa Rica)
Instituto Costarricense de Investigación
y Enseñanza en Nutrición y
Salud (INCIENSA), Costa Rica
Geraldine Maurer Fossa (Perú)
Alerta Nutricional, Perú
Tecnología culinaria y gastronomía:
Giuseppe Russolillo (coordinador)
Asociación Española de Dietistas –
Nutricionistas, Barcelona, España
Antonio Vercet
Alicia Bustos
Universidad de Navarra, España
Yolanda Sala
Asociación Española de DietistasNutricionistas, España
Joxe Mari Aizega
Basque Culinary Center (BCC), España
Andoni Luís Aduriz
Mugaritz, España
Bromatología, toxicología y
seguridad alimentaria:
Iciar Astiasarán (coordinadora)
Pamplona, España
Roncesvalles Garayoa
Carmen Vidal Carou
Universidad de Barcelona, España
Diana Ansorena
María Teresa Rodríguez
Estrada (Italia)
Universidad de Bologna, Italia
Nutrición Comunitaria
y Salud Pública:
Mª del Rocío Ortiz (coordinadora)
Andreu Farran
Carlos Álvarez-Dardet
Jesús Vioque
Universidad Miguel Hernández, España
Odilia I. Bermúdez (Estados Unidos)
Tufts University School of
Medicine, Estados Unidos
Dietética Aplicada y Dietoterapia:
Nancy Babio (coordinadora)
Universitat Rovira i Virgili, España
Julia Wärnberg
Universidad de Málaga, España
Isabel Mejías Rangil
Hospital San Joan de Reus, España
Cleofé Pérez-Portabella Maristany
Hospital Vall d’Hebron, España
Marina Torresani
Universidad de Buenos Aires, Argentina
Laura López
Universidad de Buenos Aires, Argentina
Consejo Editorial consultivo:
Josep Boatella
Pilar Cervera
Asociación Española de DietistasNutricionistas, España
Ángel Gil
Universidad de Granada, España
Margarita Jansà
Ana Pérez-Heras
Mercè Planas
Hospital Vall d’Hebron, España
Manuel Serrano Ríos
Hospital Clínico de Madrid, España
Ramón Tormo
Grupo Hospitalario Quirón, España
Revista Científica
de la Fundación Española
de Dietistas - Nutriconistas
Miembro de:
EFAD: Federación Europea de Asociaciones de Dietistas.
ICDA: Confederación Internacional de Asociaciones de Dietistas.
FESNAD: Federación Española de Sociedades de Nutrición, Alimentación y Dietética.
JUNTA DIRECTIVA DE LA AED-N (2013)
Presidencia:
Giuseppe Russolillo
Vicepresidencia:
Manuel Moñino
Vocales generales:
Miguel Ángel Reverte
Nancy Babio
Iva Marques (relaciones internacionales: EFAD/ICDA)
Maria Casadevall (representante FEC)
Noemí Pons
José Miguel Martínez
Ingortze Zubieta
Secretaría:
Mª José Ibáñez
Tesorería:
Martina Miserachs
Vocales autonómicos:
Verónica Sánchez Fernández (ADDEPA), Asturias
Laura Carreño (ADNCyL), Castilla y León
María Colomer (CODNIB), Islas Baleares
Alma Palau (CODINuCoVa), Valencia
Marta García (CODINCAM), Castilla-La Mancha
Eva Gosenje (ADICAN), Cantabria
Sheila Bustillo (ADDENE), País Vasco
Judith Sugeidy Cornejo (ADDECAN), Canarias
Eva M. Pérez (ADDLAR), La Rioja
Alba Santaliestra (CPDNA), Aragón
Chayo Ezcurra (CODINA-NADNEO), Navarra
José Antonio López (AGDN), Galicia
Francisco Miguel Celdrán de Haro (ADINMUR), Murcia
Fundación Española de Dietistas - Nutriconistas: Plaza Félix Huarte, 2, bajo trasera. 31007 Pamplona (España).
Publicación trimestral (4 números al año).
Disponible en internet: www.renhyd.org
Tarifa suscripción anual:
• Formato online: gratuito (open access)
• Formato Papel:
La licencia de esta obra le permite compartir, copiar, distribuir, ejecutar y comunicar públicamente la obra bajo las condiciones de correcta atribución, debiendo reconocer los
créditos de la obra de la manera especificada por el autor o el licenciante (pero no de una
manera que sugiera que tiene su apoyo o que apoyan el uso que hace de su obra).
La Fundación Española de Dietistas-Nutricionistas (FEDN) se opone de forma expresa mediante esta licencia al uso parcial o total de los contenidos de la Revista Española de Nutrición Humana y Dietética para fines comerciales.
La licencia no permite obras derivadas, no permitiendo alterar, transformar o generar una
obra derivada a partir de esta obra (excepto obteniendo permiso expreso).
Más información: http://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/3.0/deed.es
La Fundación Española de Dietistas-Nutricionistas no tendrá responsabilidad alguna por
las lesiones y/o daños sobre personas o bienes que sean el resultado de presuntas declaraciones difamatorias, violaciones de derechos de propiedad intelectual, industrial o
privacidad, responsabilidad por producto o negligencia. Tampoco asumirán responsabilidad alguna por la aplicación o utilización de los métodos, productos, instrucciones o ideas
descritos en el presente material. En particular, se recomienda realizar una verificación
independiente de los diagnósticos y de las dosis farmacológicas.
Aunque el material publicitario se ajusta a los estándares éticos (médicos), su inclusión en
esta publicación no constituye garantía ni refrendo alguno de la calidad o valor de dicho
producto, ni de las afirmaciones realizadas por su fabricante.
Personas Físicas (amigos de la Fundación): gratuito
Personas Físicas (territorio español): 20 euros/año
Personas Físicas (fuera de España): 50 euros/año
Instituciones: 100 euros/año
(IVA incluido)
Suscripciones y atención al cliente:
Correo electrónico: [email protected]
Protección de datos:
Fundación Española de Dietistas-Nutrciionistas (FEDN), declara cumplir lo dispuesto por la
Ley Orgánica 15/1999, de 13 de diciembre, de Protección de Datos de Carácter Personal.
Papel ecológico libre de cloro.
Chlorine free, enviromentally friendly paper.
Esta publicación se imprime en papel no ácido.
This publication is printed in acid-free paper.
Correo electrónico: [email protected]
Impreso en España Depósito legal: B-17288-2011
ISSN: 2173-1292
Volumen 17 • Número 3 • Julio-Septiembre 2013
www.renhyd.org
SUMARIO
EDITORIAL
Vitamina D: ¿evidencia o promoción entusiasta?
Eduard Baladia
pág. 93
ORIGINALES
Evaluación del consumo de fibra dietética en pacientes con
diabetes tipo 2 que concurren a un centro asistencial de la
ciudad de Rosario María Elisa Zapata, Ana María Hoet, Daniela Simonini
pág. 95
Asociación entre la dieta y la presencia de sobrepeso y obesidad.
Método de evaluación dietética de la Encuesta Nacional de
Salud Española 2006
Aurora Isabel Norte-Navarro, Rocío Ortiz-Moncada, José Fernández-Sáez, Carlos Álvarez-Dardet
pág. 102
REVISIONES
Mecanismos moleculares implicados en los posibles efectos
de los compuestos fenólicos en la disminución del riesgo de
enfermedades cardiovasculares
Maria Aubets-Fusté, Núria Mach
pág. 110
Aspectos nutricionales y sociales del consumo de la carne de
avestruz: el caso de España
Alicia Aguilar, F. Xavier Medina
pág. 117
ESPECIALES
Productos dietéticos singulares (1900-1950) (II): cientificismo
y publicidad
Josep Boatella
pág. 123
“Come, calla y ponte al sol”. Del refrán popular al conocimiento
de la vitamina D
Rafael Crovetto-Martínez, Adelina Martínez-Rodríguez, Julia Fernández-Alonso
pág. 129
Volume 17 • Issue 3 • Julio-September 2013
www.renhyd.org
CONTENTS
EDITORIAL
Vitamin D: ¿evidence or enthusiastic promotion?
Eduard Baladia
pág. 93
ORIGINAL ARTICLES
Evaluation of fiber intake in diabetes 2 patients of an asistencial
center of Rosario city
María Elisa Zapata, Ana María Hoet, Daniela Simonini
pág. 95
Association between diet and presence of overweight and
obesity. Dietary assessment method of the Spanish National
Health Survey 2006
Aurora Isabel Norte-Navarro, Rocío Ortiz-Moncada, José Fernández-Sáez, Carlos Álvarez-Dardet
pág. 102
REVIEW ARTICLES
Molecular mechanisms explaining the possible effects of
phenolic compounds on reducing the risk of cardiovascular
diseases
Maria Aubets-Fusté, Núria Mach
pág. 110
Nutritional and social aspects of consumption of ostrich meat:
the case of Spain
Alicia Aguilar, F. Xavier Medina
pág. 117
SPECIAL ARTICLES
Peculiar dietetic products (1900-1950) (II): scientism and
advertising
Josep Boatella
pág. 123
“Eat, shut up and stand in the sun”. From the popular proverbs
to the knowledge of vitamin D
Rafael Crovetto-Martínez, Adelina Martínez-Rodríguez, Julia Fernández-Alonso
pág. 129
Rev Esp Nutr Hum Diet. 2013; 17(3): 93 - 94
www.renhyd.org
EDITORIAL
Vitamina D: ¿evidencia o promoción entusiasta?
Vitamin D: ¿evidence or enthusiastic promotion?
a,
Eduard Baladia *
a Grupo de Revisión, Estudio y Posicionamiento de la Fundación Española de Dietistas-Nutricionistas (GREP-FEDN), España.
* Autor para correspondencia:
Correo electrónico: [email protected] (E. Baladia).
Recibido el 9 de septiembre de 2013; aceptado el 12 de septiembre de 2013.
Vitamina D para una adecuada salud ósea, ha sido durante
décadas la principal función de la 25-hidroxivitamina
D (25OHD). Su fuente principal, económica, segura y
suficiente (como mínimo con las condiciones geográficas y
meteorológicas españolas), la exposición solar.
Sin embargo, recientes casos de raquitismo carencial bien
documentados en la literatura científica1-3, han puesto
de manifiesto que una enfermedad que se consideraba
erradicada, es en realidad una afección más frecuente de lo
que se podía esperar.
Asimismo, la preocupación y los mensajes de salud pública
sobre la relación entre exposición solar sin protección
y cáncer de piel, han aumentado notablemente en la
última década. “Evite la exposición excesiva al sol”; “Es
especialmente importante proteger a niños y adolescentes”;
“Las personas que tienen tendencia a sufrir quemaduras
deben protegerse del sol durante toda la vida”, son algunos
de los principales mensajes relacionados con el sol que se
derivan del Código Europeo Contra el Cáncer4.
Paralelamente han proliferado investigaciones que sugieren
que el déficit de vitamina D podría estar asociado a mayores
riesgos de padecer ciertas enfermedades. Por ejemplo,
se ha sugerido que el calcitriol podría ejercer un efecto
inmunomodulador y antiproliferativo5 a través de las vías
autocrinas y paracrinas, pudiendo desarrollar una acción
preventiva en algunas condiciones como la diabetes tipo 16
y tipo 27, las enfermedades cardiovasculares8, hipertensión
arterial9, enfermedad renal10, algunos tipos de infecciones11,
algunos tipos de cáncer12, e incluso una disminución del
riesgo de mortalidad total13.
Finalmente, el Institute Of Medicine (IOM)14, entidad de
referencia a nivel mundial en relación al establecimiento de
ingestas de referencia, publicó en 2011 una actualización
en la que se recomendaba aumentar la ingesta dietética de
vitamina D, estableciendo un Requerimiento Medio Estimado
(siglas EAR del inglés Estimated Average Requirement) de
10 μg para todos los grupos de edad.
El avance científico y el conocimiento de que existen
mayores recomendaciones de ingesta dietética, mayor
riesgo de estados carenciales (especialmente entre niños),
más consecuencias para la salud (no sólo raquitismo
u osteomalacia, sino también mayor riesgo de sufrir
otras enfermedades) y menor exposición solar para
disminuir el riesgo de padecer cáncer de piel, conducen
casi inevitablemente a pensar que solamente mediante
una política de fortificación de ciertos alimentos o bien
con suplementación sistemática, podríamos llegar a
adquirir de forma segura los niveles adecuados de dicha
vitamina. La medicalización sistemática, especialmente de
Esta obra está bajo una Licencia Creative Commons Atribución-NoComercial-SinDerivadas 3.0 Unported.
Más información: http://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/3.0/deed.es_CO
94
Baladia E, et al.
los más pequeños, no puede sino generar, como mínimo,
controversia entre los profesionales sanitarios encargados
de su cuidado.
7.
Sin embargo, cuando se ahonda en el conocimiento, se
descubre que, por ejemplo, el IOM estableció unas ingestas
recomendadas que estadísticamente se asocian a unos
niveles de 25OHD (sérica) que minimizan el riesgo de padecer
estados deficitarios en cualquier grupo de edad (desde 1
año hasta los más ancianos) y sin tener en cuenta ninguna
exposición solar14. Que España no reúne precisamente las
condiciones menos adecuadas para una exposición solar
insuficiente: latitud, nubosidad, características de las
ciudades, vestimenta (religión)15. Que los casos de raquitismo
detectados en España corresponden a “niños de riesgo”: piel
oscura, poco expuestos a la luz solar principalmente por su
religión, de familias con ingresos bajos14. Que la carga total
de enfermedades o el riesgo atribuible a una exposición
insuficiente puede superar, en algunas ocasiones, al riesgo
de padecer cáncer de piel por exposición excesiva16. Y que la
evidencia científica que relacionada el déficit de vitamina D
con otras enfermedades proviene, en su mayoría de estudios
observacionales17.
8.
Hay dos preguntas de importante relevancia que deberían
marcar las futuras recomendaciones: a nivel de salud pública
¿existe suficiente evidencia para justificar una política
obligatoria de fortificación de alimentos con vitamina D en
España?, y a nivel de asistencia individual ¿existe suficiente
evidencia para recomendar suplementación sistemática
de vitamina D o es preferible realizar un screening para
identificar los “sujetos de riesgo”?.
BIBLIOGRAFÍA
1.
2.
3.
4.
5.
6.
Fernández DY, Lezcano AC. Raquitismo carencial en la infancia:
análisis de 62 casos. Med Clínica. 2003; 121(1): 23–7.
Ojeda L, Ros MA, Tomás C, Alcón JJ, Ardit J. Raquitismo
carencial en un lactante de 5 meses. Patología poco común en
nuestro medio. An Pediatría. 2010 Mar; 72(3): 225–7.
Walter C, Muñoz-Santanach D, Marín del Barrio S, Corrales
Magín E, Pou Fernández J. Hipocalcemia sintomática
secundaria a raquitismo carencial. Presentación de dos casos
clínicos. Anales de Pediatría. 2010 May; 72(5): 343–6.
Martín Moreno JM. El Código Europeo contra el Cáncer. Tercera
revisión (2003): insistiendo y avanzando en la prevención del
cáncer. Rev Española Salud Pública. 2003 Dec; 77(6): 673–9.
Masuda S, Jones G. Promise of vitamin D analogues in the
treatment of hyperproliferative conditions. Mol Cancer Ther.
2006 Apr; 5(4): 797–808.
Zipitis CS, Akobeng AK. Vitamin D supplementation in early
childhood and risk of type 1 diabetes: a systematic review and
meta-analysis. Arch Dis Child. 2008 Jun; 93(6): 512–7.
9.
10.
11.
12.
13.
14.
15.
16.
17.
Pittas AG, Lau J, Hu FB, Dawson-Hughes B. The role of vitamin
D and calcium in type 2 diabetes. A systematic review and
meta-analysis. J Clin Endocrinol Metab. 2007 Jun; 92(6): 2017–
29.
Sun Q, Pan A, Hu FB, Manson JE, Rexrode KM. 25-Hydroxyvitamin
D levels and the risk of stroke: a prospective study and metaanalysis. Stroke J Cereb Circ. 2012 Jun; 43(6): 1470–7.
Witham MD, Nadir MA, Struthers AD. Effect of vitamin D on
blood pressure: a systematic review and meta-analysis. J
Hypertens. 2009 Oct; 27(10): 1948–54.
Pilz S, Iodice S, Zittermann A, Grant WB, Gandini S. Vitamin
D status and mortality risk in CKD: a meta-analysis of
prospective studies. Am J Kidney Dis Off J Natl Kidney Found.
2011 Sep; 58(3): 374–82.
Nnoaham KE, Clarke A. Low serum vitamin D levels and
tuberculosis: a systematic review and meta-analysis. Int J
Epidemiol. 2008 Feb; 37(1): 113–9.
Gissel T, Rejnmark L, Mosekilde L, Vestergaard P. Intake of
vitamin D and risk of breast cancer-a meta-analysis. J Steroid
Biochem Mol Biol. 2008 Sep; 111(3-5): 195–9.
Zittermann A, Iodice S, Pilz S, Grant WB, Bagnardi V, Gandini
S. Vitamin D deficiency and mortality risk in the general
population: a meta-analysis of prospective cohort studies. Am
J Clin Nutr. 2012 Jan; 95(1): 91–100.
IOM (Institute of Medicine). Dietary Reference Intakes for
Calcium and Vitamin D. The National Academies Press.
Washington, DC: 2011.
Cranney A, Horsley T, O’Donnell S, Weiler H, Puil L, Ooi D, et
al. Effectiveness and safety of vitamin D in relation to bone
health. Evid Reporttechnology Assess. 2007 Aug; (158): 1–235.
Lucas RM, McMichael AJ, Armstrong BK, Smith WT. Estimating
the global disease burden due to ultraviolet radiation
exposure. Int J Epidemiol. 2008 Jun; 37(3): 654–67.
Harvey NC, Cooper C. Vitamin D: some perspective please. BMJ.
2012; 345: e4695.
www.renhyd.org
ORIGINAL
Evaluación del consumo de fibra dietética en pacientes con diabetes tipo
2 que concurren a un centro asistencial de la ciudad de Rosario
a,
a
a
María Elisa Zapata *, Ana María Hoet , Daniela Simonini
a Universidad del Centro Educativo Latinoamericano, Facultad de Química, Rosario, Santa Fé, (Argentina).
Correo electrónico: [email protected] (M. E. Zapata).
Recibido el 6 de mayo de 2013; aceptado el 5 de junio de 2013.
Evaluación del consumo de fibra dietética en pacientes con diabetes tipo 2 que concurren a un
centro asistencial de la ciudad de Rosario
RESUMEN
PALABRAS CLAVE
Diabetes mellitus,
Tipo 2;
Fibra dietética;
Fibra soluble;
Fibra insoluble;
Evaluación nutricional;
Encuestas nutricionales.
Introducción: una dieta rica en fibra se ha asociado con el mejor control glicémico en pacientes con diabetes 2, siendo la fracción soluble la más eficaz en el control de la glicemia. El
presente estudio tiene el propósito de determinar la cantidad de fibra dietética total, soluble
e insoluble consumida por los pacientes con diabetes tipo 2 que concurrieron a un centro
asistencial para diabéticos de la ciudad de Rosario.
Material y métodos: se realizó un estudio de tipo descriptivo, observacional, de corte transversal. Se determinó una muestra de 60 adultos, con diagnóstico de diabetes tipo 2 (>6 meses),
de 18 a 70 años, sin enfermedades o afecciones intestinales. Se empleó un cuestionario de
frecuencia de consumo semicuantitativo de alimentos fuente de fibra alimentaria, y un álbum
fotográfico para identificar el tamaño de la porción. Se realizó un análisis estadístico descriptivo, y para evaluar la asociación se utilizó el test X2 y ANOVA.
Resultados: el consumo promedio de fibra total de los pacientes encuestados fue de
18,8±5,9 g/d, de los cuales 14,8±4,6 g/d correspondían a fibra insoluble y 4,0±1,5 g/d a fibra soluble. Las frutas y vegetales aportaron el 82% de la fibra soluble. La mayoría (62%) de
los pacientes presentaron un consumo de fibra total menor a la recomendación de la ADA,
y el 60% presentó una inadecuada relación entre la ingesta de fibra insoluble y soluble.
Conclusiones: es necesario aumentar el aporte de fibra dietética total, especialmente la fracción soluble en los pacientes con diabetes tipo 2, porque hay evidencias que apoyan sus beneficios.
96
Zapata ME, et al.
Evaluation of fiber intake in diabetes 2 patients of an asistencial center of Rosario city
ABSTRACT
KEYWORDS
Diabetes Mellitus,
Type 2;
Dietary fiber;
Soluble fiber;
Insoluble fiber;
Nutritional assessment;
Nutrition surveys.
Introduction: a diet high in fiber has associated with better glycaemic control in diabetes 2
patients, being the soluble fraction of the most effective in the control of blood sugar levels.
The aim of the study is determine the amount of total, soluble and insoluble dietary fiber
intake by patients with type 2 diabetes who attended a medical centre for diabetics in Rosario.
Material and methods: descriptive, observational, cross-sectional study was conducted. It
was determined a sample of 60 adults with a diagnosis of diabetes type 2 >6 months, 18
to 70 years old, with no disease or intestinal disorders. A semiquantitative food frequency
questionnaire of foods source of dietary fiber, and a photo album was used to identify the
portion size. Descriptive statistical analysis was performed and Chi-square and ANOVA test
was used to evaluate the association.
Results: the average consumption of total fiber was 18,8±5,9 g/d, 14, 8±4,6 g/d corresponded
to insoluble fiber and 4,0±1,5 g/d to soluble fiber. Fruits and vegetables contributed
82% of soluble fiber. Most patients (62%) had a consumption of fiber total less than the
recommendation of the ADA, and 60% presented an inadequate relationship between intake
of soluble and insoluble fiber.
Conclusions: it is necessary to increase the contribution of total dietary fiber, especially the
soluble fraction in diabetes 2 patients, because there are evidences that supports its benefits.
IntroducCIÓN
La diabetes mellitus tipo 2 es la forma más frecuente de
diabetes. Es una enfermedad que se caracteriza por una
producción insuficiente de insulina o una resistencia a niveles altos de la misma1. El número de personas que padecen
diabetes en América se estimó en 35 millones en 2000, de
las cuales 19 millones (54%) vivían en América Latina y el
Caribe. Las proyecciones indican que en 2025 esta cifra ascenderá a 64 millones, de las cuales 40 millones (62%) corresponderán a América Latina y el Caribe. La diabetes tipo
2 representa alrededor del 90% de todos los casos de diabetes y aparece con mayor frecuencia después de los 40 años.
La vigilancia epidemiológica de diabetes tipo 2 se dificulta
por la existencia de muchos casos subclínicos (entre 30% y
50% del total de casos en la mayoría de las poblaciones)2,3.
El tratamiento de la diabetes incluye terapia nutricional, actividad física, monitorización, medicamentos e instrucción
en autocontrol. Un objetivo importante del tratamiento es
proporcionar al paciente los instrumentos necesarios para
conseguir el mejor control posible de la glucemia, con el fin
de prevenir, retrasar o detener las complicaciones microvasculares y macrovasculares. La dietoterapia forma parte integral del cuidado y el control de la diabetes, con el objetivo
de mejorar el control glicémico, el perfil de lípidos y lipoproteínas y la presión arterial. La mejoría de la salud a través
de las elecciones de alimentos y la actividad física constituye
la base de todas las recomendaciones de nutrición para el
tratamiento de la diabetes4-6.
Dentro del tratamiento nutricional de la diabetes, se aborda el control de los carbohidratos y la importancia de la
ingesta de fibra alimentaria. La cantidad de carbohidratos
de la alimentación, así como los tipos de azúcares (glucosa, fructosa, sacarosa, lactosa), la naturaleza del almidón
(amilosa, amilopectina, almidón resistente), la cocción y el
procesamiento de los alimentos. El tamaño de las partículas y la forma de los alimentos, tienen una influencia en la
respuesta glucémica de los alimentos5. Otro factor dietético
a remarcar es el consumo de fibra dietética. En los últimos
treinta años múltiples estudios han demostrado que la administración de fibra dietética podía reducir los niveles de
glucemia en pacientes tanto tipo 1 como tipo 27-9.
La educación alimentaria es una herramienta fundamental
en el tratamiento del paciente diabético. Mediante la educación, se puede brindar la información necesaria al paciente
sobre cómo realizar una buena selección de los alimentos,
y especialmente de qué forma incluir la fibra dietética para
obtener todos los beneficios que ésta aporta a un mejor control de la diabetes10-13.
La fibra dietética, en el más amplio sentido, incluye aquellos
componentes de los alimentos vegetales que no pueden ser
degradados por las enzimas digestivas del hombre y que se
encuentran fundamentalmente en la pared celular, a excepción del almidón resistente, polifenoles solubles, gomas
mucílagos y polisacáridos de algas. El interés actual de la
fibra dietética comienza a partir de la asociación epidemiológica entre una dieta rica en fibra y una menor incidencia
de enfermedades crónicas no transmisibles, entre las que
se encuentra la diabetes mellitus14-15. La fracción soluble
Evaluación del consumo de fibra dietética en pacientes con diabetes tipo 2 que concurren a un centro asistencial de la ciudad de Rosario
contribuye en el control de la glucemia. Entre los potenciales mecanismos de acción que explicarían este fenómeno se
encuentran: (a) el retraso en el vaciamiento gástrico; (b) la
disminución en la absorción de glucosa que al quedar atrapada por la viscosidad de la fibra es, en consecuencia, menos accesible a la acción de la amilasa pancreática; y (c) la
producción de ácidos grasos de cadena corta. El propionato
podría influir en la neoglucogénesis reduciendo la producción hepática de glucosa. El butirato podría actuar reduciendo la resistencia periférica a la insulina al reducir la producción de TNF (Factor de necrosis tumoral)14.
Recientemente se ha prestado gran atención a una fracción
de los carbohidratos presente en los alimentos, conocida
como almidón resistente, que no es digerida en el intestino
delgado, pero que fermenta en el intestino grueso y provoca
aumento de la producción de ácidos grasos de cadena corta,
que se han asociado con una disminución de la concentración de ácidos grasos libres en la circulación sanguínea. Ello
constituye un factor de interés, porque el aumento de estos
ácidos grasos libres podría disminuir la sensibilidad a la insulina e interferir en la captación de la glucosa y la síntesis
de glucógeno7.
La Asociación Americana de Diabetes (ADA) sigue recomendando un consumo de fibra entre 20-35 g/día tanto soluble
como insoluble para mantener un mejor control glucémico
e insulínico; o bien aproximadamente 10-14g de fibra dietética por cada 1.000 kcal16. Algunos autores sugieren que
la fibra consumida debe tener una proporción de 3/1 entre
insoluble y soluble14, aunque existe controversia al respecto17,18. Por otra parte, hay datos que sugieren que consumir
una dieta alta en fibra (fibra de 50 g/día) reduce la glicemia
en sujetos con diabetes tipo 1 y la glicemia, hiperinsulinemia
y los lípidos plasmáticos en sujetos con diabetes tipo 2, aunque la palatabilidad, las limitadas opciones de alimentos y
los efectos secundarios gastrointestinales son potenciales
barreras para lograr esta elevada ingesta de fibra16.
El objetivo general del trabajo fue evaluar el consumo de fibra dietética total en pacientes con diabetes tipo 2 que concurren a un centro asistencial para diabéticos de la ciudad
de Rosario. Los objetivos específicos fueron determinar cantidad de fibra soluble e insoluble consumida por los pacientes con diabetes tipo 2; comparar el consumo de fibra dietética con las recomendaciones nutricionales establecidas
por la Asociación Americana de Diabetes (ADA); y evaluar
la posible relación entre género, edad, tiempo de diagnostico de la enfermedad, educación alimentaria diabetológica y
consumo de fibra alimentaria.
MATERIAL Y MÉTODOS
Se trató de un estudio descriptivo, observacional, de corte
97
transversal. Se determinó el tamaño de la muestra en 60
individuos, basado en la cantidad de consultas mensuales
al nutricionista, con una confianza del 95% y un porcentaje
de error del 5%.
Se realizó un muestreo de tipo no probabilístico por
conveniencia para la selección de aquellos pacientes que
participen de la muestra. Se incluyeron los pacientes de 18
a 70 años, de ambos sexos, con diagnóstico de diabetes tipo
2 de al menos 6 meses de antigüedad. Se excluyeron los
pacientes que presentaban complicaciones asociadas (ej:
insuficiencia renal) y/o afecciones intestinales (ej: diarrea
crónica, enfermedad de Crohn, colitis ulcerosa, síndrome de
intestino irritable, resección intestinal).
Se empleó un cuestionario general y un cuestionario de
frecuencia de consumo semicuantitativo de alimentos
fuentes de fibra, que fue dividido por grupos de alimentos:
cereales y derivados, legumbres, frutas, frutas desecadas y
secas, y vegetales. Los datos sobre cantidad de fibra total,
fibra soluble e insoluble de cada alimento, se obtuvieron de
la tabla de contenido y composición de fibra dietética en 117
alimentos frecuentes19; de la tabla de composición química
de alimentos elaborada por Cenexa20 y de información
publicada por empresas de alimentos.
Para facilitar la determinación de las porciones de alimentos
consumidas del paciente, el cuestionario se acompañó de
un álbum fotográfico. Este álbum incluyó imágenes de
los alimentos listados en el cuestionario, en porciones
pequeñas, medianas y grandes21.
Para realizar el porcentaje de adecuación se tomó como
referencia la recomendación ADA de 20-35 g/d de fibra
total16, y una proporción de 3/1 entre insoluble y soluble14.
Los datos fueron tabulados y se realizó análisis estadístico
descriptivo (frecuencias, medidas de posición y dispersión),
para evaluar la asociación se utilizó el test Chi–Cuadrado de
Pearson y ANOVA.
RESULTADOS
La edad media de los pacientes fue de 53,8±12,1 años.
El 58% fueron mujeres. En relación con el tiempo de
diagnóstico, el 30% tenía menos de 1 año, 32% entre 1 y
3 años y 38% más de 3 años. El 88% de los pacientes bajo
estudio manifestaron no presentar educación alimentaria
diabetológica, es decir, que nunca han concurrido a algún
taller de educación alimentaria.
El consumo promedio de fibra dietética fue 18,8±5,9 g/d,
de los cuales el 22% (4,0±1,5 g/d) fue fibra soluble. Las
frutas y vegetales aportaron en conjunto tres cuartas partes
(13,8 g/d) de la fibra total, la fibra restante fue aportada
98
Zapata ME, et al.
por los cereales (4,2 g/d), mientras que las legumbres
representaron menos del 4% de la ingesta total de fibra
(Tabla 1).
La fibra soluble también fue aportada principalmente por
las frutas (42%) y vegetales (40%). Aproximadamente una
tercera parte (36%) de la fibra insoluble fue aportada por
los vegetales, otra tercera parte (35%) por frutas, el 24% por
cereales y 5% por legumbres (Figura 1).
El porcentaje de adecuación promedio considerando el
límite inferior de la recomendación de fibra de la American
Diabetes Association fue del 93,8% (IC95%: 86,2-101,4%)
y considerando el valor superior de la recomendación
desciende a 53,6% (IC95%: 49,2- 57,9%).
El 38% de los pacientes evaluados presentaron una ingesta
de fibra dentro de los valores propuestos por la American
Diabetes Association. Se observó mayor adecuación a la
Tabla 1. Medidas estadísticas de consumo de fibra soluble, insoluble y total, por grupos de alimentos en pacientes con
diabetes tipo 2 (g/d).
INTERVALO DE CONFIANZA AL 95%
INFERIOR
SUPERIOR
PERCENTILES
MEDIA
DS
25
50
75
Fibra soluble (g/d)
1,6
0,8
1,4
1,8
1,1
1,5
2,0
Fibra insoluble (g/d)
5,3
2,3
4,8
5,9
3,8
5,0
6,9
Fibra total (g/d)
6,9
3,0
6,1
7,7
4,8
6,6
9,0
Fibra soluble (g/d)
1,7
0,9
1,5
1,9
1,0
1,5
2,1
5,2
2,6
4,6
5,9
3,4
5,3
7,0
Fibra total (g/d)
6,9
3,4
6,1
7,8
4,4
6,8
9,3
Fibra soluble (g/d)
0,0
0,0
0,0
0,0
0,0
0,0
0,0
0,7
0,9
0,4
0,9
0,1
0,2
1,1
Fibra total (g/d)
0,7
0,9
0,4
0,9
0,1
0,2
1,1
Fibra soluble (g/d)
0,7
0,5
0,6
0,8
0,3
0,7
1,0
3,5
1,8
3,0
4,0
2,2
3,0
4,5
Fibra total (g/d)
4,2
2,0
3,7
4,8
2,7
3,8
5,7
Vegetales
Frutas
Legumbres
Cereales
Total
Fibra soluble (g/d)
4,0
1,5
3,6
4,4
2,8
3,7
4,7
14,8
4,6
13,6
15,9
11,4
14,5
18,1
Fibra total (g/d)
18,8
5,9
17,2
20,3
14,4
17,9
22,9
Nota: No se observaron diferencias estadísticamente significativas (p<0,05).
Figura 1. Consumo de fibra soluble, insoluble y total, por grupos de alimentos en pacientes con diabetes tipo 2 (g/d).
99
recomendación en los adultos mayores de 60 años, en los
que tenían un diagnóstico mayor a 3 años y en los que habían
asistido a los talleres de educación alimentaria (Tabla 2).
fracciones, mientras que de los pacientes con ingesta
inadecuada de fibra total el 38% presentó una adecuada
relación entre ambos tipos de fibra.
El 40% de los pacientes evaluados se adecuaron a la
recomendación de consumo de fibra insoluble : soluble
(3:1). De los pacientes con adecuada ingesta de fibra total,
el 44% también presentó adecuada relación entre ambas
A medida que aumentó el tiempo de diagnóstico, disminuyó
la adecuación al consumo de fibra insoluble y soluble, y los
pacientes con educación alimentaria diabetológica fueron
los que presentaron menor frecuencia de adecuación a esta
recomendación (Tabla 3).
Tabla 2. Adecuación a la recomendación de ingesta de fibra, según género, edad, tiempo de diagnóstico y educación
alimentaria diabetológica en pacientes con diabetes tipo 2 (%).
Inferior a la
recomendación (<20g/d)
Adecuado a la
recomendación (20-35g/d)
Inadecuada
relación FI:FS
Adecuada
relación FI:FS
n
%
n
%
n
%
n
%
37
62
23
38
36
60
24
40
Femenino
23
66
12
34
20
57
15
43
Masculino
14
56
11
44
16
64
9
36
< 60 años
24
71
10
29
21
62
≥60 años
13
50
13
50
15
58
13
38
11
42
Total
Género
Edad
Tiempo de diagnóstico
Menos de 1 año
13
72
5
28
9
50
Entre 1 y 3 años
12
63
7
37
10
53
9
50
Más de 3 años
12
74
9
47
6
26
52
48
11
17
Educación alimentaria
diabetológica
Si
3
43
4
57
6
86
1
14
No
34
64
19
36
30
57
23
43
Tabla 3. Consumo de fibra total por grupo de alimentos, fibra soluble, insoluble y total, según género, edad, tiempo de
diagnóstico y educación alimentaria diabetológica en pacientes con diabetes tipo 2 (g/d).
HORTALIZAS
Media DS
FRUTAS
Media DS
LEGUMBRES
Media DS
CEREALES
Media DS
FIBRA
SOLUBLE
Media DS
FIBRA
INSOLUBLE
Media DS
FIBRA
TOTAL
Media DS
Género
Femenino
6,6
2,6
7,1
3,8
0,6
0,8
4,1
1,9
3,9
1,5
14,5
4,1
18,4
5,4
Masculino
7,3
3,6
6,7
2,8
0,8
1,0
4,4
2,2
4,1
1,7
15,1
5,2
19,2
6,6
< 60 años
6,9
3,0
6,7
3,3
0,6
0,7
4,2
2,0
3,8
1,5
14,5
4,4
18,3
5,7
≥60 años
7,0
3,1
7,3
3,5
0,8
1,0
4,2
2,2
4,2
1,6
15,2
4,9
19,4
6,3
Edad
Tiempo de diagnóstico
Menos de 1 año
6,5
2,7
8,0
4,4
0,3
0,3
3,9
1,3
4,2
1,7
14,4
4,4
18,7
6,0
Entre 1 y 3 años
7,5
3,7
6,6
3,2
0,6
0,8
4,5
2,5
4,1
1,7
15,1
5,5
19,2
6,9
Más de 3 años
6,8
2,7
6,4
2,5
1,1
1,1
4,3
2,2
3,7
1,3
14,8
4,1
18,5
5,1
Si
6,4
2,0
7,0
2,5
1,1
1,2
4,4
1,4
3,8
1,3
15,0
3,3
18,8
4,5
No
7,0
3,1
6,9
3,5
0,6
0,8
4,2
2,1
4,0
1,6
14,7
4,8
18,8
6,1
Educación alimentaria
diabetológica
100 Rev Esp Nutr Hum Diet. 2013; 17(3): 95 - 101
DISCUSIÓN
En los últimos 30 años múltiples estudios han mostrado
que la administración de fibra dietética podría reducir los
niveles de glicemia en pacientes con diabetes tipo 217, 18. La
fracción soluble parece ser la más eficaz en el control de
la glicemia18, pudiendo tener un papel protector para la
presencia de síndrome metabólico9.
El consumo total promedio de los pacientes encuestados
estuvo por debajo del valor inferior de las recomendaciones
de la American Diabetes Association –20g–. La mayoría
(62%) de los pacientes presentaron un consumo de fibra
total menor a la recomendación, y ninguno de los pacientes
encuestados presentó un consumo de fibra total mayor a
valor superior de la recomendación –35g–.
Se ha observado que al menos 5 g/d de fibra soluble
proporcionan un efecto protector en la aparición de síndrome
metabólico por el logro de un mejor control glicémico y de
lípidos9. En los pacientes con diabetes tipo 2 evaluados, el
consumo promedio de fibra soluble fue inferior a esta cifra,
y sólo el 23% (n=14) de los pacientes consumió al menos 5
g/d de fibra soluble.
Como a la población en general, se debe alentar a las
personas con diabetes a elegir una variedad de alimentos
ricos en fibra como legumbres, cereales ricos en fibra (5
g/porción), frutas, vegetales y granos enteros, porque
además aportan vitaminas, minerales y otras sustancias
importantes para la salud16. Los alimentos fuentes de fibra
suelen contener mayores proporciones de fibra insoluble. Por
este motivo, los pacientes diabéticos deberían saber elegir
aquellos alimentos que posean mayor concentración de
fibra soluble, como por ejemplo la avena, salvado de avena,
ciruelas, zanahoria, cítricos, coles, legumbres y frutos secos.
Según los resultados del estudio, en este grupo de pacientes
el consumo de fibra soluble fue inferior al recomendado y
fue aportada principalmente por las frutas (42%) y vegetales
(40%), con una baja participación de los cereales y un nulo
aporte de las legumbres, sub-aprovechando unas de las
fuentes de fibra soluble más importantes. La recomendación
de que por cada tres partes de fibra insoluble se consuma
una de fibra soluble sólo se cumplió en 2 de cada 5 pacientes
evaluados.
Existe consenso en considerar a la educación como el
pilar fundamental del tratamiento de toda enfermedad
crónica. En la diabetes, este postulado adquiere máxima
importancia; es así como la educación logra que el paciente
diabético acepte su enfermedad y, en consecuencia, pueda
llevar una vida normal10 En este sentido, y pese a que el
centro asistencial se especializa en la patología y los talleres
están abiertos a toda la comunidad, el 88% de los pacientes
Zapata ME, et al.
encuestados nunca concurrió a algún taller de educación
alimentaria, por lo que sería fundamental fomentar su
participación en los talleres para permitir así una mejor
calidad de vida, aceptación de la enfermedad y adquisición
de hábitos alimentarios saludables20. Los pacientes que
manifestaron concurrir a los talleres, presentaron mayor
prevalencia de adecuación a las recomendaciones de ingesta
de fibra total, hecho que refuerza el papel y el sentido de la
tarea educacional realizada en los talleres del centro.
CONCLUSIONES
Teniendo en cuenta estos resultados y los numerosos
estudios que evidencian la importancia de un alto consumo
de fibra, y especialmente de la fracción soluble, en la mejora
del control glicémico y metabólico, es necesario que el
personal de salud y los profesionales del área que están en
contacto con los pacientes, los alentaran a tener mejores
hábitos en relación al consumo de fibra. En este sentido, el
Ministerio de Salud ha elaborado la Guía de Práctica Clínica
Nacional sobre Prevención, Diagnóstico y Tratamiento
de la Diabetes Mellitus Tipo 222, que es el material de
ayuda perfecto para profesionales y pacientes que ofrece
estrategias concretas para mejorar la calidad de vida de
los individuos con diabetes y estrategia para aumentar
el consumo de fibra, como por ejemplo incrementar el
consumo de salvado de avena, vegetales crudos, frutas con
piel, arroz integral, legumbres y frutas secas.
AGRADECIMIENTOS
Los autores agradecen a los pacientes de la Asociación
Regional de Ayuda al Diabético (FRADI) de la ciudad de
Rosario por su colaboración y disposición durante la
recolección de los datos.
A la Lic. Lucy Leyes y a la Dra. Paula Daneri, por los valiosos
aportes y contribuciones durante la realización del trabajo.
CONFLICTO DE INTERESES
Los autores del trabajo declaran la ausencia de conflictos
de intereses.
BibliograFÍA
1.
Mataix Verdú JM, Gassull MA. Diabetes Mellitus. En: Mataix
Verdú J.M. Nutrición y alimentación humana. Vol. 2. 2ª ed.
Barcelona: Editorial Océano; 2005.
2. Organización Panamericana de Salud. La Diabetes en las
Américas. Boletín epidemiológico. 2001; 22(2): 1-3.
3. World Health Organization. Diet, Nutrition and Prevention
of the Chronic Disease. WHO Technical Report Series 916:
Geneva; 2003.
4. Springer SC, Silverstein J, Copeland K, Moore KR, Prazar GE,
Raymer T, Shiffman RN, Thaker VV, Anderson M, Spann SJ,
Flinn SK; American Academy of Pediatrics. Management of
type 2 diabetes mellitus in children and adolescents. Pediatrics.
2013 Feb; 131(2): 648-64.
5. American Diabetes Association. Standards of medical care in
diabetes-2012. Diabetes Care. 2012 Jan; 35 Suppl 1: S11-63.
6. Schwartz SS. A practice-based approach to the 2012 position
statement of the American Diabetes Association and the
European Association for the Study of Diabetes. Curr Med Res
Opin. 2013 Jul; 29(7): 793-9.
7. Cabrera Llano JL, Cárdenas Ferrer M. Importancia de la fibra
dietética para la nutrición humana. Rev Cubana Med Salud
Pública 2006; 32(4).
8. Chandalia M, Garg A, Lutjohann D, von Bergmann K, Grundy
SM, Brinkley LJ. Beneficial effects of high dietary fiber intake in
patients with type 2 diabetes mellitus. N Engl J Med. 2000 May
11; 342(19): 1392-8.
9. Steemburgo T, Dall’Alba V, Almeida JC, Zelmanovitz T, Gross
JL, de Azevedo MJ. Intake of soluble fibers has a protective role
for the presence of metabolic syndrome in patients with type
2 diabetes. Eur J Clin Nutr. 2009 Jan; 63(1): 127-33.
10. Olivares S, Soto D. Dietoterapia y educación en la Diabetes
Mellitus. En: Olivares S, Soto D. Nutrición prevención de riesgos
y tratamiento dietético. 2ª ed. Santiago de Chile: Confederación
Latinoamericana de Nutricionistas y Dietistas; 1991.
101
11. Pérez Rodríguez A, Barrios López Y, Monier Tornés A, Berenguer
Gouarnalusses M, Martínez, Fernández I. Repercusión social de
la educación diabetológica en personas con diabetes mellitus
[artículo en línea] MEDISAN 2009; 13(1). http://scielo.sld.cu/
pdf/san/v13n4/san11109.pdf
12. Aráuz A, Sánchez G, Padilla G, Fernández M, Rosell M, Guzmán
S. Intervención educativa comunitaria sobre la diabetes en
el ámbito de la atención primaria. Rev Panam Salud Pública.
2001; 9(3): 145-153.
13. García G, Aguilar C, Palau A, Dalmau MR. Educación grupal
frente a individual en pacientes diabéticos tipo 2. Aten
Primaria. 2003; 32(1): 36-41.
14. Escudero E. González P. La fibra dietética. Nutr Hosp. 2006; 21
(Supl2): 61-72.
15. Mataix Verdú JM, Gassull M.A. Fibra alimentaria. En: Mataix
Verdu J.M. Nutrición y alimentación humana. Vol. 1. 2ª ed.
Barcelona: Editorial Océano; 2005.
16. American Diabetes Association, Bantle JP, Wylie-Rosett
J, Albright AL, Apovian CM, Clark NG, et al. Nutrition
recommendations and interventions for diabetes: a position
statement of the American Diabetes Association. Diabetes
Care. 2008 Jan; 31(Suppl 1): S61-78.
17. Wolfram T, Ismail-Beigi F. Efficacy of high-fiber diets in the
management of type 2 diabetes mellitus. Endocr Pract. 2011
Jan-Feb; 17(1): 132-42
18. Mello VD, Laaksonen DE. Dietary fibers: current trends and
health benefits in the metabolic syndrome and type 2 diabetes.
Arq Bras Endocrinol Metabol. 2009 Jul; 53(5): 509-18.
19. Marlett JA. Content and composition of dietary fiber in 117
frequently consumed foods. J Am Diet Assoc. 1992; 92(2): 17586.
20. Mazzei ME. Puchulu M.R. Tabla de composición química de los
alimentos. 2ª ed. Buenos Aires: Cenexa y Leiden; 1995.
21. Zapata ME. Evaluación y comparación del consumo de fibra
dietética entre los estudiantes de nutrición de UCEL (Rosario
– Argentina) y UNIMEP (Piracicaba – Brasil). Actu. nutr. 2008;
9(2): 127-142.
22. Ministerio de Salud de la Nación. Guía de Práctica Clínica
Nacional sobre Prevención, Diagnóstico y Tratamiento de
la Diabetes Mellitus Tipo 2 para el Primer Nivel de Atención.
2009. Disponible en http://www.msal.gov.ar.
www.renhyd.org
ORIGINAL
Asociación entre la dieta y la presencia de sobrepeso y obesidad. Método
de evaluación dietética de la Encuesta Nacional de Salud Española 2006
a,b
a,b,c,*
a
Aurora Isabel Norte-Navarro , Rocío Ortiz-Moncada
, José Fernández-Sáez ,
a,c,d
Carlos Álvarez-Dardet Díaz
a Departamento de Enfermería Comunitaria, Medicina Preventiva y Salud Pública e Historia de la Ciencia, Universidad de
Alicante, España.
b Centro de Alimentación y Nutrición de la Universidad de Alicante (Alinua), Facultad de Ciencias de la Salud, Universidad
de Alicante, España.
c Observatorio de Políticas Públicas y Salud OPPS, Universidad de Alicante, España.
d CIBER en Epidemiología y Salud Pública (CIBERESP), España.
Autor para correspondencia:
* Correo electrónico: [email protected] (R. Ortiz-Moncada).
Recibido el 26 de abril de 2013; aceptado el 15 de junio de 2013.
Asociación entre la dieta y la presencia de sobrepeso y obesidad. Método de evaluación dietética
de la Encuesta Nacional de Salud Española 2006
RESUMEN
PALABRAS CLAVE
Dieta;
Encuesta nutricional;
Encuesta dietética;
Encuesta de salud;
Cuestionario frecuencia de consumo
de alimentos;
Obesidad;
Sobrepeso.
Introducción: analizar la asociación entre la frecuencia de consumo de alimentos y la presencia de
sobrepeso-obesidad a partir de datos de la Encuesta Nacional de Salud Española 2006 (ENS-06).
Material y métodos: estudio transversal retrospectivo de fuentes secundarias de la ENS-06. Se
seleccionaron 29.321 individuos que respondieron el Cuestionario de Frecuencia de Consumo
de Alimentos, compuesto por una lista de 12 grupos, sobre los que se preguntaba su frecuencia
de consumo en 5 opciones de respuesta y que se categorizaron en 3 para el análisis (consumo
diario, semanal y ocasional). Se realizó un análisis descriptivo del consumo de grupos de alimentos categorizados por frecuencia de consumo, y calculando la diferencia (brecha) entre hombres
y mujeres. La asociación entre frecuencia de consumo de alimentos y sobrepeso-obesidad se
realizó mediante regresión logística.
Resultados: el 40,7% de la población consume a diario verduras-hortalizas y el 65,2% consume
frutas a diario. El 69,8%, y el 46,3% de las mujeres cumplen las recomendaciones de consumo
de frutas (brecha -7,2), y de verduras-hortalizas (brecha -14,0) respectivamente. Consumir fruta
ocasionalmente, disminuye la probabilidad de padecer obesidad (OR=0,72 IC95%: 0,63-0,82),
frente a consumirla a diario. Consumir embutidos a diario, disminuye la probabilidad de padecer obesidad (OR=0,75 IC95%: 0,68-0,83), frente a un consumo ocasional.
Conclusiones: Los resultados muestran contradicciones científicas por la presencia de sesgos
en el instrumento utilizado en la recogida de la información, sugiriendo la necesidad de que la
ENS incluya un método de recogida de información dietética-nutricional validado y adoptado,
que permita mediciones de mayor calidad y exactitud.
103
Association between diet and presence of overweight and obesity. Dietary assessment method
of the Spanish National Health Survey 2006
ABSTRACT
KEYWORDS
Diet;
Nutrition Surveys;
Diet Surveys;
Health survey;
Food frequency
questionnaire;
Obesity;
Overweight.
Introduction: to analyze the association between frequency of food consumption and presence
of overweight / obesity using data from the Spanish National Health Survey 2006 (NHS-06).
Material and Methods: retrospective cross-sectional study of secondary sources of NHS-06.
To selected 29.321 subjects answered the food frequency questionnaire, consist of a list of
12 groups that asked about their frequency of consumption in 5 response options and to
categorized into three for analysis (daily, weekly and occasional). Descriptive analysis of
the consumption of food groups categorized by frequency of consumption, and calculating
the difference (gap) between men and women. The association between food consumption
frequency with overweight-obesity was performed using logistic regression.
Results: 40.7% of the population consume vegetables daily and 65.2% consume fruit daily.
69.8%, and 46.3% of women complies with the recommendations for fruit consumption
(gap -7.2), and vegetables (-14.0 gap) respectively. Eating fruit occasionally, decreases the
probability of obesity (OR = 0.72 95% CI 0.63 to 0.82), opposite to consume daily. Eating
sausages daily, reduces the probability of obesity (OR = 0.75 95% CI 0.68 to 0.83), compared
to occasional use.
Conclusions: the results show scientific contradictions by the presence of bias in the
instrument used in the collection of information. Suggesting the need, that the NHS includes
a method for collecting dietary and nutritional information validated and adopted, allowing
higher quality measurements.
INTRODUCCIÓN
Han sido varios los estudios publicados en España sobre hábitos alimentarios que han utilizado métodos de evaluación
dietética directos e indirectos1-4. Dentro de los estudios que
midieron de forma directa el consumo de alimentos, han
sido numerosas las encuestas nutricionales realizadas en
comunidades españolas5-8, donde el Cuestionario de Frecuencia de Consumo de Alimentos (CFCA) y el recordatorio
de 24 horas fueron los métodos de evaluación dietética más
utilizados. Sin embargo, hasta la fecha sólo se ha realizado en España, una Encuesta Nacional de Ingesta Dietética
(ENIDE)9, que ha evaluado la ingesta dietética de forma directa en todo el contexto español. Aunque dicha encuesta
no tiene una periodicidad establecida que facilite las comparaciones y sólo analiza una muestra de 3.000 individuos,
la cual representa a toda la población española. En las tres
últimas Encuestas Nacionales de Salud realizadas en España en 2001, 2003 y 200610, que sí tienen establecida una
periodicidad y una muestra de casi 30.000 individuos, se incluyeron en el cuestionario de adultos varias preguntas con
un formato de frecuencia de consumo para algunos grupos
de alimentos, cuyos datos han sido poco explorados hasta
la actualidad.
El CFCA es uno de los métodos de evaluación dietética más
utilizados en estudios epidemiológicos y encuestas poblacionales que permiten evaluar la ingesta dietética habitual
de manera rápida y eficiente, durante un periodo de tiempo
relevante en una población determinada11. Suelen constar
de un listado de alimentos de uso común para los que se indica una porción determinada y una frecuencia de consumo
habitual en un tiempo dado12,13. El interés principal de los
CFCA es clasificar a los individuos de una población según
su nivel de ingesta para facilitar comparaciones e identificar
conductas de riesgo para la salud. No obstante, es necesario
validar el cuestionario antes de aceptar sus resultados como
fiables y aplicarlos a la población específica en la que se aplica su diseñado11-12,14.
El objetivo de este estudio es analizar la asociación entre el
consumo de alimentos y la presencia de sobrepeso y obesidad a partir de los datos recogidos en la Encuesta Nacional
de Salud del año 2006 realizada en España.
MATERIAL Y MÉTODOS
La población de estudio ha sido la incluida en la ENS del
año 200615, constituida por 29.478 personas mayores de 16
años, se seleccionaron 29.321 individuos (14.928 mujeres y
14.393 hombres) que respondieron a la pregunta 96: ¿Con
qué frecuencia consume los siguientes alimentos?, del apartado H4 referente a los datos sobre alimentación. La información de esta pregunta se recoge mediante una estructura tipo CFCA con un listado de 12 grupos de alimentos: fruta
fresca, carnes, huevos, pescado, pasta, arroz y patatas, pan
y cereales, verduras y hortalizas, legumbres, embutidos y
fiambres, productos lácteos, dulces y refrescos con azúcar;
sobre los que se pregunta su frecuencia de consumo en 5
opciones de respuesta: 1) a diario; 2) tres o más veces a la
semana, pero no a diario; 3) una o dos veces a la semana;
4) menos de una vez a la semana y 5) nunca o casi nunca.
Así mismo, se recogieron los datos de peso y talla autoreferidos lo que permitió calcular el Índice de Masa Corporal
o IMC, y establecer varias categorías utilizando los criterios
establecidos por la OMS16: peso insuficiente (IMC < 18,5 kg/
m2), normopeso (18,5 kg/m2 ≥ IMC < 25 kg/m2), sobrepeso (25 kg/m2 > IMC < 30 kg/m2) y obesidad (IMC ≥ 30 kg/
m2).
Las variables dependientes fueron el sobrepeso y la obesidad, y las variables independientes, el sexo, los grupos de
alimentos y su frecuencia de consumo.
A partir de los datos de consumo de alimentos y el seguimiento de las recomendaciones dietéticas propuestas por
la Sociedad Española de Nutrición Comunitaria (SENC)17, se
agruparon las frecuencias de consumo en 3 categorías del
siguiente modo:
- Consumo diario, incluye la categoría 1) a diario.
- Consumo semanal, incluye las categorías 2) tres o más veces a la semana, pero no a diario y 3) una o dos veces a la
semana.
- Consumo ocasional, incluye las categorías 4) menos de una
vez a la semana y 5) nunca o casi nunca.
En un primer análisis descriptivo se estimó la distribución de
la población según el consumo de cada grupo de alimentos,
categorizado por frecuencia de consumo y estratificado por
sexo. Además para la interpretación de los resultados se calculó la brecha entre hombres y mujeres del consumo de alimentos, restando el porcentaje de consumo de los hombres
menos el de las mujeres y dividiendo esta diferencia entre
la suma de ambas cantidades. Para analizar la asociación
entre el consumo de alimentos y el IMC se realizó una regresión logística donde las variables independientes fueron el
consumo diario, semanal y ocasional de los diferentes grupos de alimentos y las variables dependientes, el sobrepeso
y la obesidad. Utilizando como categoría de referencia, el
consumo recomendado por la SENC para cada uno de los
grupos de alimentos estudiados.
El análisis se llevó a cabo con el paquete estadístico
SPSS.15.0.
Norte-Navarro AI, et al.
RESULTADOS
La Tabla 1 presenta la distribución de la población adulta
española total y por sexo según el consumo de grupos de
alimentos categorizados por frecuencia de consumo, y calculando la brecha entre hombres y mujeres. El 40,7% de la
población consume a diario verduras y hortalizas, y el 65,2%
consume a diario frutas. Siendo mayor el porcentaje de mujeres que cumplen las recomendaciones de consumo propuesta por la SENC, de frutas (69,8% las consumen a diario,
brecha -7,2), verduras y hortalizas (46,3% las consumen a
diario, brecha -14,0), embutidos (36,2% los consumen de
manera ocasional, brecha -18,0) y refrescos (68,8% los consumen de manera ocasional, brecha -10,2). Mientras que es
mayor la frecuencia de hombres que cumple las recomendaciones de pan y cereales (87,0% los consumen a diario,
brecha 1,7), legumbres (79,1% las consumen semanalmente, brecha 0,3) y dulces (33,0% los consumen de manera
ocasional, brecha 1,9).
La Tabla 2, representa la asociación de la frecuencia de
consumo por cada grupo de alimentos, con la obesidad y
el sobrepeso. Los individuos que consumen fruta ocasionalmente, presentan una menor probabilidad de padecer sobrepeso (OR=0,79 IC95%: 0,72-0,81) y obesidad (OR=0,72
IC95%: 0,63-0,82), que los que la consumen a diario. Similares resultados se han obtenido con el consumo de verduras y hortalizas, los individuos que las consumen ocasionalmente tienen menor probabilidad de presentar sobrepeso
(OR=0,76 IC95%: 0,68-0,85) u obesidad (OR=0,73 IC95%:
0,62-0,85), que los que las consumen a diario. El consumo
diario de pescado aumenta el riesgo de padecer sobrepeso (OR=1,13 IC95%: 0,99-1,29) y obesidad (OR=1,44 IC95%:
1,22-1,70), mientras que consumirlo de manera ocasional
protege frente al sobrepeso (OR=0,81 IC95%: 0,74-0,88) y
también frente a la obesidad (OR=0,78 IC95%: 0,69-0,87),
comparando estos consumos con el recomendado que sería
un consumo semanal.
Consumir embutidos a diario, tiene un efecto protector frente al sobrepeso (OR=0,76 IC95%: 0,73-0,83) y la obesidad
(OR=0,75 IC95%: 0,68-0,83). Similares resultados se han
encontrado en el consumo diario de dulces y refrescos.
105
Tabla 1. Distribución de la población total y por sexo, Encuesta Nacional de Salud, España 2006, según el consumo de
grupos de alimentos categorizados por frecuencia de consumo.
TOTAL
14459
HOMBRES
15019
MUJER
n
(%)
n
(%)
n
(%)
BRECHA
19.212
6.918
2.382
(65,2)
(23,5)
(8,1)
8.729
3.778
1.454
(60,4)
(26,1)
(10,1)
10.483
3.140
928
(69,8)
(20,9)
(6,2)
-7,2
11,1
23,9
5.902
21.529
1.025
(20,0)
(73,0)
(3,5)
2.865
10.627
444
(19,8)
(73,5)
(3,1)
3.037
10.901
581
(20,2)
(72,6)
(3,9)
-1,0
0,6
-11,5
25.229
2.196
1.066
(85,6)
(7,5)
(3,6)
12.585
963
401
(87,0)
(6,7)
(2,8)
12.644
1.233
664
(84,2)
(8,2)
(4,4)
1,7
-10,4
-22,9
11.996
14.820
1.684
(40,7)
(50,3)
(5,7)
5.046
7.826
1.087
(34,9)
(54,1)
(7,5)
6.950
6.994
597
(46,3)
(46,6)
(4,0)
-14,0
7,5
30,9
25.611
1.962
917
(86,9)
(6,7)
(3,1)
12.263
1.174
508
(84,8)
(8,1)
(3,5)
13.348
787
410
(88,9)
(5,2)
(2,7)
-2,3
21,5
12,5
634
23.971
3.887
(2,1)
(81,3)
(13,2)
409
11.704
1.833
(2,8)
(80,9)
(12,7)
225
12.267
2.054
(1,5)
(81,7)
(13,7)
30,7
-0,4
-3,8
4.854
22.650
1.013
(16,5)
(76,8)
(3,4)
2.567
11.017
381
(17,8)
(76,2)
(2,6)
2.288
11.633
632
(15,2)
(77,5)
(4,2)
7,6
-0,8
-23,0
1.005
24.326
3.169
(3,4)
(82,5)
(10,8)
430
11.840
1.685
(3,0)
(81,9)
(11,7)
575
12.486
1.483
(3,8)
(83,1)
(9,9)
-12,6
-0,8
8,3
1.012
23.260
4.207
(3,4)
(78,9)
(14,3)
506
11.441
1.993
(3,5)
(79,1)
(13,8)
506
11.819
2.214
(3,4)
(78,7)
(14,7)
1,9
0,3
-3,4
5.428
13.987
9.026
(18,4)
(47,5)
(30,6)
3.353
6.980
3.589
(23,2)
(48,3)
(24,8)
2.075
7.007
5.436
(13,8)
(46,7)
(36,2)
25,3
1,7
-18,6
9.950
8.997
9.530
(33,8)
(30,5)
(32,3)
4.715
4.458
4.766
(32,6)
(30,8)
(33,0)
5.234
4.539
4.764
(34,9)
(30,2)
(31,7)
-3,3
1,0
1,9
4.994
6.657
16.814
(16,9)
(22,6)
(57,0)
2.910
3.645
7.390
(20,1)
(25,2)
(51,1)
2.084
3.012
9.425
(13,9)
(20,1)
(62,8)
18,4
11,4
-10,2
Consumo de frutas
A diario*
Semanal
Ocasional
Consumo de pasta y arroz
A diario*
Semanal
Ocasional
Consumo de pan y cereales
A diario*
Semanal
Ocasional
Consumo de verduras y
hortalizas
A diario*
Semanal
Ocasional
Consumo de lácteos
A diario*
Semanal
Ocasional
Consumo de huevos
A diario
Semanal*
Ocasional
Consumo de carne
A diario
Semanal*
Ocasional
Consumo de pescado
A diario
Semanal*
Ocasional
Consumo de legumbres
A diario
Semanal*
Ocasional
Consumo de embutidos
A diario
Semanal
Ocasional*
Consumo de dulces
A diario
Semanal
Ocasional*
Consumo de refrescos
A diario
Semanal
Ocasional*
*Consumo recomendado por la Sociedad Española de Nutrición Comunitaria (SENC).
Tabla 2. Asociación de la frecuencia de consumo por grupos de alimentos, Encuesta Nacional de Salud, España 2006,
con la obesidad y el sobrepeso. La frecuencia de consumo de referencia es la recomendada por la SENC.*
OBESIDAD
ALIMENTOS DE CONSUMO DIARIO
Consumo de frutas
A diario
Semanal
Ocasional
Consumo de pasta y arroz
A diario
Semanal
Ocasional
Consumo de pan y cereales
A diario
Semanal
Ocasional
Consumo de verduras y
hortalizas
A diario
Semanal
Ocasional
Consumo de lácteos
A diario
Semanal
Ocasional
SI
NO
OR
2.864
813
268
14.676
5.651
1.906
1
0,74
0,72
753
3.025
163
4.630
16.777
783
3.479
300
167
SOBREPESO
IC 95%
P
SI
NO
OR
(0,68; 0,80) < 0,001
(0,63; 0,82) < 0,001
6.690
2.207
713
10.850
4.257
1.461
1
0,84
0,79
(0,79; 0,89) < 0,001
(0,72; 0,87) < 0,001
1
1,11
1,28
(1,02; 1,21)
(1,06; 1,54)
0,019
0,009
1.904
7.280
404
3.479
12.522
542
1
1,06
1,36
(0,99; 1,13)
(1,18; 1,56)
0,1
19.654
1.745
816
1
0,97
1,15
(0,85; 1,10)
(0,97; 1,37)
0,6
0,1
8.526
738
335
14.607
1307
648
1
0,97
0,88
(0,88; 1,06)
(0,77; 1,01)
0,5
0,1
1.819
1.940
189
9.266
11.637
1321
1
0,85
0,73
(0,79; 0,91) < 0,001
(0,62; 0,85) < 0,001
4.146
4.990
471
6.939
8.587
1.038
1
0,97
0,76
(0,92; 1,02)
0,3
(0,68; 0,85) < 0,001
3.509
307
131
19.975
1.534
700
1
1,14
1,06
(1,00; 1,30)
(0,88; 1,29)
8.633
668
296
14.851
1.174
535
1
0,98
0,95
(0,89; 1,08)
(0,82; 1,10)
0,7
0,5
3.202
613
132
17.572
3.926
737
1
0,85
0,98
(0,78; 0,94) < 0,001
(0,81; 1,18)
0,3
7.624
1671
315
13.150
2.868
554
1
1,00
0,98
(0,94; 1,07)
(0,85; 1,13)
0,4
0,2
3.271
78
595
18.828
518
2.868
1
0,87
1,19
(0,68; 1,10)
0,2
(1,08; 1,31) < 0,001
8.026
217
1.356
14.073
380
2.108
1
1,00
1,13
(0,84; 1,18)
0.2
(1,04; 1,21) < 0,001
3.399
192
356
18.927
740
2.553
1
1,44
0,78
(1,22; 1,70) < 0,001
(0,69; 0,87) < 0,001
8.290
374
939
14.036
558
1.970
1
1,13
0,81
(0,99; 1,29)
0.1
(0,74; 0,88) < 0,001
3.274
120
551
18.064
821
3.318
1
0,81
0,92
(0,66; 0,98)
(0,83; 1,01)
7.904
374
1312
13.434
567
2.556
1
1,12
0,87
(0,98; 1,28)
0.1
(0,81; 0,93) < 0,001
1.357
669
1.919
6.712
4.404
11.058
1
0,75
0.86
(0,68; 0,83) < 0,001
(0,80; 0,93) < 0,001
3.127
1.669
4.785
4.942
3.404
8.192
1
0,76
0,92
(0,72; 0,83) < 0,001
(0,87; 0,98) 0,006
1.572
1.153
1.220
7.132
7.923
7.147
1
0,66
0,77
(0,61; 0,72) < 0,001
(0,71; 0,84) < 0,001
3.479
3.203
2.913
5.225
5.873
5.454
1
0,82
0,80
(0,77; 0,87) < 0,001
(0,75; 0,85) < 0,001
2.612
541
793
12.587
4.109
5.499
1
0,63
0,69
(0,57; 0,70) < 0,001
(0,64; 0,76) < 0,001
6.021
1.544
2.026
9.179
3.105
4.266
1
0,76
0,72
(0,71; 0,81) < 0,001
(0,68; 0,77) < 0,001
0,042
0,5
IC 95%
P
ALIMENTOS DE CONSUMO SEMANAL
Consumo de carne
A diario
Semanal
Ocasional
Consumo de huevos
A diario
Semanal
Ocasional
Consumo de pescado
A diario
Semanal
Ocasional
Consumo de legumbres
A diario
Semanal
Ocasional
0,003
0,1
ALIMENTOS DE CONSUMO ocasional
Consumo de embutidos
A diario
Semanal
Ocasional
Consumo de dulces
A diario
Semanal
Ocasional
Consumo de refrescos
A diario
Semanal
Ocasional
*SENC: Sociedad Española de Nutrición Comunitaria. Categorías de referencia: consumo diario (frutas, pasta y arroz, pan y cereales, verduras
y hortalizas, lácteos), consumo semanal (carnes, huevos, pescados y legumbres), consumo ocasional (embutidos, dulces y refrescos).
DISCUSIÓN
El patrón alimentario de la población española, se encuentra
alejado actualmente de las recomendaciones de consumo
para una dieta equilibrada y saludable según las recomendaciones de la Sociedad Española de Nutrición Comunitaria.
Este estudio se caracteriza porque más del 50% de la población presenta un consumo excesivo de dulces y embutidos,
y un consumo deficitario de pan, cereales, y de verduras y
hortalizas. Además encontramos asociaciones significativas,
en sentido contrario al esperado por la literatura científica,
como es, que no cumplir con las recomendaciones dietéticas
de frutas, verduras y hortalizas, carnes, legumbres, embutidos, dulces y refrescos, tiene un efecto protector frente al
sobrepeso y la obesidad, todos ellos son resultados sorprendentes y discordantes con los observados en otros estudios.
Por ejemplo, estudios recientes18,19 muestran que dietas con
elevado consumo de dulces favorecen la aparición de sobrepeso o/y obesidad. De igual modo, algunos estudios20-23, en
los que se han utilizado índices para evaluar la alimentación,
muestran una relación directa entre una dieta saludable y
un menor riesgo de padecer sobrepeso u obesidad. Resultados que difieren en parte, con los obtenidos en este estudio.
Entre las posibles razones por las que se han podido obtener
estos resultados contradictorios, está que, en las encuestas
nutricionales poblacionales, las personas con obesidad suelen referir consumir menos energía, y por tanto una menor
ingesta de hidratos de carbono o grasa, que son los principales aportadores energéticos23. Además se debe tener en
cuenta que las personas con sobrepeso u obesidad, suelen
hacer dieta para adelgazar18, y posiblemente esto haga que
su alimentación se adecue más a lo recomendado. También
es un hecho a remarcar, que la población deportista con un
porcentaje elevado de masa muscular, con las clasificaciones de IMC, esté siendo clasificada como sobrepeso o incluso
obesidad. Por otro lado, no se puede olvidar que una parte
de la población en sobrepeso y obesidad tiende a infra notificar su ingesta dietética, y por lo tanto también energética.
Razones que deberían tenerse en cuenta, antes de valorar
las posibles deficiencias del CFCA utilizado en la ENS-06.
Además, en un estudio transversal siempre existe la limitación de causalidad inversa, es decir que no podemos saber
si la alimentación o dieta es antes o después del sobrepeso
o la obesidad.
En todo caso creemos conveniente que el CFCA utilizado en
la ENS-06 deba evaluar de forma más exhaustiva la dieta,
que se podría realizar estimando la ingesta energética total
y controlando el efecto de las ingestas de alimentos y nutrientes por ingesta calórica, reduciendo así el posible efecto
confusor de distintos factores como la edad, el sexo y otras
características personales.
107
Los instrumentos diseñados para la recogida de información en los estudios citados hasta el momento, han sido a
través de CFCA validados, cosa que no pasa en el CFCA de
la ENS-06. En los estudios epidemiológicos, un CFCA debe
ser capaz de clasificar a los individuos correctamente según
su ingesta alimentaria. Sin embargo, Schatzkin y colaboradores argumentan que, probablemente debido a errores de
clasificación, los CFCA no siempre son capaces de detectar
asociaciones24,25. Por ello, es necesario estudiar en profundidad las características del CFCA a utilizar. El desarrollo de
cuestionarios de frecuencia de consumo alimentario puede
elaborarse o adaptarse a partir de las bases o principios de
los cuestionarios ya existentes26,27. Por tanto, los CFCA difieren en la forma en que se desarrollan y muestran grandes
variaciones en las características de diseño, tales como el
número de elementos, o la inclusión de preguntas sobre el
tamaño de las raciones. Estas variaciones podrían afectar a
los resultados obtenidos. Según la literatura científica13, un
CFCA debe de constar de 3 partes claramente diferenciadas
(lista de alimentos, frecuencia de consumo y tamaño de las
raciones), en el cuestionario de la ENS-06 sólo se contemplan dos de estas partes, que son la lista de alimentos y
la frecuencia de consumo, faltando por tanto el tamaño de
las raciones, lo que hace imposible la cuantificación del consumo declarado y probablemente por este motivo se esté
estimando incorrectamente el consumo y haciendo una incorrecta clasificación de la población a estudio, de ahí los
resultados obtenidos.
Otro sesgo importante son las categorías en que se divide la
frecuencia de consumo, con 5 opciones de respuesta (1 - a
diario; 2 - tres o más veces a la semana, pero no a diario;
3 - una o dos veces a la semana; 4 - menos de una vez a la
semana y 5 - nunca o casi nunca). Por ejemplo dejar sólo la
opción de respuesta ”a diario”, es una limitación, debido a
que son muchos los alimentos que se suelen consumir varias veces al día, como es el caso de los lácteos, el pan, las
carnes, los embutidos o los dulces, aunque sus recomendaciones sean otras.
Además, es importante tener en cuenta que, los CFCA pueden ser auto cumplimentados por los propios encuestados,
o pueden ser administrados por un entrevistador adiestrado
y cumplimentado mediante entrevista28-30. Este es el caso del
CFCA que incluye la ENS-06, se trata de un cuestionario administrado por un entrevistador, de quien se desconoce su
entrenamiento específico en aspectos nutricionales, lo que
podría constituir otro sesgo en la recogida de la información.
Aunque el CFCA sea el método de evaluación dietética más
utilizado en los estudios epidemiológicos, como ya se ha
mencionado, requiere de validación y debe ser adaptado a
las poblaciones sometidas a estudio.
Es posible que ninguno de los instrumentos de medición de
consumo alimentario de las poblaciones, refleje con exactitud la ingesta de energía, pero es más probable que estos
instrumentos no sean sensibles para captar cambios en el
patrón alimentario de las sociedades actuales. Por ejemplo,
conocer cómo y cuánto influye la crisis económica sobre la
salud de las poblaciones, y especialmente sobre ciertos grupos específicos, resulta un instrumento muy importante. La
elaboración de una Canasta Básica de Alimentos permitiría
asegurar que las poblaciones cubran un mínimo del aporte
energético y de nutrientes según las recomendaciones nutricionales. Canasta que podría elaborarse, a partir de los
datos recogidos en el CFCA de las ENS, siempre y cuando el
instrumento de recogida de información fuera el adecuado.
BIBLIOGRAFÍA
1.
2.
3.
4.
5.
CONCLUSIONES
6.
Se puede decir que los resultados obtenidos son contra intuitivos y colisionan con lo ya establecido en la literatura
científica. La construcción de un CFCA estrictamente cualitativo, en macro grupos de alimentos está generando sesgos de información. Se sugiere la necesidad de que la propia
ENS incluya un método de recogida de información dietética
y nutricional validado y adaptado a la población española,
que permita mediciones de mayor calidad que las actuales.
7.
8.
9.
AGRADECIMIENTOS
Este manuscrito es producto del proceso de formación de
Aurora Isabel Norte Navarro en el programa de Doctorado
de Ciencias de la Salud, y será empleado como parte del
material presentado para la disertación de la tesis doctoral.
Agradecemos al Prof. Dr. Jesús Vioque, Catedrático de Medicina Preventiva y Salud Pública, Universidad Miguel Hernández de Elche sus aportes y reflexiones en el manuscrito.
10.
11.
12.
13.
14.
15.
Los autores expresan que no hay conflicto de intereses al
redactar el manuscrito.
16.
Varela-Moreiras G, Avila JM, Cuadrado C, del Pozo S, Ruiz
E, Moreiras O. Evaluation of food consumption and dietary
patterns in Spain by the Food Consumption Survey: updated
information. Eur J Clin Nutr. 2010; 64(Suppl 3): S37-43.
Bach-Faig A, Fuentes-Bol C, Ramos D, Carrasco JL, Roman B,
Bertomeu IF, et al. The Mediterranean diet in Spain: adherence
trends during the past two decades using the Mediterranean
Adequacy Index. Public Health Nutr. 2011; 14(4): 622-8.
Mariscal-Arcas M, Rivas A, Velasco J, Ortega M, Caballero AM,
Olea-Serrano F. Evaluation of the Mediterranean Diet Quality
Index (KIDMED) in children and adolescents in Southern Spain.
Public Health Nutr. 2009; 12(9): 1408-12.
Martín AR, Martínez JM, Novalbos-Ruiz JP, Jiménez LE.
Overweight and obesity: The role of education, employment
and income in Spanish adults. Appetite. 2008; 51(2): 266-72.
Serra Majem L, Ribas Barba L, Salvador Castell G, Roman
Viñas B, Castell Abat C, Cabezas Peña C, et al. Trends in the
nutritional status of the Spanish population: results from the
Catalan nutrition monitoring system (1992-2003). Rev Esp
Salud Publica. 2007; 81(5): 559-70.
Encuesta de Nutrición de la Comunidad Valenciana, 2010.
Dirección General de Salud Pública. Conselleria de Sanitat
[consultado 19/07/12] Disponible en: http://www.aesan.
mspsi.gob.es/AESAN/docs/docs/evaluacion_riesgos/
Valencia_1_2_3.pdf
Díez-Gañán L, Galán Labaca I, León Domínguez CM, Gandarillas
Grande A, Torras Belén Z, Alcaraz Cebrián F. Ingesta de
alimentos, energía y nutrientes en la población de 5 a 12
años de la Comunidad de Madrid: resultados de la encuesta
de nutrición infantil 2001-2002. Rev Esp Salud Pública 2007;
81(5): 543-58.
Baldini M, Pasqui F, Bordoni A, Maranesi M. Is the Mediterranean
lifestyle still a reality? Evaluation of food consumption and
energy expenditure in Italian and Spanish university students.
Public Health Nutr. 2009; 12(2): 148-55.
Ministerio de Sanidad, Servicios Sociales e Igualdad. Agencia
española de Seguridad Alimentaria y Nutrición. Encuesta
Nacional de Ingesta Dietética [consultado 03/12/12]
Disponible
en:
http:www.aesan.msc.es/AESAN/web/
evaluacion_riesgos/subseccion/enide.shtml
Instituto Nacional de Estadística. Encuesta Nacional de Salud
[consultado 09/11/2010] Disponible en: http://www.ine.es/
inebmenu/mnu_salud.htm
Cade J, Thompson R, Burley V, Warm D. Development,
validation and utilisation of food-frequency questionnaires – a
review. Public Health Nutr. 2002; 5(4): 567–87.
Cade JE, Burley VJ, Warm DL, Thompson RL, Margetts BM.
Food-frequency questionnaires: a review of their design,
validation and utilisation. Nutr Res Rev. 2004 Jun; 17(1): 5-22.
Gorgojo-Jimenez L y Martín-Moreno JM: Cuestionario de
frecuencia de consumo alimentario. En: Nutrición y Salud
Pública: Métodos, bases científicas y aplicaciones. SerraMajem L, Aranceta J. Ed. Masson, pp. 178-83, 2006.
Rodríguez T, Fernández-Ballart J, Cucó-Pastor G, et al.
Validación de un cuestionario de frecuencia de consumo
alimentario corto: reproducibilidad y validez. Nutr Hosp. 2008;
23(3): 242-52.
Instituto Nacional de Estadística. Encuesta Nacional de Salud
[consultado 02/06/2011] Disponible en: http://www.ine.es/
metodologia/t15/t1530419cues06.htm
World Health Organization (WHO). Physical status: The use
and interpretation of anthropometry. Report of a WHO Expert
Committee. Geneva: WHO Technical Report Series 854, 1995,
p. 328-36.
17. Sociedad Española de Nutrición Comunitaria (SENC).
Guía de Alimentación Saludable, 2004. [http://www.
nutricioncomunitaria.org/generica.jsp?tipo=docu&id=3]
18. Zazpe I, Bes-Rastrollo M, Ruiz-Canela M, Sánchez-Villegas A,
Serrano-Martínez M, Martínez-González MA. A brief assessment
of eating habits and weight gain in a Mediterranean cohort. Br
J Nutr 2011 Mar; 105(5): 765-75.
19. Assunção MC, Gigante DP, Cardoso MA, Sartorelli DS, Santos
IS. Randomized, controlled trial promotes physical activity
and reduces consumption of sweets and sodium among
overweight and obese adults. Nutr Res. 2010; 30(8): 541-9.
20. Guo X, Warden BA, Paeratakul S, Bray GA. Healthy Eating
Index and obesity. Eur J Clin Nutr 2004; 58(12): 1580-6.
21. Norte-Navarro AI, Ortíz-Moncada R. Calidad de la dieta
española según el índice de alimentación saludable. Nutr
Hosp 2011; 26(2): 330-6
22. Kendel Jovanovie G, Pavicic Zezelj S, Malatestinie D, Sutic
IM, Stefanac VN, Dorcic F. Diet Quality of Middle Age and
Older Women from Primorsko-Goranska County Evaluated by
Healthy Eating Index and Association with Body Mass Index.
Coll. Antropol 2010; 34(Suppl2): 155–60.
23. Tardivo AP, Nahas-Neto J, Nahas E, Maesta N, Rodrigues MA,
Orsatti FL. Associations between healthy eating patterns and
indicators of metabolic risk in postmenopausal women. Nutr
J 2010; 9:64.
24. Schatzkin A, Kipnis V, Carroll RJ, Midthune D, Subar AF, Bingham
S, et al. A comparison of a food frequency questionnaire with
25.
26.
27.
28.
29.
30.
109
a 24-hour recall for use in an epidemiological cohort study:
results from the biomarkerbased Observing Protein and
Energy Nutrition (OPEN) study. Int J Epidemiol 2003; 32(6):
1054–62.
Molag ML, de Vries JH, Ocké MC, Dagnelie PC, van den Brandt
PA, Jansen MC, et al. Design Characteristics of Food Frequency
Questionnaires in Relation to Their Validity. Am J Epidemiol.
2007; 166(12): 1468–78.
Ross AB, Pineau N, Kochhar S, Bourgeois A, Beaumont M,
Decarli B. Validation of a FFQ for estimating whole-grain cereal
food intake. Br J Nutr. 2009; 102(11): 1547-51.
Boucher B, Cotterchio M, Kreiger N, Nadalin V, Block T, Block
G. Validity and reliability of the Block98 food-frequency
questionnaire in a sample of Canadian women. Public Health
Nutr 2006; 9(1): 84–93.
Bartali B, Turrini A, Salvini S, Lauretani F, Russo CR, Corsi AM,
et al. Dietary intake estimated using different methods in two
Italian older populations. Arch Gerontol Geriatr 2004; 38(1):
51–60.
Gulliford M, Mahabir D, Nunes C, Rocke B. Self-administration
of a food security scale by adolescents: item functioning, socioeconomic position and food intakes. Public Health Nutr 2005;
8(7): 853-60.
Vähätalo L, Bärlund S, Hannila ML, Uusitalo U, Pigg HM,
Salonen M, et al. Relative validity of a dietary interview for
assessing infant diet and compliance in a dietary intervention
trial. Matern Child Nutr 2006; 2(3): 181-7.
www.renhyd.org
REVISIÓN
Mecanismos moleculares implicados en los posibles efectos de los
compuestos fenólicos en la disminución del riesgo de enfermedades
cardiovasculares
a
a,b,*
María Aubets-Fusté , Núria Mach
a Estudis de Ciències de la Salut, Institut Internacional de Postgrau de la Universitat Oberta de Catalunya (UOC), Barcelona,
España.
b INRA, Département de Génétique Animale et Biologie Intégrative, Jouy-en-Josas, Francia.
Correo electrónico: [email protected] (N. Mach).
Recibido el 16 de agosto de 2012; aceptado el 16 de julio de 2013.
Mecanismos moleculares implicados en los posibles efectos de los compuestos fenólicos en la
disminución del riesgo de enfermedades cardiovasculares
RESUMEN
PALABRAS CLAVE
Enfermedades cardiovasculares;
Polifenoles;
Antioxidantes;
Prevención primaria.
El objetivo de la presente revisión es evaluar los mecanismos implicados en la posible asociación
entre los polifenoles y la disminución del riesgo de padecer enfermedades cardiovasculares, postulando que su consumo habitual en la dieta occidental podría resultar beneficioso para la protección de los pacientes frente las enfermedades cardiovasculares. Se realizó una extensa búsqueda
de publicaciones científicas recientes en las siguientes bases de datos electrónicas especializadas:
PubMed central (PMC)-NBCI, Elsevier Journal, Scielo España, Scirus, Science Direct, Web of Science,
incluyendo estudios en células, animales y humanos, sobre el efecto de los polifenoles en la prevención y desarrollo de enfermedades cardiovasculares. Los estudios in vitro, en modelos animales
y en humanos, muestran la capacidad potencial de los compuestos fenólicos para actuar frente
a enfermedades cardiovasculares debido a su acción antioxidante, vasodilatadora y de mejora de
los perfiles lipídicos con atenuación de las lipoproteínas de baja densidad. Su consumo habitual
en la dieta occidental podría resultar beneficioso para la protección de los pacientes frente las
enfermedades cardiovasculares.
Mecanismos moleculares implicados en los posibles efectos de los compuestos fenólicos en la disminución
del riesgo de enfermedades cardiovasculares
111
Molecular mechanisms explaining the possible effects of phenolic compounds on reducing the risk of cardiovascular diseases
ABSTRACT
KEYWORDS
Cardiovascular
diseases;
Polyphenols;
Antioxidants;
Primary prevention.
The objective of the present review is to evaluate the possible association between phenolic
compounds and cardiovascular disease, proposing that their regular consumption in
Western diets could be beneficial for protecting patients against cardiovascular disease. An
extensive research of scientific literature was performed in the following electronic specialized
databases (PubMed central (PMC)-NBCI, Elsevier Journal, Scielo Spain, Scirus, Science Direct,
Web of Science), including studies in animals, cells, and humans, to establish the effect of
polyphenols in the prevention and development of cardiovascular disease was conducted. The
in vitro, animal and human studies show the potential ability of polyphenols to act against
cardiovascular disease as a result of their antioxidant effect and vasodilatation and their
capacity to improve lipid profile while reducing the concentration of low-density lipoproteins.
Polyphenols consumption in Western diets could be beneficial for protecting patients against
cardiovascular disease.
INTRODUCCIÓN
Las enfermedades cardiovasculares son la primera causa
de muerte en España, originando casi el 40% de todas las
defunciones1. La enfermedad isquémica del corazón y la enfermedad cerebrovascular representan cerca del 60% de
la mortalidad cardiovascular total1. La tercera enfermedad
cardiovascular importante como causa de muerte es la insuficiencia cardiaca, que ocasiona el 15% de la mortalidad
cardiovascular total2. Su impacto demográfico, sanitario y
social está aumentando, y lo seguirá haciendo en las próximas décadas debido fundamentalmente al envejecimiento
de la población. Dentro de los principales factores de riesgo
asociados, destacan el tabaquismo, la hipertensión arterial
(HTA), las dislipidemias, y en especial, los niveles plasmáticos elevados de colesterol transportado en las lipoproteínas
de baja densidad (LDL)2-4. A estos factores hay que añadir
aquellos otros factores de riesgo predisponentes, como la
obesidad y el sedentarismo, que ejercen su acción a través
de factores de riesgo intermedios, causales o condicionales3,4.
La enfermedad isquémica del corazón y la enfermedad cerebrovascular o ictus son la manifestación de la aterosclerosis5. Su lesión característica es la placa de ateroma compuesta por lípidos, tejido fibroso y células del sistema inmune.
La aterosclerosis generalmente se complica mediante la
fisura, la erosión o la rotura de la placa y la formación de
un trombo en su superficial, facilitando su crecimiento y la
aparición de isquemia o necrosis5. Existen dos mecanismos
fundamentales para el desarrollo de la aterosclerosis: la disfunción endotelial y la modificación oxidativa de las LDL.
Los beneficios de las estatinas en la prevención primaria y
secundaria de la enfermedad cardiovascular están establecidos6-9, aunque no son 100% efectivas. Consecuentemente,
la dieta desarrolla, junto a otras modificaciones en el estilo
de vida, un importante rol en la prevención de las enfermedades cardiovasculares. Las frutas y los vegetales10-12, el
consumo moderado de vino tinto13-15 y algunos jugos (e.g. de
tomate 16) han mostrado ejercer un posible efecto protector
contra las enfermedades cardiovasculares, debido a su alto
contenido en antioxidantes naturales como los compuestos
fenólicos17.
Los compuestos fenólicos constituyen una de las principales
clases de metabolitos secundarios de las plantas de las familias Leguminosae, Rosaceae, Polygonaceaem, Fagaceae,
Rhyzophoraceae, Myrtaceae y Melastomataceae. Los ácidos
benzoicos, los flavonoides y en la Tabla 1 se exponen las
principales frutas, vegetales y bebidas ricas en compuestos
fenólicos y sus contenido por 100 g de materia fresca18.
Estudios recientes19-23 han sugerido que la ingestión de compuestos fenólicos podría disminuir el riesgo de padecer las
enfermedades cardiovasculares, y la mortalidad por infarto
de miocardio. Esta revisión define los posibles mecanismos
moleculares de acción de los compuestos fenólicos frente
a las enfermedades cardiovasculares, postulando que su
consumo habitual en la dieta occidental podría resultar beneficioso para la protección de los pacientes frente a las enfermedades cardiovasculares.
112
Aubets-Fusté M, et al.
Tabla 1. Contenido total de fenoles en frutas, vegetales y bebidas18
Fruta
Contenido total de fenol1
Manzana
Banana
Ciruelo negro
Mora
Mora (Rubus especie)
Arándano (rabbiteye)
Arándano (Vaccinium especie)
Cereza
Cranberry
Guayaba (rosa)
Guayaba (blanca)
Mango
Melocotón
Papaya
Piña
Ciruelas
Ciruelas pasas
Rambutan
Frambuesa
Uva roja
Fresa
296,3 ± 6,4
90,4 ± 3,2
143,5 ± 40,6
417 – 555
26,7 – 452,7
270 – 930
171 – 961
105,4 ± 27,0
527,2 ± 21,5
126,4 ± 6,0
247,3 ± 4,5
56,0 ± 2,1
84,6 ± 0,7
57,6 ± 4,1
94,3 ± 1,5
174 – 375
184,0 ± 85,5
1,64 ± 0,04
114 – 178
220,6 ± 61,2
161 – 290
Vegetables
Broccoli
Coles Bruselas
Col
Zanahoria
Pepino
Espinacas
Tomate
Cebolla amarilla
101,6 ± 1,24
68,8 ± 1,3
54,6 ± 7,0
56,4 ± 5,1
19,5 ± 1,6
91,0 ± 8,5
25,9 – 50,0
76,3 ± 1,9
Bebidas
Té Negro
Té Verde
Café instantáneo
Café molido
80,5 – 134,9
65,8 – 106,2
146 – 151
52,5 – 57,0
Total Compuestos Fenólicos (equivalentes de ácido gálico, catequina o ácido clorogénico/100 g materia fresca).
1
Posibles mecanismos moleculares mediante los cuales los
compuestos fenólicos podrían ejercer efectos beneficiosos
a nivel cardiovascular
Los compuestos fenólicos podrían interferir en el desarrollo
y prevención de las enfermedades cardiovasculares participando en la neutralización de radicales libres24, la modulación de la expresión de genes (e.g. genes codificantes para la
sintetasa endotelial de ON (eNOS) y la endotelin 1 (ET-1) en
las células endoteliales25) o modulación de la señalización
entre células26. En humanos, estos mecanismos moleculares se podrían traducir en efectos de vasodilatación y vasoprotección, así como capacidad antitrombótica, antilipémica, antiteroclerótica, y antiinflamatoria27-31. Los principales
compuestos fenólicos asociados con una disminución del
riesgo de enfermedades cardiovasculares son el resveratrol,
quercetina, ácido ferúlico, epicatequina y galato de epigalocatequina32.
Posibles efectos antioxidanes y antiinflamatorios de los
compuestos fenólicos
La aterosclerosis implica un proceso de lesión vascular asociado con una respuesta de diferentes células del sistema
inmune y estrés oxidativo. Los radicales libres o especies
reactivas de oxígeno (ERO) son generados por el proceso
de oxidación celular. Las ERO se forman por la reducción
secuencial del oxígeno a superóxido, hidroxilo y peróxido
de hidrógeno, o del óxido nítrico a peroxinitrilo33. Algunas
de estas reacciones dependen también de la presencia de
metales de transición como el hierro y el cobre34. Los radicales libres poseen, en su estructura atómica, un electrón
no apareado o impar en el orbital externo o tienen la capacidad de generar moléculas con electrones despareados.
Una producción controlada de ERO resulta beneficiosa en
procesos como la actividad bactericida de los fagocitos, la
transducción de señales, o el mantenimiento del potencial redox dentro de la células, entre otros35. No obstante,
la producción de ERO en concentraciones mayores que las
que los sistemas antioxidantes son capaces de neutralizar,
provoca daños oxidativos a las células e inducción de enfermedades. El organismo cuenta con sistemas enzimáticos
(e.g., superóxido dismutasa, catalasa, glutatión peróxidasa
o la glutatión reductasa) o no enzimáticos (CFs como catequina o la quercetina, glutatión, el ácido alfa lipoico, las vitaminas C, E, A36) para proteger a las células del daño que
pueden causar los agentes oxidantes. En la fisiopatología de
la aterosclerosis, el daño provocado por los radicales libres
y el estrés oxidativo induce un aumento de enzimas como la
ciclooxigenasa (COX) y la lipooxigenasa (LPO), implicadas en
la síntesis de interleuquinas pro-inflamatorias y quimosinas.
Estudios recientes, sugieren que los polifenoles podrían interactuar con los radicales libres y estabilizarlos, pudiendo
evitar parte del daño celular y el desarrollo de la aterosclerosis. Los polifenoles del té, y especialmente la quercitina,
inhiben las enzimas COX, catalizadoras de la producción de
eicosanoides a partir del ácido araquidónico, y la LPO37. El
resveratrol se podría considerar una molécula con acción
antiinflamatoria por su capacidad de inhibir la biosíntesis
de prostaglandinas. Así, en humanos se ha descrito que una
ingestión de vino durante 15 días podría reducir el estrés
oxidativo38. En otro estudio se ha sugerido que los niveles de
polifenoles en sangre de individuos que habían consumido
vino tinto eran inversamente proporcionales a la concentración de prostaglandina F2 en orina39. Vázquez-Agell y col.40
observaron que el consumo moderado de cava en humanos
sanos podría reducir un número importante de biomarcadores inflamatorios asociados con la aterosclerosis y moléculas de adhesión en los leucocitos. Finalmente, Imhof y col.41
propusieron que el vino tinto puede reducir la MCP-1 de los
monocitos en un 58%. En la misma línea, Wang-Polagruto y
col.42 propusieron que los polifenoles del cacao podrán modular los mediadores inflamatorios en pacientes hipercolesterolémicas y postmenopáusicas con riesgo de enfermedad
cardiovascular y aterosclerosis.
Posibles efectos vasodilatadores, antitrombóticos y de reducción de la hipertensión de los compuestos fenólicos
El endotelio vascular participa en el intercambio de macromoléculas, fluidos y electrolitos entre los espacios intracelulares y extracelulares, y sintetiza moléculas vasoactivas
como el óxido nítrico endotelial (ON), cuyo papel podría ser
fundamental en la regulación del tono vascular y manteni-
113
miento de la homeostasis a través de sus afectos antitrombóticos y antiproliferativos prostaciclin, endotelin-1, que
regula la presión sanguínea, y el factor hyperpolarizador
derivado del endotelio (EDHF)32, 43. Los compuestos fenólicos
podrían disminuir los riesgos de la enfermedad cardiovascular incrementado la formación del ON mediante la inducción de la actividad de la ON sintetasa. En cultivos de células
endoteliales de la vena umbilical de humanos, Nicholson y
col.32, y Aldini y col.44 han demostrado que concentraciones
fisiológicas de diferentes polifenoles, especialmente las procianidinas, aumentan la expresión de los genes codificantes
para la ON sintetasa y decrecen la expresión de los genes
de la endotelin-1 (proteína vasoconstrictora). Consecuentemente, estos autores sugieren que el consumo de polifenoles podría mantener la coagulación sanguínea y la respuesta
inflamatoria, y regular la angiogénesis. En ratas hipertensas,
Mukai y Sato45 han sugerido que el consumo de polifenoles
podría atenuar el estrés oxidativo y la inflamación durante
la progresión de la hipertensión, mediante la reducción de
la expresión de genes como la ciclooxigenasa-2 (COX-2). En
animales de experimentación, recientemente se ha descrito
que la mejora en la función vascular podría estar relacionada con mecanismos dependientes del aumento de la EDHF
y la proaciclin, o la reducción de la endotelin-1. Grosso modo,
los polifenoles de las plantas podrían producir relajación
arterial mediante el efecto del EDHF debido a la formación
de aniones superóxido que activan la ruta metabólica dela
PI3-Kinase/Akt. Todos estos mecanismos podrían contribuir
a explicar la vasodilatación, vasoprotección y los efectos antihipertensivos de los polifenoles in vivo46. En humanos, la
posible relación causal entre la ingesta de compuestos fenólicos y la mejora en la función vascular ha sido probada en
algunos estudios con flavonoles monoméricos puros como
la epicatequina y el galato de eqigalocatequina, administrados por vía oral19, 47, 48. Más concretamente, por ejemplo,
Fisher y col.48 han sugerido que la ingestión regular de cacao
enriquecido en flavanol durante 4 días (821 mg flavanol/
día) en pacientes sanos podría inducir una vasodilatación
periférica debido a la activación de la ruta metabólica del
ON48. Adicionalmente, la ingestión de 100 ml de bebida de
cacao con un contenido alto de 3-flavanols podría incrementar la vasodilatación dependiente del endotelio, con un pico
a las 2 h post-ingestión en pacientes con riesgo cardiovascular comparando con el grupo control debido al incremento
de la concentración plasmática de ON49. En pacientes sanos
con una dieta grasa, la consumición de 240 ml de vino tinto diarios, durante 30 días, podría invertir efectivamente la
disfunción endotelial inducida por la dieta50. La suplementación oral con zumo de uva durante 2 ó 4 semanas, rico
en flavonoides, podría disminuir la agregación plaquetaria,
incrementar la liberación de ON y disminuir la producción
de superóxido en pacientes sanos51. Mayoritariamente, la
modulación de la producción de ON se podría ver afectada
por los polifenoles a través de un mecanismo dependiente
de calcio extracelular52.
114
Adicionalmente a estos efectos, el ON se ha asociado con
propiedades anti-trombóticas53. La agregación plaquetaria
tiene un rol importante en el desarrollo de la aterosclerosis,
y el efecto antiagregante puede asociarse con una menor
incidencia y prevalencia de la enfermedad cardiovascular.
En humanos, se han visto efectos beneficiosos después de la
ingestión de cacao o chocolate54, 55, zumo de uva56, 57 y cebolla58, 59 en la activación y agregación plaquetaria. Adicionalmente, recientemente se ha comprobado que el consumo
moderado de bayas (ricas en ácidos fenólicos, procianidinas
y antocianinas) en pacientes con riesgo vascular durante 8
semanas podría producir un cambio favorable en la función
de las plaquetas60.
Posibles efectos en la mejora del perfil lipídico de los compuestos fenólicos
La enfermedad isquémica del corazón y la enfermedad cerebrovascular son manifestaciones de la aterosclerosis, caracterizadas por la producción de la placa de ateroma. La placa
de ateroma está compuesta por LDL oxidadas, tejido fibroso
y células del sistema inmune5. Existen estudios que sugieren
que los compuestos fenólicos podrían ser capaces de inhibir el inicio y la progresión de la aterosclerosis debido a su
habilidad para atenuar la oxidación de las LDL y las lipoproteínas en alta densidad (HLD)61-66. Así, en humanos sanos,
se ha propuesto que el resveratrol, uno de los principales
compuestos fenólicos en el vino, podría prevenir la oxidación
de las LDL y disminuir la concentración de hidroperóxido lipídico (LPO)67. Recientemente, Castaner y col.61 han sugerido
que los compuestos fenólicos del aceite de oliva podrían reducir la oxidación de las LDL, y la expresión del gen CD40L,
así como aquellos genes relacionados con procesos de inflamación en humanos.
En los procesos de aterosclerosis, además de la oxidación de
las lipoproteínas, se produce la migración de las células del
músculo liso desde la capa media a la íntima, aumentando
la deposición extracelular y la adhesión al endotelio de células del sistema inmunitario que quieren eliminar las LDL oxidadas. Los compuestos fenólicos naturales parecen inhibir
la migración y la proliferación de células vasculares68,69. El
resveratrol podría prevenir la progresión de las células endoteliales incrementando la expresión de la proteína supresora del gen tumoral p53 y de la kinasa ciclin dependiente
inhibitoria de la p2170. Los polifenoles del té verde podrían
retener las células en la fase G1 del ciclo celular71 y el galato
de eqigalocatequina podría inhibir la migración de células
endoteliales y la proliferación induciendo apoptosis72. Los
polifenoles del vino tinto también podrían disminuir la migración celular, la proliferación mediante la inhibición de la
regulación de la ciclin A, la inhibición de la P38 MAPK y la
ruta metabólica de la kinasa P1368.
CONCLUSIONES
Los resultados publicados hasta la fecha referentes a los
posibles efectos de los compuestos polifenólicos en pacientes con enfermedad cardiovascular, contribuyen al mejor
conocimiento y entendimiento de las modificaciones en la
fisiopatología de dichos pacientes. Los polifenoles, presentes en alimentos de origen vegetal como frutas, verduras
y hortalizas, así como el té y cacao, parecen presentar un
gran potencial reductor y antioxidante en el organismo al
interactuar con los radicales libres y estabilizarlos, pudiendo conferir un efecto benéfico a mediano y largo plazo en
la prevención de enfermedades cardiovasculares. De hecho,
los primeros estudios respaldan la hipótesis de que los compuestos fenólicos presentan efectos vasodilatadores, antihipertensivos, mejoran el perfil lipídico, atenúan la oxidación
de las lipoproteínas de baja densidad, y reducen el proceso
de la inflamación endotelial. Sin embargo, con los resultados publicados hasta la fecha, no es posible definir los mecanismos moleculares exactos de los compuestos fenólicos
y asociar la ingesta de polifenoles con la disminución de
riesgo cardiovascular. Aún y así, dichos resultados representan interesantes descubrimientos que deben ser estudiados
extensamente; pues el conocimiento de la funcionalidad de
los compuestos fenólicos en pacientes con enfermedad cardiovascular puede ser útil para conseguir una manipulación
terapéutica de la enfermedad mediante estrategias con suplementos dietarios enriquecidos con compuestos fenólicos.
De hecho, actualmente esta falta clara de evidencia hace
que el uso de compuestos fenólicos en pacientes con enfermedad cardiovascular no se pueda recomendar. Así pues,
futuros estudios a gran escala, controlados en dosis, viabilidad y otras variables críticas, serán cruciales para aportar la
evidencia científica necesaria, requerida para determinar la
eficacia terapéutica de los compuestos fenólicos.
Los autores declaran la no existencia de conflictos de intereses.
BIBLIOGRAFÍA
1.
Plaza I, Villar F, Mata P, Pérez F, Maiquez A, Casanovas JA,
et al. Control de la colesterolemia en España, 2000. Un
instrumento para la prevención cardiovascular. Rev Esp Card.
2000; 53(6): 815-37.
2.
3.
4.
5.
6.
7.
8.
9.
10.
11.
12.
13.
14.
15.
16.
17.
18.
19.
20.
21.
22.
Banegas J, Villar F, Graciani A, Rogríguez-Artalejo F.
Epidemiología de las enfermedades cardiovasculares en
España. Rev Esp Card. 2006; 6:3-12.
Jánosi A. Epidemiology and prevention of cardiovascular
diseases. Orv Hetil. 2005; 146(15): 683-8.
Jørgensen T, Willaing I, Thomsen TF. Cardiovascular diseases.
From epidemiology to prevention. Ugeskr Laeger. 2005;
167(10): 1170-3.
Lahoz C, Mostaza JM. La aterosclerosis como enfermedad
sistémica. Rev Esp Card. 2007; 60(2): 184-95.
Dorresteijn JA, Boekholdt SM, van der Graaf Y, Kastelein JJ,
Larosa JC, Pedersen TR, et al. High-Dose Statin Therapy in
Patients with Stable Coronary Artery Disease: Treating the
Right Patients Based on Individualized Prediction of Treatment
Effect. Circulation. 2013; 127(25): 2485-93.
Fu R, Sun YM, Su Y, Wu Y, Luan Y. Effect of statin therapy on
plasma high-density lipoprotein-cholesterol levels is modified
by paraoxonase 1 in Chinese patients with coronary heart
disease. Clin Exp Pharmacol Physiol. 2008; 35(8): 982-3.
Tirnaksiz E, Pamukcu B, Oflaz H, Nisanci Y. Effect of high dose
statin therapy on platelet function; statins reduce aspirinresistant platelet aggregation in patients with coronary heart
disease. J Thromb Thrombolysis. 2009; 27(1): 24-8.
Nissen SE, Nicholls SJ, Sipahi I, Libby P, Raichlen JS, Ballantyne
CM, et al. Effect of very high-intensity statin therapy on
regression of coronary atherosclerosis: the ASTEROID trial.
JAMA. 2006 Apr 5; 295(13): 1556-65.
Radhika G, Sudha V, Mohan Sathya R, Ganesan A, Mohan V.
Association of fruit and vegetable intake with cardiovascular
risk factors in urban south Indians. Br J Nutr. 2008 Feb; 99(2):
398-405.
Adebawo O, Salau B, Ezima E, Oyefuga O, Ajani E, Idowu G,
et al. Fruits and vegetables moderate lipid cardiovascular risk
factor in hypertensive patients. Lipids Health Dis. 2006; 5:14.
Bazzano LA, Serdula MK, Liu S. Dietary intake of fruits and
vegetables and risk of cardiovascular disease. Curr Atheroscler
Rep. 2003; 5(6): 492-9.
Agouni A, Lagrue-Lak-Hal AH, Mostefai HA, Tesse A, Mulder P,
Rouet P, et al. Red wine polyphenols prevent metabolic and
cardiovascular alterations associated with obesity in Zucker
fatty rats (Fa/Fa). PLoS One. 2009; 4(5): e5557.
Lagrue-Lak-Hal AH, Andriantsitohaina R. Red wine and
cardiovascular risks. Arch Mal Coeur Vaiss. 2006; 99(12):
1230-5.
Saremi A, Arora R. The cardiovascular implications of alcohol
and red wine. Am J Ther. 2008; 15(3): 265-77.
García-Alonso FJ, Jorge-Vidal V, Ros G, Periago MJ. Effect of
consumption of tomato juice enriched with n-3 polyunsaturated
fatty acids on the lipid profile, antioxidant biomarker status,
and cardiovascular disease risk in healthy women. Eur J Nutr.
2012; 51(4): 415-24.
Padilla FC, Rincón AM, Bou-Rached L. Contenido de polifenoles
y actividad antioxidante de varias semillas y nueces. Arch
Latinoamer Nutri. 2008; 58(3): 303-8.
Balasundram N, Sundram K, Samman S. Phenolic compounds
in plants and agri-industrial by-products: Antioxidant activity,
occurrence, and potential uses. Food Chemistry. 2006; 99(1):
191-203.
Schroeter H, Heiss C, Balzer J, Kleinbongard P, Keen CL,
Hollenberg NK, et al. (-)-Epicatechin mediates beneficial
effects of flavanol-rich cocoa on vascular function in humans.
Proc Natl Acad Sci USA. 2006; 103(4): 1024-9.
Perez-Vizcaino F, Duarte J, Jimenez R, Santos-Buelga C,
Osuna A. Antihypertensive effects of the flavonoid quercetin.
Pharmacol Rep. 2009; 61(1): 67-75.
Kar P, Laight D, Shaw KM, Cummings MH. Flavonoid-rich
grapeseed extracts: a new approach in high cardiovascular
risk patients? Int J Clin Pract. 2006; 60(11): 1484-92.
Engler MB, Engler MM. The emerging role of flavonoid-rich
cocoa and chocolate in cardiovascular health and disease.
Nutr Rev. 2006; 64(3): 109-18.
115
23. Visioli F, Davalos A. Polyphenols and cardiovascular disease: a
critical summary of the evidence. Mini Rev Med Chem. 2011;
11(14): 1186-90.
24. Scalbert A, Johnson IT, Saltmarsh M. Polyphenols: antioxidants
and beyond. Am J Clin Nutr. 2005; 81(1 Suppl): 215S-7S.
25. Nicholson SK, Tucker GA, Brameld JM. Physiological
concentrations of dietary polyphenols regulate vascular
endothelial cell expression of genes important in cardiovascular
health. Br J Nutr. 2010; 103(10): 1398-403.
26. Dell’Agli M, Buscialà A, Bosisio E. Vascular effects of wine
polyphenols. Cardiovasc Res. 2004; 63(4): 593-602.
27. Vita JA. Polyphenols and cardiovascular disease: effects on
endothelial and platelet function. Am J Clin Nutr. 2005; 81(1
Suppl): 292S-7S.
28. Jiang F, Dusting GJ. Natural phenolic compounds as
cardiovascular therapeutics: potential role of their
antiinflammatory effects. Curr Vasc Pharmacol. 2003; 1(2):
135-56.
29. Bornhoeft J, Castaneda D, Nemoseck T, Wang P, Henning SM,
Hong MY. The protective effects of green tea polyphenols: lipid
profile, inflammation, and antioxidant capacity in rats fed
an atherogenic diet and dextran sodium sulfate. J Med Food.
2012; 15(8): 726-32.
30. Arranz S, Chiva-Blanch G, Valderas-Martínez P, Medina-Remon
A, Lamuela-Raventos RM, Estruch R. Wine, beer, alcohol and
polyphenols on cardiovascular disease and cancer. Nutrients.
2012; 4(7): 759-81.
31. Barona J, Aristizabal JC, Blesso CN, Volek JS, Fernandez ML.
Grape polyphenols reduce blood pressure and increase flowmediated vasodilation in men with metabolic syndrome. J
Nutr. 2012; 142(9): 1626-32.
32. Nicholson SK, Tucker GA, Brameld JM. Effects of dietary
polyphenols on gene expression in human vascular endothelial
cells. Proc Nutr Soc. 2008; 67(1): 42-7.
33. Retèl J, Hoebee B, Braun JE, Lutgerink JT, van den Akker E,
Wanamarta AH, Jet al. Mutational specificity of oxidative DNA
damage. Mutat Res. 1993; 299(3-4): 165-82.
34. Vilar-Rojas C, Guzman-Grenfell AM, Hicks JJ. Participation of
oxygen-free radicals in the oxido-reduction of proteins. Arch
Med Res. 1996; 27(1): 1-6.
35. Thannickal VJ, Fanburg BL. Reactive oxygen species in cell
signaling. Am J Physiol Lung Cell Mol Physiol. 2000; 279(6):
1005-28.
36. Clarkson PM, Thompson HS. Antioxidants: what role do they
play in physical activity and health? Am J Clin Nutr. 2000; 72(2
Suppl): 637S-46S.
37. Vanisree M, Alexander-Lindo RL, DeWitt DL, Nair MG. Functional
food components of Antigonon leptopus tea. Food Chemistry.
2008; 106(2): 487-92.
38. Pignatelli P, Ghiselli A, Buchetti B, Carnevale R, Natella F,
Germanò G, et al. Polyphenols synergistically inhibit oxidative
stress in subjects given red and white wine. Atherosclerosis.
2006; 188(1): 77-83.
39. Burns J, Gardner PT, O’Neil J, Crawford S, Morecroft I, McPhail
DB, et al. Relationship among antioxidant activity, vasodilation
capacity, and phenolic content of red wines. J Agr Food Chem.
2000; 48(2): 220-30.
40. Vazquez-Agell M, Sacanella E, Tobias E, Monagas M, Antunez E,
Zamora-Ros R, et al. Inflammatory markers of atherosclerosis
are decreased after moderate consumption of cava (Sparkling
wine) in men with low cardiovascular risk. J Nutr. 2007;
137(10): 2279-84.
41. Imhof A, Blagieva R, Marx N, Koenig W. Drinking modulates
monocyte migration in healthy subjects: a randomised
intervention study of water, ethanol, red wine and beer with
or without alcohol. Diabetes Vasc Dis Re. 2008; 5(1): 48-53.
42. Wang-Polagruto JF, Villablanca AC, Polagruto JA, Lee L, Holt RR,
Schrader HR, et al. Chronic consumption of flavanol-rich cocoa
improves endothelial function and decreases vascular cell
adhesion molecule in hype cholesterolemic postmenopausal
women. J Cardiovasc Pharm. 2006; 47(Suppl 2): S177-S86.
116
43. Félétou M, Vanhoutte PM. EDHF: new therapeutic targets?
Pharmacol Res. 2004; 49(6): 565-80.
44. Aldini G, Carini M, Piccoli A, Rossoni G, Facino RM. Procyanidins
from grape seeds protect endothelial cells from peroxynitrite
damage and enhance endothelium-dependent relaxation in
human artery: new evidences for cardio-protection. Life Sci.
2003; 73(22): 2883-98.
45. Mukai Y, Sato S. Polyphenol-containing azuki bean (Vigna
angularis) seed coats attenuate vascular oxidative stress
and inflammation in spontaneously hypertensive rats. J Nutr
Biochem. 2011; 22(1): 16-21.
46. Galleano M, Pechanova O, Fraga CG. Hypertension, nitric
oxide, oxidants, and dietary plant polyphenols. Curr Pharm
Biotechnol. 2010; 11(8): 837-48.
47. Widlansky ME, Hamburg NM, Anter E, Holbrook M, Kahn
DF, Elliott JG, et al. Acute EGCG supplementation reverses
endothelial dysfunction in patients with coronary artery
disease. J Am Coll Nutr. 2007; 26(2): 95-102.
48. Fisher ND, Hughes M, Gerhard-Herman M, Hollenberg
NK. Flavanol-rich cocoa induces nitric-oxide-dependent
vasodilation in healthy humans. J Hypertens. 2003; 21(12):
2281-6.
49. Heiss C, Dejam A, Kleinbongard P, Schewe T, Sies H, Kelm
M. Vascular effects of cocoa rich in flavan-3-ols. JAMA. 2003,
290(8): 1030-1.
50. Cuevas AM, Guasch V, Castillo O, Irribarra V, Mizon C, San
Martin A, et al. A high-fat diet induces and red wine counteracts
endothelial dysfunction in human volunteers. Lipids. 2000;
35(2): 143-8.
51. Stein JH, Keevil JG, Wiebe DA, Aeschlimann S, Folts JD. Purple
grape juice improves endothelial function and reduces the
susceptibility of LDL cholesterol to oxidation in patients with
coronary artery disease. Circulation. 1999; 100(10): 1050-5.
52. Li HF, Chen SA, Wu SN. Evidence for the stimulatory effect
of resveratrol on Ca(2+)-activated K+ current in vascular
endothelial cells. Cardiovasc Res. 2000; 45(4): 1035-45.
53. Stoclet JC, Chataigneau T, Ndiaye M, Oak MH, El Bedoui
J, Chataigneau M, et al. Vascular protection by dietary
polyphenols. Eur J Pharmacol. 2004; 500(1-3): 299-313.
54. Holt RR, Schramm DD, Keen CL, Lazarus SA, Schmitz HH.
Chocolate consumption and platelet function. JAMA. 2002;
287(17): 2212-13.
55. Bordeaux B, Yanek LR, Moy TF, White LW, Becker LC, Faraday
N, et al. Casual chocolate consumption and inhibition of
platelet function. Prev Cardiol. 2007; 10(4): 175-80.
56. Freedman JE, Parker C 3rd, Li L, Perlman JA, Frei B, Ivanov V, et
al. Select flavonoids and whole juice from purple grapes inhibit
platelet function and enhance nitric oxide release. Circulation.
2001; 103(23): 2792-8.
57. Albers AR, Varghese S, Vitseva O, Vita JA, Freedman JE. The
antiinflammatory effects of purple grape juice consumption
in subjects with stable coronary artery disease. Arterioscler
Thromb Vasc Biol. 2004; 24(11): 179-80.
58. Hubbard GP, Wolffram S, de Vos R, Bovy A, Gibbins JM,
Lovegrove JA. Ingestion of onion soup high in quercetin
inhibits platelet aggregation and essential components of
the collagen-stimulated platelet activation pathway in man: a
pilot study. Br J Nutr. 2006; 96(3):482-8.
59. Hubbard GP, Wolffram S, Lovegrove JA, Gibbins JM. Ingestion
of quercetin inhibits platelet aggregation and essential
components of the collagen-stimulated platelet activation
pathway in humans. J Thromb Haemost. 2004; 2(12): 2138-45.
60. Erlund I, Koli R, Alfthan G, Marniemi J, Puukka P, Mustonen
P, et al. Favorable effects of berry consumption on platelet
function, blood pressure, and HDL cholesterol. Am J Clin Nutr.
2008; 87(2): 323-31.
61. Castaner O, Covas MI, Khymenets O, Nyyssonen K,
Konstantinidou V, Zunft HF, et al. Protection of LDL from
oxidation by olive oil polyphenols is associated with a
downregulation of CD40-ligand expression and its downstream
products in vivo in humans. Am J Clin Nutr. 2012; 95(5): 123844.
62. Castaner O, Fito M, Lopez-Sabater MC, Poulsen HE, Nyyssonen
K, Schroder H, et al. The effect of olive oil polyphenols on
antibodies against oxidized LDL. A randomized clinical trial.
Clin Nutr. 2011; 30(4): 490-3.
63. Yang MY, Huang CN, Chan KC, Yang YS, Peng CH, Wang CJ.
Mulberry leaf polyphenols possess antiatherogenesis effect
via inhibiting LDL oxidation and foam cell formation. J Agric
Food Chem. 2011; 59(5): 1985-95.
64. Ruiz-Roso B, Quintela JC, de la Fuente E, Haya J, Perez-Olleros
L. Insoluble carob fiber rich in polyphenols lowers total and
LDL cholesterol in hypercholesterolemic sujects. Plant Foods
Hum Nutr. 2010; 65(1): 50-6.
65. Syam AF. The role of tea polyphenols in LDL oxidation. Acta
Med Indones. 2007; 39(2): 65.
66. Wahyudi S, Sargowo D. Green tea polyphenols inhibit oxidized
LDL-induced NF-KB activation in human umbilical vein
endothelial cells. Acta Med Indones. 2007; 39(2): 66-70.
67. Brito P, Almeida LM, Dinis TC. The interaction of resveratrol
with ferrylmyoglobin and peroxynitrite; protection against LDL
oxidation. Free Radic Res. 2002; 36(6): 621-31.
68. Iijima K, Yoshizumi M, Hashimoto M, Akishita M, Kozaki K, Ako
J, et al. Red wine polyphenols inhibit vascular smooth muscle
cell migration through two distinct signaling pathways.
Circulation. 2002; 105(20): 2404-10.
69. Iijima K, Yoshizumi M, Hashimoto M, Kim S, Eto M, Ako J,
Liang YQ, Sudoh N, Hosoda K, Nakahara K et al. Red wine
polyphenols inhibit proliferation of vascular smooth muscle
cells and downregulate expression of cyclin A gene. Circulation.
2000; 101(7): 805-11.
70. Hsieh TC, Juan G, Darzynkiewicz Z, Wu JM. Resveratrol increases
nitric oxide synthase, induces accumulation of p53 and
p21(WAF1/CIP1), and suppresses cultured bovine pulmonary
artery endothelial cell proliferation by perturbing progression
through S and G2. Cancer Res. 1999; 59(11): 2596-601.
71. Kojima-Yuasa A, Hua JJ, Kennedy DO, Matsui-Yuasa I. Green
tea extract inhibits angiogenesis of human umbilical vein
endothelial cells through reduction of expression of VEGF
receptors. Life Sci. 2003; 73(10): 1299-313.
72. Yoo HG, Shin BA, Park JC, Kim HS, Kim WJ, Chay KO,
et al. Induction of apoptosis by the green tea flavonol
(-)-epigallocatechin-3-gallate in human endothelial ECV 304
cells. Anticancer Res. 2002; 22(6A): 3373-8.
www.renhyd.org
REVISIÓN
Aspectos nutricionales y sociales del consumo de la carne de avestruz: el caso de España
a,
a
Alicia Aguilar *, F. Xavier Medina
a Departamento de Ciencias de la Salud. Universitat Oberta de Catalunya (UOC), España.
Correo electrónico: [email protected] (A. Aguilar).
Recibido el 13 de diciembre de 2012; aceptado el 20 de junio de 2013.
RESUMEN
PALABRAS CLAVE
Preferencias alimentarias;
Carne;
Valor nutritivo;
Composición de
alimentos;
Struthioniformes;
Avestruz.
El consumo de carne de avestruz se introdujo en Europa hace relativamente poco tiempo y
aun hoy es considerada como una carne exótica. No obstante, se ha valorado repetidamente
su inclusión entre las fuentes habituales de proteínas de origen animal en nuestro contexto,
pues en ella convergen algunas de las características nutricionales más interesantes de las
carnes de aves y de las carnes rojas. Actualmente, más de diez años después del inicio del
auge de su consumo, la carne de avestruz continúa recorriendo un camino que la sitúa cada
vez más lejos de lo exótico para convertirse, muy lentamente, en habitual. Aunque la información sobre su composición nutricional es todavía limitada, disponemos de más datos que
muestran valores de proteína bastante similares a los de otras carnes pero con una menor
proporción de histidina y serina; valores de grasa próximos a los de carnes de aves bajas en
grasa; valores de colesterol variables en función del corte pero similares a los de la ternera
o el pollo; y un mejor perfil lipídico en comparación con los de las carnes de pavo, cordero o
ternera. La información sobre su contenido en vitaminas y minerales arroja valores elevados
de hierro y vitamina B12, mayores cantidades de vitamina E y Zn que otros tipos de carnes y
una baja concentración de sodio.
118
Aguilar A, et al.
Nutritional and social aspects of consumption of ostrich meat: the case of Spain
ABSTRACT
KEYWORDS
Food preferences;
Meat;
Nutritive value;
Food composition;
Struthioniformes;
Ostrich.
The consumption of ostrich meat was introduced into Europe in a relatively short time. Considered
even today as an exotic meat, its inclusion in the usual sources of animal protein in our context
has been repeatedly assessed, because it converge some of the most interesting nutritional
characteristics of poultry and red meat. Over ten years later, the consumption of ostrich meat
continues crossing a road that lies increasingly away from the exotic to become very slow, in usual.
Although information on their nutritional value is still limited, we have more data showing protein
values quite similar to other meats but with a smaller proportion of histidine and serine; fat values
close to poultry meat low in fat; cholesterol values, vary according to the court, but similar to beef
or chicken, and an improved lipid profile compared to the meat of turkey meat, lamb or beef. The
information on its vitamins and minerals throws elevated iron and vitamin B12, higher amounts
of vitamin E and Zn than other types of meat and a low concentration of sodium.
INTRODUCCIÓN
En el momento actual, el incremento de enfermedades crónicas relacionadas con hábitos alimentarios considerados
como inadecuados desde la perspectiva de la salud pública
y entre los que se encuentra el consumo excesivo de productos animales, grasas y alimentos procesados, ha llevado a diferentes organismos e instituciones internacionales
a abogar por una alimentación más vegetal y priorizar el
consumo de fuentes de proteínas bajas en grasas saturadas
como las legumbres, el pescado, las aves o los huevos1,2,3 ya
que el consumo excesivo de carne, sobretodo roja, ha sido
asociado con determinados problemas de salud como enfermedades cardiovasculares4,5,6 y cáncer 7,8.
No obstante, no se puede olvidar que la carne roja supone
una buena fuente de proteínas de alto valor biológico, de
hierro de fácil absorción y de vitamina B12 y que, durante un
tiempo, en especial después de la Segunda Guerra Mundial,
con el fin de evitar déficits proteicos y anemia, las políticas
alimentarias de diferentes países de Europa llevaron a incrementar enormemente su producción9. Así, el consumo de
productos cárnicos en los países de la UE se ha mantenido
por encima de los 60 kilos por persona en los últimos 20
años y se prevé que pueda incrementarse hasta los 69 kg
en 2018 10.
La carne es además un producto que goza de muy buena
aceptación entre los consumidores, que históricamente ha
tenido una importancia muy destacable en épocas de abundancia y que ha resultado de gran eficacia simbólica en
tiempos de escasez, convertido, debido a su alta valoración
social, en un alimento deseado11.
“la sociedad mediterránea ha sido eminentemente carní-
vora, aun cuando su afición se tradujera, con demasiada
frecuencia, en platos que utilizan la carne picada en un esfuerzo por multiplicar lo poco que hay y poder aprovechar
los trozos menos apetitosos”. (González Turmo, 1993: 33)12.
No es de extrañar, por lo tanto, que a pesar de no encontrarse entre los alimentos más baratos ni tampoco entre
los más “saludables”, la carne mantenga su presencia y su
nivel en la cesta de la compra. Tanto los datos de consumo como las estadísticas de gasto en alimentos y bebidas
otorgan a la carne las cifras más elevadas en las demandas
de los individuos13. En la Unión Europea el consumo medio
de carne, productos lácteos y pescados ha aumentado de
manera notable en los últimos 50 años, doblando el consumo promedio mundial14. En España, por ejemplo, más de la
tercera parte del gasto de los hogares en alimentación se
destina a productos de carne y pesca15. A nivel nutricional,
la carne y los productos cárnicos son la primera fuente de
calorías de nuestra dieta (aportan el 17% de la energía total)
y son también nuestro principal contribuyente al aporte de
proteínas (28%) y el segundo al aporte de grasas (23% de la
grasa diaria ingerida)16 .
Ante esta compleja situación, durante la última década, se
ha intentado conciliar las necesidades de adaptación a las
nuevas recomendaciones nutricionales y los hábitos alimentarios de la población europea, acostumbrada a un elevado
consumo de carne, buscando fuentes de proteínas animales
más saludables. Es aquí donde el avestruz, que ya puso un
primer pie en nuestro mercado (y en Europa a nivel general)
a principios del 2000, coincidiendo con la crisis de las vacas
locas, podría tener la posibilidad de hacerse un hueco y pasar a formar parte de la dieta habitual de una parte de los
ciudadanos17,18.
Hasta el momento, los estudios sobre la composición nutricional de su carne la consideran como un producto de alto
valor nutritivo y dietético19,20 pero ¿será capaz de encontrar
su hueco en nuestra cultura culinaria? ¿Su mercado está
consolidado? Estas y otras preguntas van quedando abiertas paulatinamente ante una situación en proceso de evidente transformación. El objetivo de este artículo es por tanto aportar información actualizada sobre el valor nutricional
de este tipo de carne y reflexionar sobre su consumo desde
una perspectiva histórica reciente.
El consumo de carne de avestruz en Europa: el caso de España
En la actualidad, la producción mundial de carne de avestruz se sitúa alrededor de unas 12.000 a 15.000 toneladas.
Alrededor del 60% de esta producción se encuentra en Sudáfrica, que cuenta asimismo con un 75% del mercado mundial de este producto18. Hasta hace un par de décadas, Sudáfrica era el único país en el mundo que criaba avestruces
con fines comerciales, pero desde entonces la producción y
la exportación de carne de avestruz ha crecido moderadamente y otros países como Zimbabwe, Namibia o Israel se
han establecido también como productores e incluso exportadores de este tipo de carne21.
En el caso de Europa, el mercado de carne de avestruz sigue
siendo aún incipiente, y en buena parte ha estado basado en
la importación desde terceros países (principalmente Sudáfrica). Hoy en día, la producción se sitúa principalmente en
Bélgica, Francia, Italia, Portugal y España, –que ha conseguido situarse en relativamente pocos años como uno de los
países más pujantes en la producción de carne de avestruz
en el contexto europeo e internacional– y se está desarrollando a buen ritmo en otros como Polonia, Croacia y, en
menor medida, otros países del este continental22.
Aunque la instalación de la primera granja de avestruces tuvo
lugar en Madrid en 199323, la mayoría de las explotaciones
119
españolas se localizan hoy en día en el Levante y el sur peninsular –desde Cataluña hasta Andalucía, e incluso Canarias–
dónde se dan las mejores condiciones climáticas para su cría.
En los primeros años los negocios se mantuvieron con más
o menos altibajos y no fue hasta el año 2000 cuando el
mercado de la carne de avestruz pudo aprovechar el vaivén
socioeconómico producido por la crisis alimentaria de las
“vacas locas” (EEB)17, para situar un producto nuevo en un
mercado necesitado de alternativas a las muy mayoritarias
carnes de vacuno, cerdo y pollo, que son las que ocupan los
primeros lugares entre las preferencias de los consumidores
españoles13.
La gripe aviar de 2003-2004 que afectó al consumo de carne
de ave a nivel internacional, provocó un retroceso significativo de lo que se había avanzado17,18. Sin embargo, desde
entonces, a pesar de algunos altibajos, la carne de avestruz
ha conseguido el importante logro de no ser una completa desconocida en Europa, y se ha introducido, aunque de
manera todavía precaria, en el mercado alimentario de determinados países como España24, donde goza ya de una
clientela reducida pero consolidada que ha ido creciendo
progresivamente como puede observarse en la Figura 1.
Características físicas, organolépticas y de composición
nutricional de la carne de avestruz
La carne de avestruz, a pesar de ser de ave, tiene una coloración rojiza similar a la de la ternera debido a la alta concentración de pigmento (22-30 µg Fe/g) y a una concentración
en mioglobina más cercana a la propia de los músculos de
mamíferos que al de las aves25,26. Su sabor es similar al de la
ternera pero con un ligero aroma a pescado y presenta una
mayor ternura y digestibilidad debido a que contiene menores niveles de grasa intramuscular y de colágeno20.
Figura 1. Evolución del consumo de carne de avestruz en España entre 2004 y 2011
Fuente: elaboración propia a partir de datos Ministerio de Agricultura, Alimentación y Medio Ambiente (2004-2011).
120
Aguilar A, et al.
El conocimiento sobre la composición nutricional de la carne
de avestruz es todavía limitado pero los recientes estudios
de Majewska et al.27 realizados en 10 tipos de músculos diferentes muestran valores de proteína bastante similares
a los de otras carnes como la ternera o el pollo pero con
una menor proporción de histidina y serina28. Los valores
de grasa (0,9-1,34%), en cambio, se sitúan muy por debajo
de los de otras carnes como las de cordero (8,79%), la de
ternera (4,6%) o la de pollo (4,3%) y próximos a los de otras
carnes de aves bajas en grasa como el pavo (1,19%)29. En lo
que respecta al contenido en colesterol, aunque los estudios
preliminares apuntaban a valores muy bajos, las nuevas investigaciones lo sitúan en valores similares a la ternera o al
pollo y varían en función del corte. Así, la grasa de la espalda
contiene valores más elevados (74,33 mg/100 g) y menores
(49,50 mg/100 g) para la grasa del pecho30. No obstante,
es interesante destacar que el perfil de ácidos grasos de la
carne de avestruz resulta más beneficioso que el de las carnes de pavo, cordero o ternera. El porcentaje total de ácidos
grasos saturados (SFA) respecto al total se sitúa entre el
33,31-29,88%, el de ácidos grasos monoinsaturados (MUFA)
entre el 39,05 -35,52% y el de ácidos grasos poliinsaturados
(PUFA) entre 27,64-34,60%, de entre los cuales más de un
8% corresponden a ácidos grasos de la serie omega-3 ( 3).
Al margen del importante aporte de proteínas que las carnes suponen en la alimentación humana, suponen también
una buena fuente de minerales, en especial de hierro y de
zinc. En el caso de la carne de avestruz, el análisis general
del contenido de minerales muestra un perfil más similar al
de la carne de ternera que a la de pollo y destacan especialmente el contenido en hierro y zinc. En el caso del hierro los
valores se sitúan alrededor de los 2,75 mg/100 g, superior a
los 2,2 mg/100 g y a los 0,9 mg/100 g de la carne de ternera o de pollo respectivamente. Para el zinc, su concentración
alrededor de 3 mg/100 g la sitúan por encima de cualquier
otra carne de ave, aunque algo por debajo de las concentraciones encontradas en el solomillo de ternera (4,09 mg/100 g) o
la carne de cordero19,29. Por el contrario, los niveles de sodio
encontrados en la carne de avestruz están muy por debajo
de los niveles de otras carnes como las de ternera o de pollo. Así los músculos con mayor concentración de sodio no
superan los 38,7 mg/100 g frente a los 63 mg/100 g y 77
mg/100 g de las carnes de ternera o pollo respectivamente.
La información sobre su contenido en vitaminas es aún limitada, pero los estudios que se han realizado hasta el momento arrojan valores de vitaminas del grupo B similares a
los de la carne de ternera pero con valores más elevados en
vitamina B6 (0,225 mg/100 g respecto a 0,125 mg/100 g
de la carne de ternera), vitamina B12 (1,25 µg/100 g respecto a 1 µg/100 g) y vitamina E31. (Tabla 1)
Posible superioridad del perfil nutricional de la carne de
avestruz respecto a otras carnes
Considerando las características y la composición nutricional de la carne de avestruz señaladas anteriormente podría
valorarse su inclusión en las fuentes habituales de proteínas de origen animal de nuestra alimentación, pues en ella
convergen algunas de las características nutricionales más
interesantes de las carnes de aves y las carnes rojas. Cuenta,
además, con una serie de valores añadidos.
Su bajo contenido en grasa junto con el perfil de ácidos grasos de la misma, podrían hacer de dicha carne una buena
opción en casos de obesidad o enfermedad cardiovascular.
Dicha recomendación viene determinada especialmente por
el bajo contenido en grasa, pero también por el relativo alto
porcentaje de ácidos grasos 3 junto con una relación superior a 2 entre ácidos grasos insaturados frente a saturados
Tabla 1. Composición química media (mg/100 g parte comestible) de diferentes tipos de carnes.
Componente
Avestruza
Corderob
Ternerab
Pollob
Pavob
1,12
8,79
4,6
4,3
1,19
49,5-74,33
78
59-65
69-110
45-61
MUFA+PUFA/SFAc
2,16
0,86
1,25
2,3
1,33
Fe
2,75
1,8
2,2
0,9
0,65
Grasas (g/100g)
Colesterol
Zn
3
2,89
3,9
0,85
1,45
Na
38,7
59,5
63
77
48,5
Vit B6
0,225
0,22
0,125
0,35
0,5
Vit B12 (µg/100g)
1,25
1
1,5
-
1,5
Vit E
>0,1
0,075
0,1
0,1
-
a
Polawska et al (2011); b Moreiras et al (2008); c MUFA: Ácidos grasos monoinsaturados; PUFA: Ácidos grasos poliinsaturados;
SFA: Ácidos grasos saturados.
Fuente: Elaboración propia a partir de datos de Moreiras et al (2008)32 y Polawska et al (2011)19.
(MUFA+ PUFA /SFA). Ambos índices, pese a ser controvertidos33, se han relacionado frecuentemente con efectos favorables sobre la enfermedad y mortalidad cardiovascular derivados del sumatorio de posibles mecanismos protectores
como la reducción de la concentración de triglicéridos sérico, efecto antitrombótico, antiinflamatorio, antiarrítmico
y antiaterogénico, entre otros34. Sin menoscabo de lo dicho
anteriormente, el bajo aporte de grasa la hace, sin lugar a
dudas, más recomendable que muchas de las carnes más
consumidas.
A estos aspectos favorables para el sistema cardiovascular
habría que añadirle su baja concentración de sodio. Sumaría
su efecto protector en casos de hipertensión puesto que la
ingesta elevada de sal se asocia con una alta prevalencia de
la hipertensión y aumento de la morbilidad y mortalidad por
enfermedades cerebrovasculares9.
Contiene además mayores cantidades de vitamina E y Zn
que otros tipos de carnes, tanto rojas como de aves. La probada relación con funciones y efecto antioxidante de estos
micronutientes abren también una puerta a valorar sus
posibles beneficios con la prevención del envejecimiento, el
cáncer o el sistema cardiovascular35,36,37.
Finalmente, los elevados contenidos de hierro y vitamina
B12 que presentan la harían también especialmente recomendable en situaciones fisiológicas en las que se requiera
un mayor aporte de hierro, como en el embarazo o la adolescencia, o en situaciones de anemia38.
No obstante, hace falta todavía mucha investigación sobre
los efectos del consumo de este tipo de carne de manera
habitual y sus efectos generales sobre el organismo. De momento, estudios en el metabolismo lipídico de las ratas no
han mostrado diferencias significativas en los niveles séricos
de lipoproteínas ni transaminasas hepáticas en animales
alimentados con carne de avestruz o de ternera39.
Habría que valorar también qué impacto podría tener el
incremento de su demanda en la producción (impacto
medioambiental, por ejemplo), en la forma de cría (legislaciones locales sobre su estabulación o su cría en semilibertad por ejemplo), en el tipo de alimentación y en los
sistemas de producción y conservación de la carne y cómo
todo ello podría afectar sus características organolépticas y
nutricionales26,40.
en sodio, su perfil lipídico cardiosaludable, su elevada concentración de hierro y vitamina B12 y sus valores superiores
de zinc y vitamina E. Muchos de estos factores, junto a la
demanda de los consumidores sobre el menor contenido en
materia grasa de los productos cárnicos y su consolidación
en el mercado, se combinan para proporcionar oportunidades significativas para el futuro de la carne de avestruz, pudiendo pasar a ocupar una parte de la cuota de mercado de
la carne roja y ofrecer al consumidor una mayor variedad.
No obstante, no se puede olvidar que un nuevo alimento
no llega a incorporarse a la cotidianidad alimentaria de la
población, si no encuentra su lugar dentro del sistema culinario, por muy recomendado que esté por especialistas
dietéticos ni por mucho que se invierta en publicidad12. En
este sentido, la carne de avestruz cuenta aún con un importante hándicap a nivel social ya que pertenece a una de
las familias de productos que encuentra mayor resistencia
a la innovación41, con un precio menos asequible y con poca
tradición culinaria, sobre todo en los hogares.
Los dos autores expresan que no hay conflictos de intereses
al redactar el manuscrito.
BIBLIOGRAFÍA
1.
2.
3.
4.
5.
6.
CONCLUSIONES
La carne de avestruz podría presentarse hoy en día y a falta de datos sobre su consumo habitual a largo plazo, en
términos nutricionales, como una alternativa más saludable
a la carne de ternera, por su menor contenido en grasa y
121
7.
8.
Bender A. Meat and meat products in human nutrition in
developing countries. Food and nutrition paper 53 FAO.1992.
Kushi LH, Doyle C, McCullough M, Rock CL, Demark-Wahnefried
W, Bandera EV, et al. American Cancer Society Guidelines on
Nutrition and Physical Activity for Cancer Prevention: reducing
the Risk of Cancer With Healthy Food Choices and Physical
Activity. CA Cancer J Clin. 2012; 62(1): 30–67.
Bach-Faig A, Berry EM, Lairon D, Reguant J, Trichopoulou A,
Dernini S, et al. Mediterranean diet pyramid today. Science
and cultural updates. Public Health Nutrition. 2011; 14(12A):
2274–84.
Alexander DD, Mink PJ, Cushing CA, Sceurman B. A review
and meta-analysis of prospective studies of red and processed
meat intake and prostate cancer. Nutr J. 2010; 9:50.
Norat T, Lukanova A, Ferrari P, Riboli E. Meat consumption
and colorectal cancer risk: Dose-response meta-analysis of
epidemiological studies. Int J Cancer. 2002; 98(2): 241–56.
Butler LM, Sinha R, Millikan RC, Martin CF, Newman B,
Gammon MD, et al. Heterocyclic amines, meat intake, and
association with colon cancer in a population-based study. Am
J Epidemiol. 2003; 157(5): 434-45.
Babio N, Sorlí M, Bulló M, Basora J, Ibarrola-Jurado N,
Fernández-Ballart J, et al. Association between red meat
consumption and metabolic syndrome in a Mediterranean
population at high cardiovascular risk: cross-sectional and
1-year follow-up assessment. Nutr Metab Cardiovasc Dis.
2012; 22(3): 200-7.
Micha R, Wallace SK, Mozaffarian D. Red and processed meat
consumption and risk of incident coronary heart disease,
stroke, and diabetes: A systematic review and meta-analysis.
Circulation. 2010; 121(21): 2271-83.
122
9.
10.
11.
12.
13.
14.
15.
16.
17.
18.
19.
20.
21.
22.
23.
World Health Organization (WHO). CINDI dietary guide.
Denmark: WHO Regional Office for Europe; 2000. [Consultado
en línea: 4/07/2011]. Disponible en: http://www.euro.who.
int/__data/assets/pdf_file/0010/119926/E70041.pdf
Organization for de Economic Co-operation and
Developement (OCDE), Food and Agriculture Organization
of the United Nations (FAO). OECD-FAO agricultural
Outlook 2009-2018. París: OECD-FAO; 2009. [Consultado
15/01/2013]. Disponible en: http://www.oecd.org/site/oecdfaoagriculturaloutlook/43040036.pdf
Medina, FX. Cows, Pigs, and... Witches! On meat, diet and food
in the mediterranean area. In: Hubert A and Avila R, editors.
Estudios del Hombre, 19. México: Universidad de Guadalajara;
2005. p. 155-64.
González-Turmo I. El Mediterráneo, dieta y estilos de vida. En
González-Turmo I, Romero de Solís P, editores. Antropología
de la alimentación: ensayos sobre Dieta Mediterránea. Sevilla:
Consejería de Cultura. Fundación Machado; 1993. p. 33.
Martin Cerdeño VJ. Consumo de carne y productos cárnicos:
Evolución y tendencias más recientes. Distribución y Consumo
9. Mercasa; 2010 [consultado el 15 noviembre de 2012].
Disponible en: http://www.mercasa.es/files/multimedios/
pag_005-023_martin_cerdeno.pdf
Netherlands Environmental Assessment Agency PBL. The
Protein Puzzle, the consumption and production of meat,
dairy and fish in the European Union. Netherlands: Bilthoven/
the Hague; 2011. [consultado el 15 noviembre de 2012].
Disponible en: http://www.pbl.nl/en/publications/2011/
Alimentación en España 2011. Informe sobre Producción,
Industria, Distribución y Consumo de Alimentación en España.
Madrid: Mercasa; 2011. [consultado el 15 noviembre de
2012]. Disponible en: http://www.munimerca.es/mercasa/
alimentacion_2011/pdfs/pag_247-282_Carne.pdf
Agencia Española de Seguridad Alimentaria y Nutrición
(AESAN). Evaluación nutricional de la población adulta
española 2009-2010. Sobre datos de la Encuesta Nacional de
Ingesta Dietética (ENIDE). Madrid: AESAN; 2011.
Medina, F.X. Consumo de carne y crisis alimentarias en
España. In Medina FX (ed.). Reflexions sobre les alimentacions
contemporànies. Barcelona: EdiUOC; 2011.
Department of Agriculture, Forestry and Fisheries of the
Republic of South Africa. A Profile of the South African
Ostrich Market Value Chain. Arcadia, Pretoria: Department of
Agriculture, Forestry and Fisheries of the Republic of South
Africa; 2011.
Polawska J,Marchewka J, Cooper RG, Sartowksa K,
Pomianowski J, Józwik A, et al. The ostrich meat-an updated
review. II. Nutritive value. Anim Sci Pap Rep. 2011; 29(2): 89-97.
Polawska J, Marchewka J, Cooper RG, Sartowksa K,
Pomianowski J, Józwik A, et al. The ostrich meat-an updated
review. I. Physical characteristics of ostrich meat. Anim Sci Pap
Rep. 2011; 29(2): 5-18.
Benson F, Holle D. The World Ostrich Industry Today. Blue
Mountain Ostrich Nutrition E-Bulletin, 93; 2003. [consultado
el 15 noviembre de 2012]. Disponible en: http://www.bluemountain.net/bulletin/bullet93.pdf
Carbajo E. Producción de avestruces, en 3er Symposium
Internacional Aves Corredoras, Madrid 14-16 de octubre de
2005 (informe no publicado).
Carbajo E. El avestruz en España. En Buxadé C. (Coord.)
Producción del avestruz. Aspectos clave. Madrid: Mundiprensa;
2002.
Aguilar A, et al.
24. Martin Cerdeño, VJ. Consumo de productos avícolas en los
hogares españoles. Distribución y Consumo 123 [Internet]
Mayo-Junio 2012 [consultado el 15 noviembre de 2012]
Disponible en: http://www.mercasa.es/files/multimedios/
pag_005-023_martin_cerdeno.pdf
25. Naude RT, Van Ragensburg AJJ, Smit MC, Stiemie S, Dreyer
JH, Rossouw EJ. Muscle and Meat Characteristics of Ostrich
Carcass. South Africa: Monograph, Animal And Dairy Research
Institute Irene; 1979.
26. Sales J. Histological, biophysical and chemical characteristics
of different ostrich muscles. J Sci Food Agric. 1996; 70(1): 10914.
27. Majewska D, Jakubowska M, Ligocki M,Tarasewicz Z,
Szczerbinska D, Karamucki T, Sales J. Physicochemical
characteristics, proximate analysis and mineral composition
of ostrich meat as influenced by muscle. Food Chemistry.
2009; 117(2): 207-11.
28. Sales J. Ostrich meat research: an update. Proceedings of
World Ostrich Congress, Warsaw, Poland, September 26-29
2002 pp: 148-160.
29. Karakök SG, Ozogul Y, Saler M, Ozogul F. Proximate analysis.
Fatty cid profiles and mineral contents of meats: A comparative
study. J Muscle Foods. 2010; 21(2): 210-23.
30. Horbanczuk JO, Malecki I, Cooper RG, Józwik A, Klewiec
J, Krzyzewski J, et al. Cholesterol content and fatty acid
composition of two fat depots from slaughter ostriches
(Struthio cameleus) aged 14 months. Anim Sci Pap Rep 2004;
22(2): 247-51.
31. Karlina D, Kivite J. The nutritional value of ostrich meat
produced in Lavia. Proceedings of the XIV World Ostrich
Congress. Riga, Lavita 19-20 October 2007, 83-85.
32. Moreiras O, Carbajal A, Cabrera L, Cuadrado A. Tablas de
Composición de alimentos. 4ªed. Madrid: Pirámide; 2008.
33. Harris WS. The omega-6/omega-3 ratio and cardiovascular
disease risk: uses and abuses. Curr Atheroscler Rep. 2006
Nov; 8(6): 453-9.
34. Gómez Candela CV. Loria Kohen LM, Bermejo López S, Palma
M. Evidencia científica en el consumo de omega- 3 en la salud
cardiovascular. Importancia de la relación omega 6/omega 3.
Alim Nutri Salud. 2010; 17(2): 33-40.
35. Anderson RA, Roussel AM, Zouari N, Mahjoub S, Matheau JM,
Kerkeni A. Potential antioxidant effects of zinc and chromium
supplementation in people with type 2 diabetes mellitus. J Am
Coll Nutr. 2001; 20(3): 212–8.
36. Ye Z, Song H. Antioxidant vitamins intake and the risk of
coronary heart disease: meta-analysis of cohort studies. Eur J
Cardiovasc Prev Rehabil. 2008; 15(1): 26–34.
37. Llacuna L, Mach N. Papel de los antioxidantes en la prevención
del cáncer. Rev Esp Nutr Hum Diet. 2012; 16(1): 16-24.
38. Hernández Ruiz de Eguílaz M, Panizo C, Navas-Carretero S,
Martínez JA. Anemia ferropénica: estrategias dietéticas para
su prevención. Act Diet. 2010; 14(2): 67-71.
39. Carvalho-Filho EV, Costa MJ, Bion FM, Silva JA. Effect of the
daily consumption of ostrich and bovine meat on the lipid
metabolism in rats. Ciênc Tecnol Aliment. 2011; 31(1): 72-7.
40. Bingol EB,Ergun O. Effects of modified atmosphere packaging
(MAP) on the microbiological quality and shelf life of ostrich
meat. Meat Sci. 2011; 88(4): 774-85.
41. Observatorio del Consumo y la Distribución Alimentaria.
Monográfico sobre Productos Novedosos [Internet]. 2006
[consultado el 15 noviembre de 2012] Disponible en: http://
www.magrama.gob.es/es/alimentacion/temas/consumo-ycomercializacion-y-distribucion-alimentaria/prod_novedosos_
tcm7-8074.pdf
www.renhyd.org
ESPECIAL
Productos dietéticos singulares (1900-1950) (II): cientificismo y publicidad
a,
Josep Boatella *
a Departamento de Nutrición y Bromatología, Facultad de Farmacia, Universitat de Barcelona (UB), España.
Correo electrónico: [email protected] (J. Boatella).
Recibido el 21 de febrero de 2012; aceptado el 7 de junio de 2013.
RESUMEN
PALABRAS CLAVE
Productos dietéticos;
Fórmulas infantiles;
Como continuación del artículo “Productos dietéticos singulares (1850-1950)” (Act Diet.
2009; 13: 27-30), en este trabajo se comentan distintos productos dietéticos elaborados durante el período 1900-1950, en España. En esta ocasión, la singularidad de los mismos se
centra en aspectos relacionados con su formulación (no declarada, eficacia dudosa, errónea
en base a los conocimientos actuales, etc.) o bien, con las estrategias publicitarias utilizadas.
Publicidad;
Historia.
124
Boatella J, et al.
Peculiar dietetic products (1900-1950) (II): scientism and advertising
ABSTRACT
KEYWORDS
Dietetic foods;
Infant formulas;
As a continuation of the article “Peculiar dietetic products (1850-1950)” (Act Diet. 2009; 13:
27-30), this paper discusses various dietetic foods developed in Spain during the period 19001950. This time, the uniqueness of them focuses on aspects of their formulation (unreported,
doubtful effectiveness, erroneous based on current knowledge, etc..) or with the advertising
strategies used.
Advertising;
History.
IntroducCIÓN
Una revisión crítica de los preparados relacionados con la
terapéutica bromatológica comercializados durante diferentes épocas y realizada en base a los conocimientos y visión actuales, revela numerosos ejemplos de interés, a la
vez que invita a la reflexión sobre aspectos asociados a su
formulación y uso. Desde la etapa de la industrialización del
medicamento, puede observarse la existencia de un proceso
evolutivo y paralelo de los productos dietéticos que se inicia con algunas fórmulas magistrales de la segunda mitad
del siglo XIX, seguida de los remedios secretos y los específicos de importación, las especialidades farmacéuticas y
los alimentos-medicamentos1 e incluso, hasta los actuales
complementos alimenticios. Este proceso va asociado, lógicamente, al avance de los conocimientos sobre la nutrición y
de la utilización y efectos de los nutrientes y otros compuestos activos presentes en los alimentos. Pero también pone
de manifiesto la importancia de las campañas publicitarias,
en ocasiones intensivas, la transformación de algunos de
estos productos en artículos de consumo y los problemas
que, en ocasiones, planteaba la no comprobación de la efectividad de los mismos.
En un artículo anterior2, se comentaron algunos ejemplos
de este tipo de preparados elaborados durante la segunda
mitad del siglo XIX y primera del XX que, por sus características, podían calificarse como singulares. Como continuación, en este trabajo se analizan otros productos pertenecientes al mismo período, que son ejemplos evidentes de
los aspectos indicados, ya sea por su formulación (no declarada, inadecuada, sin justificación ni evidencia científica de
sus efectos, innovadora, etc.) o por las características de la
publicidad utilizada (formato, tipos de mensajes, conceptos
utilizados, etc.).
La formulación
Durante la primera mitad del siglo XX, se produjeron
importantísimos avances relacionados con la nutrición y
las ciencias de los alimentos que comportaron la aparición
de numerosos alimentos y preparados dietéticos. Sin
embargo, algunos de ellos, si bien podían considerarse
como verdaderas innovaciones, su diseño no siempre
estaba justificado e incluso, en ocasiones, fundamentado en
aspectos que hoy podrían considerarse erróneos.
Por una parte, quedaban todavía algunas reminiscencias de
antiguos formularios como son por ejemplo la denominada
“Leche hipotensora”, elaborada durante los años 30 (Granja
Marinette) mediante adición de extractos de Allium sativum a
la leche condensada, la “Algarrosina” (harina de Ceratonia
siliqua) recomendada como astringente (Lab. Cidan) o
“Belloto” (harina de especies de Quercus) como hipoquinético
(Lab. Aristegui), etc. En otro extremo, podrían situarse los
denominados “alimentos compuestos”, reconstituyentes,
con un elevado valor nutritivo y en los que se buscaba el
máximo aporte de nutrientes. Destacaron en este sentido
“Ruamba” (Lab. P. Viñas), Alimento Eles (Cardona & Raso),
Rizcoa, Banania (Louit Frères & Cie.), Vitamin fruit-puré
(Santiveri S.A.) o “Baca Malt” (Dietéticos Max), en cuya
composición figuraban los siguientes ingredientes: “yema de
huevos frescos, leche, extracto de malta, cacao, extracto de aceite
hígado de bacalao e hipofosfitos”.
Como ejemplo destacado de formulaciones que en base
a los conocimientos actuales podrían considerarse como
polémicas, merece destacarse el de los fitatos. Efectivamente,
durante las décadas de los años 30-40, aparecieron
numerosos preparados cuyo ingrediente fundamental era el
inositol hexafosfato (ácido fítico) o sus sales (fitato y fitina).
La eficacia de esta medicación se apoyaba en el hecho de
constituir un aporte de fósforo “orgánico” (vegetal) en
125
contraposición a la terapia con fósforo inorgánico, tan
profusamente utilizada hasta entonces en el tratamiento
del raquitismo, la tuberculosis, anemia, etc., bajo la forma
de hipofosfitos. Si bien estos compuestos, habían sido
descubiertos en 1872 por Pfeffer en las semillas de algunos
vegetales, no fue hasta 1914 cuando Anderson estableció su
estructura. A partir de entonces, se les atribuyeron efectos
beneficiosos hasta que estudios posteriores, pusieron de
manifiesto la capacidad del ácido fítico para formar sales
insolubles con cationes divalentes (calcio, magnesio,
zinc, magnesio, etc.) disminuyendo de esta forma la
biodisponibilidad de los mismos (y en consecuencia también
del fósforo) y por ello, pasaron a ser considerados como
antinutrientes. Actualmente se otorga de nuevo un gran
interés a estos compuestos, dados sus posibles efectos
beneficiosos en la prevención del cáncer de colon, como
antioxidantes, protección contra la degeneración grasa del
hígado, la diabetes, etc.3, 4.
Algunos ejemplos de preparados con este tipo de
ingredientes, fueron: “Forgana” (“Inositofosfato de calcio y
magnesio completamente asimilable, extraído con un método
patentado… el fósforo orgánico contenido es… forma mas
asimilable) (Instituto Farmacológico Latino), “Vitophos”, “…
un preparado a base de ácido inositahexa-fosfórico, sales de calcio
y magnesio, vitaminas A,B,D y E…”4, “Fitina” (“…22% de fósforo
orgánico asimilable y 11% de calcio y magnesio…”) (Ciba S.A.)
(Imagen nº 1), “Fósforo Ferrero” (“…complemento alimenticio…
la naturaleza proporciona los alimentos indispensables para
recuperar las energías… una gran tasa de fósforo orgánico
totalmente asimilable…”), etc.
Otro ejemplo es el de la relación entre el uso de antibióticos
y el crecimiento infantil. Los trabajos de Folkers y de Smith
y Parker (1948) sobre el aislamiento y purificación de la
vitamina B12, representaron un avance muy importante en la
terapia antianémica. Relacionado con ello y en el ámbito de
la farmacología veterinaria, apareció el concepto de “Animal
protein factor”, como consecuencia de la observación del
efecto de los extractos de hígado sobre el crecimiento de
determinados microorganismos. Mas tarde, Ott y después
Lillie, comprobaron que la vitamina B12 se comportaba como
un factor de crecimiento, al igual que algunos aminoácidos
(lisina) y antibióticos (penicilina, aureomicina, terramicina
y estreptomicina). En consecuencia y a partir de entonces,
la utilización de antibióticos, se convirtió en una práctica
generalizada en la alimentación animal, justificada entonces,
por la modificación de la flora intestinal que provoca su
administración5-8.
Pero los antibióticos, también se utilizaron como promotores
de crecimiento en terapéutica humana y así, como
ejemplo, a principios de los años 50 apareció un preparado
denominado “Trofolón” (Lab. Almirall S.A.), cuya fórmula
era la siguiente: 200.000 U.I. de penicilina G. potásica y 200
gammas de vitamina B12, por comprimido.
Este preparado se justificaba de la forma siguiente: “La gran
actividad eutrófica observada desde 1948 con los antibióticos en
vegetales y animales, ha dado pie a experimentación en clínica
humana de diversos autores franceses y anglosajones que han
demostrado que los antibióticos y en especial la penicilina por vía
oral (sola y asociada a la vitamina B12) incrementan el tropismo,
apetito y desarrollo de los niños y adultos”. En el caso de los
lactantes, las indicaciones de este medicamento eran la
hipotrofia, atrepsia y anorexia, retrasos de crecimiento,
síndromes post-infecciosos para niños y delgadez,
convalecencias y “desmetabolismo” en el caso de adultos
(Imagen nº 2).
También durante estos años, apareció en el mercado
español un preparado de uso veterinario elaborado por
Laboratorios Ulta S.A. en la composición del cual, figuraba
un ingrediente denominado “anfivirasa”, para el que el año
1953, se presentó una solicitud de patente de invención (nº
208486) para un “Procedimiento químico de fabricación
de polipéptidos”. Este ingrediente, se anunciaba como
un “factor de crecimiento” (“…y llamó poderosamente la
atención… que los animales… además de despertárseles un
apetito casi voraz, presentaban una gran vivacidad y un proceso
Imagen 1. Publicidad (papel secante) de Fitina
(década de los años 50).
126
Boatella J, et al.
de crecimiento casi exagerado”), pero sobre el que no se ofrecía
información sobre sus características, si bien en la publicidad
se destacaba “…con su potencialidad rectora y reguladora de los
fenómenos de reconstrucción orgánica… íntimamente ligada a su
función enzimática… interviniendo en los fenómenos denominados
metabolismo intermediario de las grasas e hidratos de carbono…
realza extraordinariamente la actividad de las vitaminas…”9. La
anfivirasa era también uno de los ingredientes (“asociación
sinérgica de penicilinas, sulfamidas y anfivirasa”) de un
preparado denominado Sinergiamin, elaborado por el mismo
laboratorio. A mediados de la década de los años 50, este
compuesto también entró a formar parte de preparados
destinados a la alimentación infantil (“Hallazgo científico,
superación técnica, innovación alimenticia”) en Anfimón primero
y Lacto-Anfimón y Plasfimón, después. En la relación de
ingredientes de este último, aparecía, finalmente, una
descripción de la anfivirasa (“factor de crecimiento, proporciona
en cantidades óptimas 20 aminoácidos entre los que destacan los
9 esenciales, imprescindibles para el normal desarrollo, además
de ácido siálico y catalasa de beneficioso efecto enzimático,
antiinfeccioso y antitóxico”). Después de intensos debates sobre
la eficacia del producto (años 1975 y 1984), los informes del
Codex Alimentarius, de la ESPGAN y las reglamentaciones
nacionales sobre productos destinados a la alimentación
infantil, comportaron la eliminación de la anfivirasa como
ingrediente de este tipo de preparados 10.
Imagen 2. Publicidad (hoja inserción) de Trofolón
(década de los años 50).
Imagen 3. Publicidad (anuncio) de la Harina
Plástica11.
La publicidad
Desde los primeros años del XX, aparecieron en la prensa
española distintas campañas publicitarias relacionadas con
preparados de uso dietético. Las principales estrategias empleadas eran la utilización del secreto de la fórmula con el
fin de despertar el interés y curiosidad del público, de opiniones de profesionales de la medicina o bien de conceptos
científicos novedosos, de aplicación, en ocasiones dudosa,
al producto.
La publicidad de la “Harina plástica”, constituye un ejemplo emblemático del primer grupo. Efectivamente, durante
el corto período comprendido entre los años 1899 y 1901,
aparecieron en diversos periódicos de la época (Heraldo de
127
Madrid, El Español, El Imparcial, El Liberal, La Vanguardia,
etc.), anuncios de un preparado denominado “Harina plástica” (Imagen nº 3) para el que Teodoro Llopis, había solicitado un registro de marca (nº 7714) durante el año 1900.
En uno de estos anuncios podía leerse: “Gebken, con su notabilísima composición…, consiguió el gran desiderátum: curar sin
damnificar en lo mas mínimo el organismo del paciente. Se recomienda… para curar la tos y todas las molestias de garganta y vías
respiratorias… siendo su base un producto alimenticio a más de
pectoral, constituye un poderoso reconstituyente y puede por tanto, recomendarse a las personas débiles, raquíticas y convalecientes”11. Poco se sabe de su composición, no especificada en
ninguno de los numerosos mensajes publicitarios utilizados
en los que, en ocasiones, se anunciaba como un alimento y
en otras, como un remedio para la garganta. Pero la curiosidad de este preparado radica, no tanto en los componentes
de la fórmula, sino en la publicidad que acompañó a su efímera vida comercial. Efectivamente, el lanzamiento de este
remedio se apoyaba con unas rimas, algunas de las cuales,
y esta es una cuestión objeto de polémica, se atribuyen, ni
mas ni menos que a Ramón de Valle Inclán. Sirvan para ilustrar este aspecto, los siguientes ejemplos:
ocasiones con confusión de magnitudes), proteínas (“…en
la leche condensada hasta 18 proteínas”) (La Lechera, 1959),
aminoácidos, levaduras (…¡La levadura es la vida!...) (Tabletas
levadura de Irving, Agentes Uriach y Cª, 1926), etc., o incluso, en ocasiones, se utilizaron conceptos incomprensibles
y sin significado alguno, como es el caso del caldo Sumoi
(“proteína 20,5%, grasa 8,6% , yodosificado 1,5%”) (Productos
Sumol, 1938).
Un ejemplo interesante es el de la utilización del concepto
de “unidades alimenticias”, frecuente durante las primeras
décadas del siglo XX, como forma de expresar (y comparar) el valor nutritivo de los alimentos (p. ej. Harina lacteada Nestlé, Ruamba, Soyolk, etc.). Inicialmente, tuvo mucha
aplicación en alimentación animal y se generó a partir del
“equivalente en heno”, establecido por A. Thaer en 1810 y
de las “unidades hidratos de carbono” utilizadas por Wolff
y Lehamn en 1876. En base a ello, Kellner (1900), Armsby
(1902) y Hanson (1913) propusieron la utilización de las
“unidades almidón”, “rendimiento energético” y de “unidades alimenticias”, respectivamente 14, 15. Sin embargo, su
aplicación a productos dietéticos presentaba una notable
complejidad a la vez que introducía una gran confusión en
los mensajes publicitarios (Imagen nº 4)16.
“Retorciendo la filástica
un cordelero enfermó;
pero al punto se curó.
¿Cómo? Con la Harina Plástica.”
“En toda onomástica
yo os digo: ¡Comed, bebed!
¡Atracaos! Absorbed
la dosis de Harina Plástica”
R. Baroja atribuía la autoria de estos versos a Valle Inclán,
encargado por el inventor de la Harina, para competir en la
prensa con el famoso “Jabón de los príncipes del Congo”.
Rodrigo12, reproduce la explicación que, durante su visita a
Barcelona, D. Ramón realizó sobre este asunto: “… un día se
me acercó el inventor de un producto digestivo y me ofreció diez
pesetas por una composición poética que había de aparecer en
el Nuevo Mundo…”. No obstante, un nieto suyo, Joaquín del
Valle Inclán Alsina, refuta esta posibilidad que califica de un
verdadero bulo13.
En relación con la utilización de conceptos científicos, podrían encontrarse numerosos ejemplos, siempre asociados
a avances producidos durante este período. Así, en el ámbito de la nutrición, abundaron los anuncios que utilizaban
conceptos relacionados tales como “factores de crecimiento”, equivalencias nutricionales (“…tan rico como la carne en
principios nutritivos”) (Phoscao, 1932), vitaminas (“…16 vitaminas esenciales para la salud”) (La Lechera, 1959), calorías (en
Imagen 4. Publicidad (anuncio) de Harina Lacteada
Nestlé 16.
128
Por lo que a los avances tecnológicos se refiere, no eran infrecuentes mensajes que utilizaban términos de este ámbito
tales como esterilización, como en el caso del denominado
“Vino de la Monja” (Vino añejo “esterilizado”) (Bodegas Batallé, 1914), recomendado como “indispensable para corregir
las enfermedades del estómago” , la “pastorización”, refinado
(“… es una sustancia margárica refinadísima”) (Tulipán, Agra
S.A., 1952), concentración (“… concentración al vacío de legumbres”) (Caldo Gallina Blanca, 1937), etc.
Pero sin duda, uno de los conceptos más destacados fue el
de la irradiación de alimentos. A pesar de las connotaciones
actuales del término, el concepto de irradiación de los alimentos tuvo una gran importancia a partir de la segunda
década del siglo XX, al comprobarse el efecto de las radiaciones ultravioleta sobre la molécula del ergosterol, transformándola en vitamina D. A finales del siglo XIX y principios
del XX, diferentes autores Kassowitz (1884), Palm (1890),
Raczynski (1912) y Huldschinsky (1919), pusieron de manifiesto la importancia de las radiaciones solares primero y de
la luz ultravioleta después, en el tratamiento del raquitismo, hecho que fue confirmado definitivamente por Chick y
colaboradores en 1922. Huildschinsky pudo comprobar que
el raquitismo podía curarse gracias a la aplicación de las
radiaciones ultravioleta directamente sobre la piel de los enfermos, o bien sobre determinados alimentos. Entonces, diferentes equipos investigaron la naturaleza de los compuestos activados mediante este procedimiento, hasta que pudo
comprobarse que se trataba de una “impureza” de carácter
liposoluble, presente en la fracción insaponificable y denominada ergosterina17. En consecuencia, este tratamiento se
aplicó a diversos productos con objeto de mejorar su valor
nutritivo. En nuestro país, destacan en este sentido las harinas irradiadas Artiach, pero con anterioridad, durante los
años 1930, se comercializó un preparado denominado “Calcigenol irradiado” (Lab. Dr. Pinard) que “por su composición en
fosfato cálcico (extraido de los huesos)... un coloide perfecto… totalmente asimilable por vía bucal…”, citada por Raynal18 dentro
del conjunto de medicamentos (irradiados), antirraquíticos,
que durante aquellos años se exponían a las radiaciones ultravioletas.
El autor declara que no existen conflictos de intereses en el
momento de redactar el presente artículo.
Boatella J, et al.
BibliograFÍA
1.
2.
3.
4.
5.
6.
7.
8.
9.
10.
11.
12.
13.
14.
15.
16.
17.
18.
Rodríguez R, González A. Entre el arte y la técnica. Los orígenes
de la fabricación industrial del medicamento. Estudios sobre
la ciencia nº 38. Madrid: Consejo Superior de Investigaciones
Científicas (CSIC); 2005.
Boatella J. Productos dietéticos singulares (1850-1950). Act.
Diet. 2009; 13(1): 27-30.
Maga JA. Phytate: its chemistry, occurrence, food interactions,
nutritional significance, and methods of analysis. J. Agric. Food
Chem 1982; 30(1): 1-9.
Prieto RM, Fiol M, Perello J, Estruch R, Ros E, Sanchis P, et al.
Effects of Mediterranean diets with low and high proportions
of phytate-rich foods on the urinary phytate excretion. Eur J
Nutr 2010; 49(6): 321-6. PubMed PMID: 20108098.
Martínez A. Vitophos: Un agente fósforo-vitamínico. Barcelona:
Tip. Santiago Vives; 1929.
Stokstad EL, Jukes TH, et al. The multiple nature of the animal
protein factor. J Biol Chem 1949; 180(2): 647-54. PubMed
PMID: 18135798.
Slinger SJ, Gartley KM, Pepper WF, Dc HILL. The influence of
animal protein factor supplements and antibiotics on the
incidence and severity of white feathers in turkeys. J Nutr
1951; 43(3): 345-55. PubMed PMID: 14851049.
Katz E, Demain AL. The peptide antibiotics of Bacillus:
chemistry, biogenesis, and possible functions. Bacteriol Rev
1977; 41(2): 449-74. PubMed PMID: 70202.
Gallego A. Los antibióticos como factor de crecimiento animal.
Madrid: Instituto de Farmacología; 1957.
Boatella J, Hernández A. Història d’un “factor de creixement”:
l’ “Anfivirasa”. El valor i la utilitat de las hemeroteques digitals.
Rev. Soc. Catalana Hist. Farm 2010; 5(14): 7-20.
Harina Plástica. La Vanguardia. 16 de noviembre de 1900; 3.
Rodrigo A. Las tertulias mas influyentes que las universidades.
La Vanguardia Española. 28 de febrero de 1976, 45.
Valle-Inclán J. Valle-Inclán, la harina plástica y el tópico.
Cuadrante: Revista cultural da “Asociación Amigos de ValleInclán” 2008; 17: 12-16.
Revuelta L. Bromatologia zootécnica y alimentación animal.
Barcelona: Salvat; 1953.
Renom JJ. Estudio analítico-bromatológico de los subproductos
de la fábrica de cerveza. Anales de Bromatologia 1954; 4(VI):
455-472.
Comparando el valor nutritivo de. La Vanguardia. 12 de
diciembre de 1926, 8.
Boatella J. Oleum jecoris aselli: la búsqueda del principio
activo de un “alimento” funcional. Rev. Soc. Catalana Hist.
Farm 2010; 5(13): 9-20.
Raynal C. Medicaments irradiés, sources de santé. Rev. Histoire
de la Pharmacie 2011; 59(369): 53-70.
www.renhyd.org
ESPECIAL
“Come, calla y ponte al sol”. Del refrán popular al conocimiento de la vitamina D
a
b,
c
Rafael Crovetto-Martínez , Adelina Martínez-Rodríguez *, Julia Fernández-Alonso
a Profesor del Departamento de Estomatología de la UPV/EHU), País Vasco, España .
b Profesora Titular del Departamento de Enfermería de la EPV/EHU, País Vasco, España
c Diplomada en Nutrición y Dietética, profesional libre, España.
Correo electrónico: macdlt@telefónica.net (A. Martínez-Rodríguez).
Recibido el 17 de julio de 2012; aceptado el 26 de abril de 2013.
“Come, calla y ponte al sol”. Del refrán popular al conocimiento de la vitamina D
RESUMEN
PALABRAS CLAVE
Hipovitaminosis D.
Dieta;
Radiación ultravioleta B;
Paremiología.
La lengua española es rica en refranes, muchos de los cuales hacen referencia a la alimentación y a la salud. La intención de este artículo es evaluar la certeza de algunos de esos refranes populares que relacionan la salud y la enfermedad con el sol. Se exponen los conocimientos actuales acerca de la vitamina D, su síntesis y sus mecanismos de acción. El profesional de
enfermería debe identificar qué sujetos tienen riesgo de hipovitaminosis D, y prevenirla con
soluciones nutritivas, ya que la sobreexposición solar no es una medida adecuada debido a los
efectos secundarios de la radiación ultravioleta B, lo que contradice el conocimiento derivado
de determinados refranes y proverbios españoles clásicos.
130
Crovetto-Martínez R, et al.
“Eat, shut up and stand in the sun”. From the popular proverbs to the knowledge of vitamin D
ABSTRACT
KEYWORDS
Vitamin D deficiency;
Diet. Ultraviolet B;
Paremiology.
The Spanish language is rich in proverbs, many of which are related with food and health.
The purpose in this paper is to evaluate the accuracy of some of those popular proverbs
linking health and disease with the sun exposure. We describe the current knowledge about
vitamin D, synthesis and mechanisms of action. The nurse should identify subjects at risk of
hypovitaminosis D, and prevent nutrient solutions, since sun exposure is not an appropriate
measure because of the side effects of ultraviolet radiation, which contradicts the knowledge
derived from some classic Spanish proverbs and sayings.
O cuando dice:
IntroducCIÓN
El método científico es una secuencia de investigación que
lleva a contestar a una hipótesis formulada con la intención
de obtener un conocimiento nuevo. Así, la investigación basada en el método científico establece una hipótesis previa
antes de proceder a seleccionar el material y métodos con
los que se trabajará para lograr unos resultados que permitan validar, o no, la hipótesis imaginada.
No obstante, el conocimiento humano se adquiere de múltiples formas, entre las que se incluyen formas menos precisas
que las científicamente validadas, que incluyen la intuición
y la experiencia personal muchas veces basadas en experiencias acumuladas de ensayo y el error, y el razonamiento
lógico inherente al ser humano. Los dichos y refranes basan
su aseveración en grandes dosis de empirismo, sin negar
cierto racionalismo propio del pensamiento humano. Para
el Diccionario de la lengua un refrán es un “dicho agudo y
sentencioso de uso común”; un proverbio es una “sentencia,
adagio o refrán” y un dicho es una “palabra o conjunto de
palabras con que se expresa oralmente un concepto cabal”.
La lengua española es rica en refranes y dichos, muchos de
los cuales hacen referencia a la alimentación y a la salud.
Muchos de ellos encierran intuiciones lúcidas, que se adelantan en años, siglos incluso, a los descubrimientos científicos que demuestran la certeza de aquellos aforismos populares. De la antigüedad de los refranes populares es prueba
la obra de Cervantes, “El Ingenioso Hidalgo D. Quijote de
Mancha”, cuando dice el Hidalgo:
- “Parece, Sancho, que no hay refrán que no sea verdadero, porque
todos son sentencias sacadas de la mesma experiencia, madre de
las ciencias todas.” (Primera parte, Capítulo XXI).
- “Los refranes son sentencias breves, sacadas de la experiencia y
especulación de nuestros antiguos sabios.” (Segunda parte, capítulo LXVII).
Personas de dispar cultura y condición recuerdan y citan por
igual el refrán, aunque de distinto modo, como se deduce
de estos diálogos sacados de los consejos que Quijote da
a Sancho para el buen gobierno de la ínsula de Barataria:
-“También, Sancho, no has de mezclar en tus pláticas la muchedumbre de refranes que sueles; que, puesto que los refranes son
sentencias breves, muchas veces los traes tan por los cabellos, que
más parecen disparates que sentencias.” (Segunda parte, capítulo LXIII)1.
El interés por la veracidad científica de los refranes españoles fue abordada hace casi 400 años por el médico extremeño Juan de Sorapán de Rieros, médico de la Inquisición,
en su obra “La medicina Española contenida en proverbios
vulgares de nuestra lengua”2 y en ella analizaba la certeza
de esos aforismo populares a la luz de los conocimientos
científicos que entonces había.
El propósito de este artículo es evaluar la certeza de algunos
de esos dichos y refranes populares que relacionan la salud
con el sol. De entre ellos destaca el que titula el presente
artículo, recogido ya por Hernando Núñez Pinciano en 1621
en “Refranes y Proverbios en Romance” que dice “Come,
calla y ponte al sol”3 que se dirigía posiblemente a los niños
desde tiempos centenarios, seguramente con la intención
de que ya alimentados no dejaran de beneficiarse de las
ventajas del sol mientras se lograba un cierto sosiego entre
los adultos, con los niños callados.
Come, calla y ponte al sol”. Del refrán popular al conocimiento de la vitamina D
La Vitamina D
La vitamina D es un esteroide fundamental para la vida. En
su síntesis es imprescindible la acción de la radiación ultravioleta tipo B (UVB), que emana de forma natural del sol.
Las poblaciones que viven en latitudes donde el sol es generoso y emite UVB con una longitud de onda entre 290 y
320 nm sintetiza mayores cantidades de vitamina D4. Las
poblaciones que partiendo de África emigraron, hace miles
de años, a latitudes de menos sol, perdieron melanina en
su piel, aclarándola para permitir una mayor eficacia de la
escasa UVB que recibían. De otro lado, el frío propio de esos
climas obliga a esos sujetos blancos a cubrir su cuerpo, lo
que reduce la dosis de sol recibida. Sorprendentemente el
déficit de vitamina D no siempre se relaciona con la latitud
y las horas solares, posiblemente porque la dieta, la otra
gran fuente de vitamina D, suple ese déficit. Además, la vitamina D producida durante el verano, donde el sol es más
generoso, puede ser acumulada en hígado y grasa para suplir las necesidades invernales de la misma4. No obstante,
131
en los países con menos sol y más frío es frecuente que las
autoridades sanitarias promuevan la administración suplementaria de vitamina D, fortificando alimentos de consumo
habitual como la leche.
Muchos autores modernos, la consideran una hormona ya
que actúa como tal sobre receptores celulares específicos
localizados en células multisistémicas5-7.
La vitamina D activa, que químicamente es 1-25-dihidroxicolecaliferol, procede de previtaminas D. Hay varias formas
de previtamina D, precursoras de vitamina D activa. En el
proceso de síntesis de las previtaminas D es imprescindible
la acción fotoquímica de la radiación UVB.
Existen dos fuentes de previtamina D (Figura 1).
• La producida en la piel, fabricada a partir de un derivado del colesterol (7-dehidrocolesterol), sometido a los rayos
UVB y transformado en previtamina D3 (colecalciferol). Industrialmente esta sustancia se obtiene mediante la irradiación de grasa lanar.
Figura 1. Secuencia de la formación de la vitamina D a partir de sus precursores químicos (7 dehidrocolesterol y
ergosterol), con la colaboración de los rayos solares ultravioletas B. En la parte inferior de la figura se indica cómo
las previtaminas D2 y D3 (colecalciferol y ergocalciferol), necesitan ser hidroxilados en dos ocasiones, la primera en el
hígado y la segunda en el riñón para formar vitamina D activada, que circula por la sangre asociada a un transportador
específico llamado transcalciferina (Trcf).
132
• La producida a partir del ergosterol de origen vegetal,
abundante en hongos y en el fitoplancton marino, el cual
una vez sometido a los rayos UVB solares se transforman
en previtamina D2 (ergocalciferol). Los peces que ingieren
directa o indirectamente el fitoplancton (porque comen a
peces que lo ingirieron) acumulan la previtamina D2 en sus
grasas e hígado. Industrialmente se obtiene mediante la
irradiación de levaduras.
En el organismo, estas previtaminas D2 y D3 (ergocaliferol
y colecalciferol respectivamente), sufren dos transformaciones sucesivas en su molécula consistentes en sendas hidroxilaciones (grupo OH añadido). La primera hidroxilación
del colecalciferol se produce en el hígado y determina la
formación de calcidiol. La segunda hidroxilación se produce
en los túbulos renales sobre el propio calcidiol, transformándolo en calcitriol que es la vitamina D3 activada. Similares procesos de hidroxilación sufre la previtamina D2
hasta vitamina D2 activada. La última hidroxilación, la renal,
está controlada por los niveles de calcio y parathormona en
sangre. Una vez activada la vitamina D, se libera en sangre donde se une con una proteína transportadora llamada
transcalciferina (Figura 1).
La vitamina D activada circula en sangre unido a su proteína
transportadora hasta que llega a la célula diana. Se separa
entonces de su transportador y gracias a su liposolubilidad
atraviesa la membrana celular y alcanza el núcleo celular,
donde se une a un receptor específico para ella, desencadenando una transducción de señal que induce la transcripción de determinados genes que sintetizan proteínas funcionales7 (Figura 2).
La falta de vitamina D induce a raquitismo en el niño, mientras que en el adulto y anciano produce osteomalacia y osteoporosis. La vitamina D actúa sobre la salud oral, a través
del metabolismo del calcio y de la inmunidad, disminuyendo
la incidencia de caries, la pérdida de piezas dentales y la
salud periodontal8,9.
Figura 2. Secuencia del modo de actuación de la hormona (vitamina D). 1: La vitamina D circula por la sangre asociada
a la transcalciferina (Trcf) y se acerca a la célula diana. 2: La vitamina D se separa de la Trcf. 3: La vitamina D atraviesa
la membrana celular y accede al interior de la célula diana. 4: La vitamina D se une con un receptor específico nuclear.
5: La unión vitamina D-receptor genera una transducción de señal que induce la transcripción de determinados genes
que generan proteínas funcionales.
133
De otro lado, la vitamina D controla la actividad de múltiples
genes que están implicados en la modulación de la proliferación celular, la diferenciación y la apoptosis celular4,10. La
vitamina D también está implicada en el control de la función neuromuscular y la salud cardiovascular.
Estudios epidemiológicos, han relacionado la insuficiencia
de vitamina D con alteraciones autoinmunes como la esclerosis múltiple, enfermedades cardiovasculares, infecciosas
y diabetes tipo I y II 5,7,11,12. Estudios ecológicos han mostrado
una correlación inversa entre índice de radiación ultravioleta B recibida e incidencia y mortalidad de varios tipos de
cáncer, aunque la cuestión siga sometida a discusión13,14.
Recientemente se ha especulado sobre las posibles ventajas que podría tener la vitamina D sobre la enfermedad de
Alzheimer 15.
Déficit, exceso e ingestas recomendadas de vitamina D
Se estima que hay 1.000 millones de personas en el mundo
que tiene deficiencia o insuficiencia de vitamina D5., lo que
es especialmente notorio en la población infantil12 ,16 y en
los adultos mayores4. También las personas que no se exponen al sol, por razones religiosas, sociolaborales o de latitud
geográfica de su hábitat, son susceptibles a insuficiencia de
vitamina D4,17. Igualmente son susceptibles los individuos
que padecen malabsorción de grasas, ya que no absorben
suficiente vitamina D que es liposoluble18,19.
Debido a que la cantidad de vitamina D producida por la piel
está bien controlada por mecanismos biológicos, no es posible padecer hipervitaminosis D por los efectos solares sobre
la piel. La dieta tampoco tiene capacidad para causar hipervitaminosis D, por lo que puede considerarse que la toxicidad viene derivada siempre de la toma de complementos
vitamínicos20-22. La primera consecuencia de la intoxicación
por vitamina D es la hipercalcemia, que causa calcificaciones sistémicas (corazón, riñones) cálculos renales, además
de exceso de calcificación ósea y articular. Como el calcio
participa activamente en la contracción muscular y excitabilidad nerviosa, su exceso determina alteraciones como cansancio, hipotonía muscular, apatía y alucinaciones, así como
alteraciones cardíacas e hipertensión. En el sistema digestivo hay tendencia al estreñimiento. Hay poliuria y polidipsia,
pudiendo llegarse al fallo renal20,22.
No se conocen con certeza las concentraciones séricas óptimas de vitamina D, porque además varían a lo largo del
periodo de vida considerado21. Algunos autores consideran
deficiencia de vitamina D cuando las cifras en sangre son
inferiores a 20 ng/ml12 y de insuficiencia cuando las cifras
se sitúan entre 21 y 29 ng/ml12, sin embargo, otros autores
encuentran que cifras superiores a 20 ng/ml son adecuadas
y saludables22, lo que certifica la falta de consenso en los
niveles sanguíneos idóneos. Se considera que las cifras de
vitamina D superiores a 50 ng/ml empiezan a ser tóxicas22.
En la Tabla 1 se indica la cantidad diaria de vitamina D que
debiera tomarse, según edad y periodo vital5.
Tabla 1. Cantidad diaria de vitamina D necesaria en distintos periodos de la vida.
EDAD
HOMBRES
MUJERES
0-1 año
10µg
10µg
EMBARAZO
LACTANCIA
1-13 años
15µg
15µg
14-18 años
15µg
19-50 años
15µg
15µg
15µg
15µg
15µg
15µg
51-70 años
15µg
15µg
15µg
> 70 años
20µg
20µg
1 microgramo es 10-6 g. Fuente: modificada de Institute of Medicine (IOM) (4).
134
Tabla 2. Aporte dietético de vitamina D a partir de distintos alimentos.
Denominación del nutriente
Porción comestible
%
µg de Vitamina D
en 100 g
Ración diaria
normal
Vitamina D real
en el plato (µg)
Aceite de hígado de bacalao
100
210
20 g
42
Angulas
100
110
100 g
110
Arenque salado
59
40
100 g
40
Atún
94
25
200 g
50
Atún al natural
100
25
56 g
14
Caballa en aceite
100
25
62 g
15,50
Atún en aceite
100
24,7
52 g
12,84
Bonito en aceite
100
23,8
52 g
12,37
Arenque ahumado
61
23,5
55 g
12,925
Congrio
75
22
200 g
44
Atún y bonito en escabeche
100
20
52 g
10,40
Salmón ahumado
90
20
70 g
14
Langostinos
47
18
100 g
18
Caballa
60
16
200 g
32
71
16
200 g
32
Palometa
60
16
200 g
32
Anchoas enlatadas
100
11,8
50 g
5,9
Mostaza
100
10
10 g
1
Sardinas en salsa de tomate
100
9,8
62 g
6,076
Huevo
88
1,75
65 g
1,14
Jurel
Mantequilla
Leche de vaca
100 g
0,76
10 g
0,076
100
Trazas
250 ml
Trazas
Fuente: modificada de Mataix-Verdú J23
En la Tabla 2, variada de la tabla de Mataix23, se exponen las
fuentes alimenticias principales de vitamina D.
del hacinamiento que favorece el contagio de enfermedades
infecciosas. Estos refranes, sin duda, se relacionan con las
virtudes saludables del sol, aunque cuando fueron acuñados
y popularizados no fuera aún conocida la acción del mismo
sobre la síntesis de vitamina D.
Ciencia versus tradición en torno
a la vitamina D
Sin embargo, a la luz de los actuales conocimientos es prudente limitar la exposición al mismo, ya que las radiaciones
solares (y las recibidas en las tumbonas bronceadoras artificiales) son responsables de millones de cánceres de piel en
todo el mundo y de melanomas muchas veces mortales24,25.
De otro lado, otra secuela fototóxica a la exposición al sol es
el envejecimiento de la piel y otros daños cosméticos, además de cataratas, por lo que la recomendación es la fotoprotección cuando va a producirse exposición solar.
Además del refrán popular ya referido “Come, calla y ponte
al sol” hay otros refranes populares que enfatizan los inconvenientes de la falta de sol, como aquel refrán popular
cántabro que dice “Sol de marzo, médico en casa”, dando a
entender que se trata de un sol pobre y que no proporciona
la salud necesaria, pero que por extensión podría referirse a
que la falta de sol es causa de enfermedad, o que se trata de
un sol engañoso que facilita el enfriamiento. Otro refrán asevera esta impresión popular, “La casa que no la visita el sol,
la visita el doctor”, que bien podría hacer referencia tanto
a las virtudes del sol sobre el organismo, como a la ventaja
de la ventilación y la entrada de luz solar, como solución
Lamentablemente no existen cálculos precisos que permitan controlar el tiempo de exposición suficiente para sintetizar vitamina D y para evitar los perjuicios conocidos de las
radiaciones solares sobre la piel, lo que impide fijar con seguridad el tiempo de exposición al sol conveniente, sin llegar
a ser perjudicial.
Estas consideraciones demostradas mediante el método
científico, cuestionan los consejos clásicos emanados de los
refranes populares que enfatizan las ventajas de la exposición solar que deben entenderse en el contexto histórico en
que fueron introducidos, ya que quizás en aquellos tiempos
la ingesta de vitamina D, entonces aún desconocida, pudiera
justificar el consejo de forma puramente empírica. Sin embargo, actualmente la protección frente a los efectos perjudiciales de la exposición solar debe primar sobre la síntesis
vitamínica D, que puede ser adquirida por una alimentación
selectiva. Existe una legislación española al respecto26 que
permite su adición en productos alimenticios de consumo
habitual, como por ejemplo la leche. No obstante, en España
muy pocos alimentos están fortificados con vitamina D, y si
los hay, suele ser en mínimas cantidades. Esta es la razón
por la que la falta de vitamina D es una pandemia mundial y española5,27,28. Esta pandemia sólo puede controlarse
mediante la adecuación de una dieta rica en alimentos que
sean fuente de vitamina D29, sin desdeñar el posible uso o
necesidad de alimentos con vitamina D añadida. Estas medidas, entre otras, debieran hacerse especialmente extensivas
a los sujetos ancianos y en riesgo de padecer osteoporosis.
CONCLUSIONES
Los refranes populares que hacen referencia a las ventajas
del sol como factor de salud son razonablemente acordes
con los actuales conocimientos acerca del metabolismo de
la vitamina D. Sin embargo, no analizan suficientemente los
inconvenientes del abuso de la exposición solar, por lo que
no es posible darles categoría de consejo adecuado de salud.
En los grupos de riesgo de hipovimaninosis D, es recomendable aplicar una dieta rica en alimentos que sean fuente de
vitamina D (de forma natural o añadida) y, en casos demostrados de hipovitamosis D, y bajo supervisión médica, deben
prescribirse preparados vitamínicos por vía oral.
2.
3.
4.
5.
6.
7.
8.
9.
10.
11.
12.
13.
14.
15.
16.
17.
18.
19.
Los autores expresan que no hay conflictos de intereses al
redactar el manuscrito.
20.
21.
22.
BibliograFÍA
1.
Cervantes de Saavedra, Miguel. El ingenioso Hidalgo Don
Quijote de la Mancha. 32 ed. Madrid: Espasa Calpe; 1984.
23.
24.
135
Teixidó F. Iván de Sorapán de Rieros, médico, humanista
y divulgador. LLULL: Revista de la Sociedad Española de La
Historia de las Ciencias y de las Técnicas 2000; 23(46): 173-96.
Núñen H. Refranes y Proverbios en Romance. Madrid: Blázquez
G; 2001.
Institute of Medicine (IOM). Dietary Reference Intakes for
Calcium and Vitamin D. Washington, DC: National Academy
Press; 2011.
Holick MF. Vitamin D: evolutionary, physiological and health
perspectives. Curr Drug Targets. 2011; 12(1): 4-18.
Hollick MF. Vitamin D: a d-lightful solution for health. J Investig
Med. 2011; 59(6): 872-80.
Laaksi I. Vitamin D and respiratory infection in adults. Proc
Nutr Soc. 2012; 71(1): 90-7.
Grant WB. A review of the role of solar ultraviolet-B
irradiance and vitamin D in reducing risk of dental caries.
Dermatoendocrinol. 2011 Jul; 3(3): 193-8.
Wick JY. Oral health in the long-term care facility. Consult
Pharm. 2010; 25(4): 214-21.
Norman AW, Henry HH. Vitamin D. En: Bowman BA, Russell
RM, eds. Present Knowledge in Nutrition, (9th ed). Washington
DC: ILSI Press; 2006. P. 250-287.
Munger KL, Levin LI, Hollis BW, Howard NS, Ascherio A. Serum
25-hydroxyvitamin D levels and risk of multiple sclerosis. JAMA
2006; 296(23): 2832-8.
Holick MF. The D-Lightful Vitamin D for Child Health. JPEN J
Parenter Enteral Nutr. 2012; 36(1 Suppl): 9S-19S.
Grandt WB. Effect of interval between serum draw and followup period on relative risk of cancer incidence with respect to
25-hydroxyvitamin D level: Implications for meta-analyses and
setting vitamin D guidelines. Dermatoendocrinol. 2011; 3(3):
199-204.
Yin L, Grandi N, Raum E, Haug U, Arndt V, Brenner H. Metaanalysis: serum vitamin D and breast cancer risk. Eur J Cancer.
2010; 46(12): 2196-205.
Annweiler C, Fantino B, Parot-Schinkel E, Thiery S, Gautier
J, Beauchet O. Alzheimer’s disease-input of vitamin D with
mEmantine assay (AD-IDEA trial): study protocol for a
randomized controlled trial. Trials. 2011; 12:230.
Wagner CL, Greer FR; American Academy of Pediatrics Section
on Breastfeeding; American Academy of Pediatrics Committee
on Nutrition. Prevention of tickets and vitamina D deficiency
in infants and adolescent. Pediatrics. 2008; 122(5): 1142-52.
Webb AR, Kline L, Holick MF. Influence of season and latitude
on the cutaneous synthesis of vitamin D3: Exposure to winter
sunlight in Boston and Edmonton will not promote vitamin
D3 synthesis in human skin. J Clin Endocrinol Metab. 1988;
67(2): 373-8.
Lo CW, Paris PW, Clemens TL, Nolan J, Holick MF. Vitamin D
absorption in healthy subjects and in patients with intestinal
malabsorption syndromes. Am J Clin Nutr. 1985;4 2(4): 644-9.
Compher CW, Badellino KO, Boullata JI. Vitamin D and the
bariatric surgical patient: a review. Obes Surg. 2008; 18(2):
220-4.
Vieth R. Vitamin D supplementation, 25-hydroxyvitamin D
concentrations, and safety. Am J Clin Nutr. 1999; 69 (5): 84256.
Cranney C, Horsely T, O’Donnell S, Weiler H, Ooi D, Atkinson S,
et al. Effectiveness and safety of vitamin D in relation to bone
health. Evid Rep Technol Asses (Full Rep). 2007; 158: 1-235.
National Institutes of Health. Office of dietary supplements.
(Portal de Internet). Vitamin D. Actualizado el 24 junio del
2011; Citado el 1 de junio del 2012. Disponible en: http://ods.
od.nih.gov/factsheets/vitamind
Mataix-Verdú J. Tabla de composición de alimentos. (5ª ed).
Granada: Ed. Universidad de Granada; 2009.
Wolpowitz D, Gilchrest BA. The vitamin D questions: how much
do you need and how should you get it? J Am Acad Dermatol.
2006; 54(2): 301-17.
136
25. International Agency for Research on Cancer Working Group
on ultraviolet (UV) light and skin cancer. The association of use
of sunbeds with cutaneous malignant melanoma and other
skin cancers: a systematic review. Int J Cancer. 2007; 120(5):
1116-22.
26. Real Decreto 1487/2009, de 26 de septiembre, relativo a los
complementos alimenticios. (BOE, 244,9 octubre 2009).
27. González-Padilla E, Soria López A, González-Rodríguez E,
García-Santana S, Mirallave-Pescador A, Groba Marco M, et al.
Elevada prevalencia de hipovitaminosis D en los estudiantes de
medicina de Gran Canaria, Islas Canarias (España). Endocrinol
Nutr. 2011; 58(6): 267-73.
28. Vaqueiro M, Baré M, Anton A, Andreu E, Moya A, Sampere R, et
al. Hipovita¬minosis D asociada a exposición solar insuficiente
en la población mayor de 64 años. Med Clin (Barc). 2007;
129(8): 287-91.
29. Quesada Gómez JM, Sosa Henríquez M. Nutrición y
Osteoporosis. Calcio y Vitamina D. Rev Osteoporos Metab
Miner. 2011; 3(4): 165-82.
C
M
Y
CM
MY
CY CMY
K

Vol 17 (3): 93-136 - Revista Española de Nutrición Humana y Dietética

Transcripción

Documentos relacionados

Paquete de alfalfa grande de fibra larga de 1ª calidad

KABI® CONTROL

Descargar - Sociedad Argentina de Nutrición

VITAMINAS LEVACAN COMPOSICION