Descargar - Latin American Journal of Aquatic Research

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www.lajar.cl
Latin American Journal of Aquatic Research
ISSN 0718 -560X
www.scielo.cl
CHIEF EDITOR
Sergio Palma
Pontificia Universidad Católica de Valparaíso, Chile
[email protected]
ASSOCIATE EDITORS
Cristian Aldea
Universidad de Magallanes, Chile
José Angel Alvarez Perez
Universidade do Vale do Itajaí, Brasil
Patricio Arana
Pontifícia Universidad Católica de Valparaíso
Chile
Claudia S. Bremec
Instituto de Investigación y Desarrollo Pesquero
Argentina
Ronaldo O. Cavalli
Universidade Federal Rural de Pernambuco, Brasil
Enrique A. Crespo
Centro Nacional Patagónico, Argentina
Patricio Dantagnan
Universidad Católica de Temuco, Chile
Enrique Dupré
Universidad Católica del Norte, Chile
Diego Giberto
Instituto de Investigación y Desarrollo Pesquero
Argentina
César Lodeiros-Seijo
Instituto Oceanográfico de Venezuela
Universidad de Oriente, Venezuela
Beatriz E. Modenutti
Universidad Nacional del Comahue, Argentina
Luis M. Pardo
Universidad Austral de Chile, Chile
Guido Plaza
Pontificia Universidad Católica de Valparaíso, Chile
Jesús T. Ponce
Universidad Autónoma de Nayarit, México
Ricardo Prego
Instituto de Investigaciones Marinas, España
Erich Rudolph
Universidad de Los Lagos, Chile
Nelson Silva
Pontificia Universidad Católica de Valparaíso
Chile
Oscar Sosa-Nishizaki
Centro de Investigación Científica y Educación Superior
de Ensenada, México
Ingo Wehrtmann
Universidad de Costa Rica, Costa Rica
Financiamiento parcial de CONICYT obtenido en el Concurso
“Fondo de Publicación de Revistas Científicas año 2014”
Escuela de Ciencias del Mar, Pontificia Universidad Católica de Valparaíso
Casilla 1020, Valparaíso, Chile - Fax: 56-322274206, E-mail: [email protected]
INVITED REVIEWERS IN REGULAR ISSUES OF VOLUME 42 (2014)
Leonardo Abitia-Cárdenas
Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas, La Paz, México
Enzo Acuña
Universidad Católica del Norte, Coquimbo, Chile
Ramón Ahumada
Universidad Católica de la Santísima Concepción
Concepción, Chile
Carlos Alvarez
Universidad Autónoma Metropolitana, Iztapalapa, México
José Alvarez
Universidade do Vale do Itajaí
Itajaí, Brasil
Atanásio Alves do Amaral
Instituto Federal de Educação, Ciência e Tecnologia do
Espírito Santo, Espírito Santo, Brasil
Humber Andrade
Universidade Federal Rural de Pernambuco, Pernambuco, Brasil
Patricio Arana
Pontificia Universidad Católica de Valparaíso, Valparaíso, Chile
Marcelo Araneda
Centro de Investigación y Transferencia Acuícola Aquainnovo
Puerto Montt, Chile
Iván Arismendi
Oregon State University, Oregon, Estados Unidos
José Arredondo
Universidad Autónoma de Aguascalientes
Aguascalientes, México
Francisco Arzola
Universidad de Sinaloa, Sinaloa, Brasil
Miguel Avendaño
Universidad de Antofagasta, Antofagasta, Chile
Pedro Báez
Museo Nacional de Historia Natural, Santiago, Chile
Ania Banaszak
Universidad Nacional Autónoma de México, D.F. México
Roberto Bao
Universidad de Coruña, Coruña, España
Ricardo Barra
Universidad de Concepción, Concepción, Chile
Eduardo Barros
Instituto de Estudos do Mar Almirante Paulo Moreira
Río de Janeiro, Brasil
Claudia Bas
Universidad de Mar del Plata, Buenos Aires, Argentina
Helen Beggs
Centre for Australian Weather and Climate Research
Docklands, Australia
Mauro Belleggia
Instituto Nacional de Investigación y Desarrollo Pesquero
Buenos Aires, Argentina
Cesar Berlanga
Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo
Sinaloa, México
Martin Bessonart
Universidad Austral de Chile, Valdivia, Chile
Crispina Binohlan
The FishBase Information and Research Group, Philippines
Roberta Borda Soares
University of Recife, Recife
Brazil
Ricardo Borghesi
Empresa Brasileña de Investigación Agropecuaria
Corumbá, Brasil
Luis Bravo
Universidad Autónoma de Ciudad Juárez
Chihuahua, México
Patricia Briones-Fourzán
Universidad Nacional Autónoma de México
Ciudad de México, D.F., México
Marco Cadena
Universidad Autónoma de Baja California Sur, México
Bernardita Campos
Universidad de Valparaíso, Valparaíso, Chile
Marcela Cantillánez
Universidad de Antofagasta, Antofagasta, Chile
André Carrara Morandini
Universidade São Paulo, São Paulo, Brasil
Leonardo Castro
René Cerda
Rosario Cisneros
Instituto del Mar del Perú, Callao, Perú
Marco Cisternas
Valter J. Cobo
Universidade de Taubaté, Taubaté, Brazil
Mauricio Coelho
Universidade do Estado de Santa Catarina, Santa Catarina, Brasil
Nelson Colihueque
Universidad de los Lagos, Osorno, Chile
Gonzalo Collado
Universidad de Chile, Santiago, Chile
Wilfrido Contreras
Universidad Juárez Autónoma de Tabasco, Tabasco, México
Marcela Cornejo
Jorge Cortés
Universidad de Costa Rica, San Jose, Costa Rica
Lluisa Cros
Institut de Ciències del Mar, Barcelona, España
José Cuesta
Consejo Superior de Investigaciones Científicas, Cádiz, España
Oscar Chaparro
Javier Chong
Universidad Católica de la Santísima Concepción
Concepción, Chile
José Francisco da Silva
Empresa Brasileira de Pesquisa, Río Grande del Sur, Brasil
Jennifer Davis
Monash University, Victoria, Australia
Jordi Delgado
Universidad de Coruña, Coruña, España
Humber Agrelli de Andrade
Universidad Rural de Pernambuco, Recife, Brasil
Marcos De Donato
Universidad de Oriente, Cumaná, Venezuela
Patricio De Los Ríos
Universidad Católica de Temuco, Temuco, Chile
María Do Carmo
Universidade de São Paulo, São Paulo, Brasil
Jorge Dresner
Enrique Dupré
Francisco Encina
Cesar Marcial Escobedo
Instituto Politécnico Nacional, Sinaloa, México
Rubén Escribano
Graciala Esnal
Universidad de Buenos Aires, Buenos Aires, Argentina
Elaine Espino
Instituto Nacional de Pesca, Benito Juárez, México
Marco Espino
Instituto del Mar del Perú Callao, Perú
Ana Farías
José Miguel Fariña
Pontificia Universidad Católica, Santiago, Chile
Daniel Figueroa
Universidad Nacional de Mar del Plata, Mar del Plata, Argentina
Héctor Flores
Juan Flores
Universidad de Guadalajara, Guadalajara, México
María del Carmen Franco
Universidad de Guadalajara, Guadalajara, México
Carlos Gallardo
José Gallardo
Jorge García
Universidad de Puerto Rico, Lajas, Puerto Rico
Manuel García-Ulloa
Universidad Autónoma de Guadalajara, Guadalajara, México
Gabriel Genzano
Universidad Nacional de Mar del Plata, Mar del Plata, Argentina
Luis Giménez
Bangor University, United Kingdom
Alan Giraldo
Universidad del Valle, Cali, Colombia
Alessio Gomiero
Consiglio Nazionale delle Ricerche, Roma, Italia
Exequiel González
Katerina Gonzales
María González Sagrario
University of Washington, Seattle, USA
Atila E. Gosztonyi
Centro Nacional Patagónico, Puerto Madryn, Argentina
Florencia Grandi
Centro Nacional Patagónico, Puerto Madryn, Argentina
Günter Gunkel
Technical University of Berlin, Berlin, Alemania
Walter Helbling
Estación de Fotobiología Playa Unión, Argentina
Daniel Hernández
Universidad Autónoma del Estado de Morelos, Morelos, México
David Harnández
Universidad Nacional del Nordeste, Corrientes, Argentina
Mario Herrera
Tecnos Ambientales Ecología Limitada, Viña del Mar, Chile
Sebastián Horta
Universidad de la República, Montevideo, Uruguay
José Luis Iriarte
Universidad Austral de Chile, Puerto Montt, Chile
Hugh Kirkman
Fauna & Flora International, Seaholme, Australia
Julio Lamilla
Mauricio Landaeta
Universidad de Valparaíso, Valparaíso, Chile
Fabiola Lango
Instituto Tecnológico de Boca del Río, Boca del Río, México
Vicenzo Landi
Universidad de Córdoba, Córdoba, España
Antonio Luna
Instituto Politécnico Nacional Ciudad de México, D.F., México
Sasa Maric
University of Belgrade, Belgrade, Serbia
Adrián Márquez
Fernando Márquez
Universidad Autonoma de Sinaloa, Sinaloa, México
Luis Martínez
Universidad de Sonora, Sonora, México
Silvio Maurano
Universidade de Recife, Recife, Brasil
Marianela Medina
Universidad Arturo Prat, Iquique, Chile
Paola Mejía
Fundación SQUALUS, Cali, Colombia
Vianey Méndez
Universidad Autónoma de Baja California, Baja California,
México
Manuel Mendoza
Universidad Nacional Autónoma de México
Ciudad de México, D.F., México
Luis Mercado
Thaisa S. Michelan
Universidade Estadual de Maringá
Maringá, Brazil
Andrés Milessi
Mar del Plata, Argentina
Rodrigo Moncayo
Centro Interdisciplinario de Investigación para el Desarrollo
Integral Regional, Michoacán, México
Armando Mujica
Universidad Católica del Norte
Coquimbo, Chile
Roberto Munehisa
Universidad de São Paulo, São Paulo, Brasil
Praxedes Muñoz
Universidad Católica del Norte, Antofagasta, Chile
Renato Nagata
Universidad de São Paulo, São Paulo, Brasil
Miodeli Nogueira Jr.
Universidade Federal do Paraná, Paraná, Brasil
Inés O´Farrell
Universidad de Buenos Aires, Buenos Aires, Argentina
Jaime Orellana
Miguel Olvera
Instituto Politécnico Nacional, Mérida, México
José Palazón
Ferran Palero
Institute of Science and Technology Austria, Austria
Álvaro Palma
Pontificia Universidad Católica de Chile, Santiago, Chile
Sergio Palma
Silvio Pantoja
Jorge Paramo
Universidad de Magdalena, Santa Marta, Colombia
Luis Pardo
Germán Pequeño
Carlos Pérez
Universidad Federal de Pernambuco, Pernambuco, Brasil
Eduardo Pérez
Juan Pérez
El Colegio de la Frontera Sur, Chiapas, México
Gerardo Perillo
Instituto Argentino de Oceanografía, Buenos Aires, Argentina
Paulo Pezzuto
Universidade do Vale do Itajaí, Itajaí, Brasil
Le Hong Phuoc
Research Institute for Aquaculture, Bac Ninh, Viet Nam
Jorge O. Pierini
Universidad Nacional del Sur, Bahía Blanca, Argentina
Miguel Planas
Consejo Superior de Investigaciones Científicas, Vigo, España
Guido Plaza
Luis Poersch Mineiro
Universidade Federal Do Rio Grande, Rio Grande, Brasil
German Poleo
Universidad Lisandro Alvarado, Barquisimeto, Venezuela
Jesús Ponce
Universidad Autónoma de Nayarit, Nayarit, México
María Eliana Portal
Ricardo Prego
Instituto de Investigaciones Marinas, Vigo, España
Dante Queirolo
Javier Quiñones
Ilie Racotta
Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, La Paz, México
Carlos Ramírez
Charrid Resgalla Jr.
Universidade do Vale do Itajaí, Itajaí, Brasil
Paulo Ribeiro
Grupo de Investigación y Educación en Temas Ambientales
David Rincón
Universidad Centroccidental Lisandro Alvarado
Barquisimeto, Venezuela
Ramiro Riquelme-Bugueño
Victor Rivera
Universidad de Louisiana, Louisiana, Estados Unidos
Gabino Rodríguez
Universidad Autónoma de Nuevo León
San Nicolás de Los Garza, México
Uriel Rodriguez-Estrada
Research and Development Center
São Paulo, Brasil
María Alejandra Romero
Universidad Nacional del Comahue, Bariloche, Argentina
Vinicios Ronzani
Universidad Federal de Santa Catarina, Florianópolis, Brasil
Ricardo Roth
Erich H. Rudolph
Universidad de Los Lagos
Osorno, Chile
Raquel Salazar
Laura Sánchez
Instituto Politécnico Nacional, Ciudad de México, D.F., México
Paula Sánchez-Marín
Universidad de Vigo, Vigo, España
Rebeca Sánchez
Centro regional de Investigaciones Pesqueras, La Paz, México
Aurelio San Martin
Universidad de Chile, Santiago, Chile
Francisco Santaclara
Instituto de Investigaciones Marinas, Vigo, España
Agustin Schiariti
Rodolfo Serra
Instituto Fomento Pesquero, Valparaíso, Chile
Walter Sielfeld
Universidad Arturo Prat, Iquique, Chile
Claudio Silva
Nelson Silva
Carlos Smith
Oscar Sosa
Centro de Investigación Científica y Educación Superior de
Ensenada, Ensenada, México
Oscarina Sousa
Instituto de Ciencias do Mar
Fortaleza, Brasil
Sergio Stampar
Wolfgang Stotz
Eduardo Tarifeño
Richard Taylor
New Zealand Ecology and Conservation, Leigh, New Zealand
Felipe Toledo
María Isabel Toledo
Pedro Toledo Agüero
Jorge Toro
Arturo Tripp
Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas, La Paz, México
Carolina Trochine
Universidad Nacional del Comahue, Bariloche, Argentina
Eduardo Uribe
Rodrigo Valdes
Universidad de Talca, Talca, Chile
Carlos Vale
Instituto Português do Mar e da Atmosfera, Lisboa, Portugal
María Vega
Instituto Politécnico Nacional, Yucatán, México
Rolando Vega
Gonzalo Velasco
Universidad Federal de Rio Grande, Porto Alegre, Brasil
Marcelo Vianna
Universidad Federal de Río de Janeiro, Río de Janeiro, Brasil
Enrique Villa
El Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas, La Paz, México
Harold Villegas
Universidad de Girona
Girona, España
Domenico Voltolina
Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, Sinaloa,
México
Rodrigo Wiff
Universidad de Concepcion, Concepción, Chile
Federico Winkler
Gabriel Yany
Horacio Zagarese
Instituto Tecnológico de Chascomús, Buenos Aires, Argentina
Manuel Zetina-Rejón
Instituto Politécnico Nacional, Baja California Sur, México
Sergio Zúñiga
Casilla 1020, Valparaíso, Chile-Fax: (56-32) 2274206, E-mail: [email protected]
LATIN AMERICAN JOURNAL OF AQUATIC RESEARCH
Lat. Am. J. Aquat. Res., 42(5) 2014
CONTENTS
Reviews
Luisa E. Delgado, Antonio Tironi, Irma Vila, Gabriela Verardi, Carlos Ibáñez, Belén Agüero & Víctor H. Marín
El humedal del Río Cruces, Valdivia, Chile: una síntesis ecosistémica. The Río Cruces wetland, Valdivia, Chile: an ecosystemic synthesis...…...………………………………………………………………………..…….…………..……………..…..937-949
Wilfrido Argüello-Guevara, Milton Bohórquez-Cruz & Alfonso Silva
Malformaciones craneales en larvas y juveniles de peces cultivados. Cranial malformations in larvae and juveniles of
reared fish...…...………………………………………………………………………..…...…………..…………….………………950-962
Research Articles
Rodrigo J. Gonçalves, Rodrigo D. Hernández-Moresino & Mariela L. Spinelli
Short-term effect of UVR on vertical distribution of Cyrtograpsus altimanus and Alexandrium tamarense from Atlantic
Patagonia. Efectos a corto plazo de la RUV en la distribución vertical de Cyrtograpsus altimanus y Alexandrium tamarense de
la Patagonia Atlántica...…...………………………………………………………………………………....…....………....………963-970
Dennis Tomalá, Johnny Chavarría & Beatriz E.A. Escobar
Evaluación de la tasa de consumo de oxígeno de Colossoma macropomum en relación al peso corporal y temperatura
del agua. Evaluation of oxygen consumption rate of Colossoma macropomum regarding the body weight and water temperature................................…...………………………………………………………………………………....…...…..………..….…971-979
Luciana A. de Mattos, Luziane M.D. Mendes, Luciane M. Bedê, Tiago V. da Costa & Lidia M.Y. Oshiro
Influence of environmental variables on the distribution of intertidal porcellanid crabs in Sepetiba Bay, Rio de Janeiro,
Brazil. Influencia de las variables ambientales sobre la distribución de cangrejos porcelánidos de la zona intermareal de la
Bahía de Sepetiba, Rio de Janeiro, Brasil………………………………………………………………....…...…………….……980-988
Pablo M. Rojas & Mauricio F. Landaeta
Fish larvae retention linked to abrupt bathymetry at Mejillones Bay (northern Chile) during coastal upwelling events.
Retención de larvas de peces asociada a una batimetría abrupta en Bahía Mejillones (norte de Chile) durante eventos de surgencia costera…………….……………………………………………………………………….……....…...….………..…….…989-1008
Jaime Gómez-Gutiérrez, René Funes-Rodríguez, Karmina Arroyo-Ramírez, Carlos Armando Sánchez-Ortíz, Juan Ramón Beltrán-Castro & Sergio Hernández-Trujillo, Ricardo Palomares-García, Octavio Aburto-Oropeza & Exequiel Ezcurra
Oceanographic mechanisms that possibly explain dominance of neritic-tropical zooplankton species assemblages
around the Islas Marías Archipelago, Mexico. Procesos oceanográficos que posiblemente explican la dominancia de asociaciones de especies de zooplancton nerítico tropical alrededor del archipiélago de Islas Marías, México……..…..…1009-1034
Gloria E. Sánchez, Carina B. Lange, José-Abel Flóres, Magaly Caniupán & Frank Lamy
Cocolitóforos en sedimentos marinos frente a la entrada occidental del Estrecho de Magallanes (53°S) revelan cambios en la productividad durante los últimos 30.000 años. Cocolithophores in marine sediments off the western entrance of
the Strait of Magellan reveal changes in productivity over the past 30,000 years…………….……....…....…………..…..1035-1049
Sylvia Sáez & Germán Pequeño
Cephalic sensorial pores in galaxiid fishes from Chile (Osmeriformes: Galaxiidae). Poros cefálicos sensoriales en peces
galáxidos de Chile (Osmeriformes: Galaxiidae) …………………………………….……............…………..…………....….1050-1055
Ariany Rabello da Silva & Mário Roberto Chim Figueiredo
Effect of temperature on the predation rate of the pearl cichlid (Geophagus brasiliensis) on the channeled applesnail
(Pomacea canaliculata). Efecto de la temperatura sobre la tasa de depredación de la castañeta (Geophagus brasiliensis) en
el caracol manzana (Pomacea canaliculata) …………………………………………………….…….............…………..…..1056-1062
www.scielo.cl/imar.htm
www.lajar.cl
Antonio Aranis, Gonzalo Muñoz, Juan C. Quiroz, Rodrigo Wiff, Alejandra Gómez & Mauricio A. Barrientos
Identificación de rasgos morfológicos para una rápida diferenciación de sardina austral (Sprattus fuegensis) y sardina
común (Strangomera bentincki). Identification of morphologic traits for a rapid differentiation of Patagonian sprat (Sprattus
fuegensis) and Chilean herring (Strangomera bentincki) …………………………………….…….............…………..…….1063-1071
Christian Villamarín, Narcís Prat & María Rieradevall
Caracterización física, química e hidromorfológica de los ríos altoandinos tropicales de Ecuador y Perú. Physical,
chemical and hydromorphological characterization of Ecuador and Perú tropical highland Andean rivers………..…….1072-1086
Felipe Quezada & Jorge Dresdner
The behavior of hake prices in Chile: is the world market leading? El comportamiento del precio de la merluza común en
Chile: ¿Es el mercado mundial el líder?……………………………………………………………………...…………...…..…1087-1098
Elena Solana-Arellano, Héctor Echavarría-Heras, Cecilia Leal-Ramírez & Kun-Seop Lee
The effect of parameter variability in the allometric projection of leaf growth rates for eelgrass (Zostera marina L.).
Efectos de la variabilidad paramétrica en la obtención de tasas de crecimiento foliar en Zostera marina L. mediante métodos
alométricos…………………………………………………………………….…….…………………………...…………..…..…1099-1108
Mónica E. Barros, Sergio Neira & Hugo Arancibia
Trophic interactions in northern Chile upwelling ecosystem, year 1997. Interacciones tróficas en el ecosistema de surgencia del norte de Chile, año 1997……………………………………….…….…………………………...……..…...…..…..1109-1125
Andrés Ligrone, Valentina Franco-Trecu, Cecilia Passadore, María Nube Szephegyi & Alvar Carranza
Fishing strategies and spatial dynamics of artisanal fisheries in the Uruguayan Atlantic coast. Estrategias de pesca y
dinámica espacial de las pesquerías artesanales en la costa atlántica uruguaya……………………...…….……..…..….1126-1135
David R. Hernández, Juan J. Santinón, Sebastián Sánchez & Hugo A. Domitrovic
Estudio histológico e histoquímico de la organogénesis del tubo digestivo de Rhamdia quelen en condiciones de larvicultura intensiva. Histological and histochemical study of Rhamdia quelen digestive tract organogenesis under intensive larviculture conditions……………………..………………………………….…….…………………………...……..…..…………1136-1147
Abel Betanzos-Vega, Sarah Rivero-Suárez & José M. Mazón-Suástegui
Factibilidad económico-ambiental para el cultivo sostenible de ostión de mangle Crassostrea rhizophorae (Güilding,
1828), en Cuba. Environmental economic feasibility for sustainable culture of the mangrove oyster Crassostrea rhizophorae
(Guilding, 1828), in Cuba…………………………….………………….…….…………………………...…….…..………...…1148-1158
José Cristóbal Román-Reyes, Dulce Olivia Castañeda-Rodríguez, Hipólito Castillo-Ureta, René Bojórquez-Domínguez &
Gustavo Alejandro Rodríguez-Montes de Oca
Dinámica poblacional del rotífero Brachionus ibericus aislado de estanques para camarón, alimentado con diferentes
dietas. Population dynamics of rotifer Brachionus ibericus isolated from shrimp ponds, fed with different diets….…....1159-1168
M. Angélica Garrido-Pereira, Michael Schwarz, Brendan Delbos, Ricardo V. Rodrigues, Luis Romano & Luís Sampaio
Probiotic effects on cobia Rachycentron canadum larvae reared in a recirculating aquaculture system. Efectos probióticos sobre las larvas de cobia Rachycentron canadum criadas en un sistema de recirculación de agua…………......…1169-1174
Sergio Palma, Pablo Córdova, Nelson Silva & Claudio Silva
Biodiversity and spatial distribution of medusae in the Magellan Region (Southern Patagonian Zone). Biodiversidad y
distribución especial de las medusas en la región Magallánica (Zona Patagónica Austral) ……………………………...1175-1188
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Short Communications
Dante Queirolo & Erick Gaete
Experimental study of ghost fishing by gillnets in Laguna Verde Valparaíso, Chile. Estudio experimental de pesca fantasma por redes de enmalle en Laguna Verde Valparaíso, Chile………………………………………..…………………..1189-1193
Antonio C. Marques, Vidal Haddad Jr., Lenora Rodrigo, Emanuel Marques-da-Silva & André C. Morandini
Jellyfish (Chrysaora lactea, Cnidaria, Semaeostomeae) aggregations in southern Brazil and consequences of stings in
humans. Agregaciones de medusas (Chrysaora lactea, Cnidaria, Semaeostomeae) en el sur de Brasil y consecuencias de picaduras en humanos……………..………………….………………….…….………………………….....….…..………..……1194-1199
Francisco Santa Cruz, Ciro Oyarzún, Gustavo Aedo & Patricio Gálvez
Hábitos tróficos de la reineta Brama australis (Pisces: Bramidae) durante el periodo estival frente a Chile central.
Southern ray´s bream (Brama australis) summer feeding habits off central Chile………………...…….…..…………..…1200-1204
Paola Palacios-Barreto, Andrea Ramírez-Hernández, Oscar Uriel Mendoza-Vargas & Andrés F. Navia
Primer registro del tiburón mako Isurus oxyrinchus (Lamniformes: Lamnidae) en la costa de La Media Guajira, Caribe
colombiano. First record of mako shark Isurus oxyrinchus (Lamniformes: Lamnidae) off the coast of La Media Guajira, Colombian Caribbean……..…………………………….………………….…….…………………………...…….…..………..………1205-1209
www.lajar.cl
Lat. Am. J. Aquat. Res., 42(5): 937-949, 2014
DOI: 10.3856/vol42-issue5-fulltext-1
Modelo ecosistémico del humedal del Río Cruces
937
Review
El humedal del Río Cruces, Valdivia, Chile: una síntesis ecosistémica
Luisa E. Delgado1, Antonio Tironi1, Irma Vila2, Gabriela Verardi3, Carlos Ibáñez3
Belén Agüero3 & Víctor H. Marín3
1
Fundación CTF, Padre Mariano 391, Oficina 704, Providencia, Santiago, Chile
2
Laboratorio de Limnología, Departamento de Ciencias Ecológicas, Facultad de Ciencias
Universidad de Chile, P.O. Box 653, Santiago, Chile
3
Laboratorio de Modelación Ecológica, Departamento de Ciencias Ecológicas, Facultad de Ciencias
Universidad de Chile, P.O. Box 653, Santiago, Chile
RESUMEN. En este artículo se hace una revisión de la información científica disponible respecto del
ecosistema del Humedal del Río Cruces en Valdivia, Chile, en el período 2004-2014. Esta se emplea en la
generación de un modelo conceptual del ecosistema, que a su vez es usado para generar una hipótesis sintética
respecto del cambio de estado experimentado por el humedal durante el 2004/2005. El modelo se basa en la
concentración de sólidos en suspensión en el humedal como variable controladora la que es afectada por
procesos de la cuenca geográfica (e.g., tala rasa de zonas forestales) y procesos de re-suspensión de sedimentos
en el humedal afectados por la presencia o ausencia de macrófitas.
Palabras clave: Egeria densa, cisne de cuello negro, humedal Río Cruces, sólidos en suspensión, tala rasa,
modelo conceptual, Chile.
The Río Cruces wetland, Valdivia, Chile: an ecosystemic synthesis
ABSTRACT. We review in this article the 2004-2014 scientific information on the Río Cruces wetland
ecosystem, Valdivia, Chile. This information is used in the generation of a conceptual ecosystem model, which
is used in turn to generate a synthetic hypothesis about the regime shift during 2004/2005. The model is based
on the concentration of suspended solids in the wetland as controlling variable, affected by watershed processes
(e.g., clear-cut forestry) and re-suspension of sediments in the wetland affected by the presence or absence of
macrophytes.
Keywords: Egeria densa, black-necked swans, Río Cruces wetland, suspended solids, clear-cut forestry,
conceptual model, Chile.
___________________
Corresponding author: Víctor H. Marín ([email protected])
INTRODUCCIÓN
El diccionario de la lengua de la Real Academia de
España en su edición 22 del año 2001, define síntesis
como “composición de un todo por la reunión de sus
partes”. Si se considera que la definición original de
ecosistema propone que este corresponde a “el conjunto
de organismos y la totalidad de los factores físicos”
(Golley, 1993), entonces se podría concluir, por cierto
que erróneamente, que el título de este artículo es de
suyo redundante. Sin embargo, la conceptualización
ecosistémica actual es derivada de la Teoría General de
Sistemas (Von Bertalanffy, 1976) y del pensamiento
sistémico (Edson, 2008), donde estos se definen como
un conjunto de componentes interactuantes. Por tanto,
una síntesis ecosistémica se puede definir como la
composición de un todo, el ecosistema, por medio de la
reunión de sus partes y de las interacciones entre ellas.
Una de las metodologías empleadas para tal composición es la generación de modelos conceptuales (Marín
& Delgado, 2008). Estos corresponden a expresiones
simbólicas de los mecanismos que se propone regulan
el sistema bajo estudio y que pueden ser clave para
entender procesos complejos que de otra forma no
serían aparentes (Parysow & Gertner, 1997). Por
ejemplo, Gómez-Sal et al. (2003) usan modelos
conceptuales para analizar alternativas de manejo del
paisaje; Delgado et al. (2009) generan modelos
conceptuales, usando una aproximación participativa,
orientados al manejo de ecosistemas; González et al.
938
(2011) proponen un modelo conceptual para explicar
las principales características de la mancha café en el
agua del humedal del Río Cruces, Valdivia, Chile;
Stuardo-Ruiz et al. (2014) desarrollan un modelo
conceptual para el manejo integrado del estuario del río
Maullín en Chile.
Hace ya una década, en el 2004, se produjo un
cambio en un componente biológico de un ecosistema
acuático que generó, a su vez, uno de los mayores
conflictos socio-ambientales recientes de los que se
tenga registro en Chile: la emigración y muerte de
cisnes de cuello negro (Cygnus melancoryphus) en el
Humedal del Río Cruces, o Santuario de la Naturaleza
Carlos Anwandter (Marín & Delgado, 2013). El
conflicto se originó debido a la correspondencia en el
tiempo de los cambios con el inicio de las operaciones
de una planta de celulosa 25 km aguas arriba del
humedal. Con posterioridad a este evento, que significó
una reducción local en la población de cisnes de cuello
negro cercana al 96,4% en un período de seis meses
(Delgado et al., 2009), se han publicado varios artículos
referidos a la ecología del humedal y su cuenca
hidrográfica. Sin embargo, no existe una síntesis
ecosistémica y en su ausencia la generación de
estrategias de manejo para el humedal podrían ser
basadas en información parcial (e.g., Díaz et al., 2006).
El principal objetivo de este artículo es la presentación
y discusión de tal modelo conceptual.
MATERIALES Y MÉTODOS
Un modelo conceptual, así como cualquier otro tipo de
modelo referido a un sistema ecológico, se construye a
partir de preguntas específicas (Delgado et al., 2009).
Alternativamente, si se usa una aproximación clásica de
sistemas dinámicos, el propósito de construir un
modelo es estudiar el comportamiento del sistema
identificando un conjunto mínimo de componentes que
expliquen el “grueso de su comportamiento”, lo que
reemplaza a dichas preguntas específicas (van den Belt,
2004). Sin embargo, tal conjunto mínimo es “observador dependiente”, por lo que cualquier modelo de un
sistema complejo refleja solo un subconjunto de todas
las posibles interacciones al interior del sistema (Marín
& Delgado, 2008; Giampietro, 2002).
Para los propósitos de este artículo, el modelo
conceptual generado se basó en la pregunta: ¿Que
componentes y procesos del ecosistema del humedal
del Río Cruces y su cuenca hidrográfica pueden
explicar su estado ecológico actual y sus transiciones
en la última década? Como parte del proceso de
responder esta pregunta se han incluido forzantes
provenientes del uso antropogénico del ecosistema
(e.g., planta de celulosa, desarrollo forestal, agricultura,
etc.). Se considera a estos elementos como forzantes
pues la interacción es de una sola vía, del forzante al
ecosistema, sin posibilidad de revertir su dirección (i.e.,
el ecosistema no influye en el forzante).
El modelo se construyó usando el programa Stella
Research 10, mediante el cual se definieron variables
de estado, procesos que las relacionan y que definen sus
interacciones, así como forzantes externos al ecosistema. Las interacciones entre forzantes, procesos y
componentes se implementaron por medio de flechas
desde el elemento que produce el efecto a aquél que lo
recibe.
La información científica usada para la generación
del modelo conceptual tuvo dos orígenes: (I) artículos
publicados entre 2004 y 2014, (II) datos colectados en
el humedal entre 2011 y 2013 como parte del proyecto
Fondecyt-Chile Nº 1110077 (LME, 2014). Respecto de
la literatura publicada, se revisaron tres bases de datos:
ISI Web of Knowledge (http://apps.Webofknow
ledge.com/), Scientific Electronic Libray Online
(http://www.scielo.cl) y Scopus (http://www.scopus.
com), donde se buscó artículos usando como palabras
clave “Rio Cruces” y “Santuario Carlos Anwandter”.
Una vez obtenidos, se contactó a los autores con el
propósito de consultar respecto de nuevos artículos
(e.g., en prensa). Esta revisión generó un total de 17
artículos (Tabla 1).
Respecto de los datos colectados en el humedal, una
parte ha sido publicada en dos artículos (Marín et al.,
2014; Delgado & Marín, 2013). La metodología de
toma de muestras y análisis se especifican en Marín et
al. (2014) publicado en esta revista. En este artículo se
incorporan, a las variables ya analizadas, otras cinco
variables medidas en las mismas estaciones (Fig. 1):
velocidad de la corriente, oxígeno disuelto, concentración de aluminio total, concentración de fitoplancton
y concentración de Fe+2. La velocidad de la corriente y
la concentración de oxígeno fueron medidas con una
sonda Aanderaa Seaguard RCM SW por 20 a 30 min en
cada estación. La velocidad se midió mediante un
correntómetro Doppler y la concentración de oxígeno
con un sensor óptico. Las muestras para determinar la
concentración de aluminio total, fijadas con ácido
nítrico, se tomaron en la superficie con un balde de
plástico desde la proa de la embarcación una vez que
esta se orientó respecto de la corriente dominante. La
concentración de aluminio se determinó mediante los
procedimientos APHA (2005). El fitoplancton se analizó
en muestras superficiales de 1 L con un micros-copio
invertido. Adicionalmente, durante diciembre 2012
se tomaron muestras de 1 L en tres estaciones (Puente
Cruces en la desembocadura del Río Cruces; frente a
Punucapa y en la desembocadura del Río Pichoy),
para realizar un análisis granulométrico de las partí-
939
Tabla 1. Artículos científicos publicados en el periodo 2004-2014 relacionados con la ecología del ecosistema Humedal
del Río Cruces.
Referencia
Delgado & Marín (2013)
Gonzalez & Farina (2013)
Hauenstein (2004)
Lagos et al. (2008)
Lopetegui et al. (2007)
Marín et al. (2009)
Marin et al. (2014)
Palma et al. (2013a)
Palma et al. (2013b)
Palma-Fleming et al. (2013)
Pinochet et al. (2005)
Ramirez et al. (2006)
Risk et al. (2008)
San Martín et al. (2010)
Schaefer & Einax (2010)
Schwarz et al. (2012)
Yarrow et al. (2009)
Tema principal
Cambios en el área del hábitat de los cisnes de cuello negro comenzaron antes del
2004.
No existe suficiente información para inferir relaciones causa-efecto.
Especula sobre la drástica disminución de los cisnes de cuello negro citando a
UACH (2005).
Aumento en la turbidez del agua y disminución de la cobertura de Egeria densa
comenzaron el 2004, cuando se detectó una disminución en el flujo del río Cruces.
Los autores concluyen que los cambios podrían relacionarse a la nueva planta de
celulosa.
Se infiere que un exceso de aluminio generado por la planta de celulosa contribuyó
a la precipitación de hierro y metales pesados, produciendo la muerte de Egeria
densa.
Se propone que un evento climático (ausencia de precipitaciones) durante mayo
2004 redujo los niveles de agua produciendo la muerte de Egeria densa por
desecación.
La condición ecológica actual del humedal es entre eutrófica e hiper-eutrófica y el
régimen ecológico es intermedio entre aguas turbias y claras.
Se falsea la hipótesis respecto de los efectos del clorato sobre Egeria densa,
mostrando que la macrófita tolera altas concentraciones del mismo.
Se describen experimentos sobre el efecto de la desecación y exposición al clorato
en Egeria densa, y se concluye que el primero es el que genera las condiciones más
negativas para la macrófita.
Se propone al monoterpeno “-pinene” como trazador de los efluentes de la planta
de celulosa y que su distribución solo en la zona del humedal solo se explica debido
al efecto de la misma en el ecosistema
Se concluye que altas concentraciones de Fe fueron la causa de la disminución de
abundancia de Egeria densa.
Se hipotetiza respecto del efecto de la radiación UV-B como factor en la
desaparición de E. densa.
Se analiza el contenido de metales traza en conchas de bivalvos del humedal,
concluyendo que no hay evidencias de derrame químico en el año 2004.
Se concluye que la radiación UV no es la causa de la mortalidad de Egeria densa,
pero que la que radiación solar intensa reduce su contenido de clorofila.
Se analiza muestras químicas de agua y sedimentos, concluyendo que el emisario
de la planta de celulosa no es lo suficientemente contaminante como para ser una
influencia negativa en el humedal.
Se analiza la capacidad de los sedimentos del humedal para reducir el clorato a
cloruro y concluyen que estos pueden hacerlo con independencia de la existencia
de la planta de celulosa.
Se realiza una revisión de la biología de Egeria densa, poniendo una nota de
precaución respecto de considerarla como un invasor exitoso.
culas correspondientes a los sólidos en suspensión.
Estas muestras se analizaron con un Elzone 282 PC
Coulter counter. Las muestras para la determinación de
Fe+2 se trataron con ácido clorhídrico y clorhidrato de
hidroxilamina y luego se determinaron por espectrofotometría usando una solución de 1-10-fenantrolina a
pH 3 (APHA, 2005). Los datos se analizaron en forma
exploratoria mediante análisis de componentes principales usando el programa SYSTAT 12.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Los sólidos en suspensión como variable controladora
Los sólidos en suspensión en cuerpos de agua conti-
940
Figura 1. Distribución de las estaciones de muestreo en el humedal del Río Cruces, Santuario Carlos Anwandter (área
sombreada en el detalle).
nentales han sido identificados como una de las principales variables, o variable controladora, respecto de
la calidad del agua y la productividad biológica (Bilotta
& Brazzier, 2008; Jones et al., 2012). Su distribución
tiende a estar relacionada con la estructura hidrológica
de estos ecosistemas la cual es modificada por la
presencia o ausencia de vegetación acuática como
macrófitas. Para el humedal del Río Cruces existe
suficiente información respecto de su importancia.
Lopetegui et al. (2007) proponen que la interacción
entre el luchecillo Egeria densa y los sedimentos en la
columna de agua es importante para entender el
ecosistema y sus cambios; Lagos et al. (2008) muestran
que las aguas café, que corresponden a aquellas con alta
concentración de sólidos en suspensión, aparecen
principalmente en primavera-verano en los sectores
norte y central del humedal; Marín et al. (2009)
incluyen el efecto de los sólidos en suspensión en el
modelo de crecimiento de E. densa considerando la
información disponible en la literatura (Yarrow et al.,
2009). Finalmente, Marín et al. (2014) analizando
muestras del humedal encuentran una relación lineal
entre la concentración de sólidos en suspensión y la de
macronutrientes (fósforo y nitrógeno). El análisis de
componentes principales de los datos colectados en el
humedal, mostró que los dos primeros componentes
(PC1 y PC2) explican el 58% de la varianza y que el
fósforo total, nitrógeno total, clorofila-a y fitoplancton
se asocian a los sólidos en suspensión formando el
grupo con mayor peso en el primer componente en
contraposición a la profundidad del disco de Secchi
(Fig. 2). Por tanto, se puede interpretar el primer
componente (PC1), que explica el 42% de la varianza,
como transparencia y nutrientes en la columna de agua
asociada principalmente a la distribución de sólidos en
suspensión (Fig. 3). Estos resultados concuerdan con el
análisis factorial de Schaefer & Einax (2010) respecto
de la importancia de la materia suspendida en el
humedal del Río Cruces; en su caso el primer
componente, que explica el 35,6% de la varianza,
corresponde a parámetros relacionados con la materia
en suspensión. Estos autores enfatizan además que el
Río Pichoy aparece como un elemento importante en el
sistema relacionado con la presencia de materia
suspendida y hierro. La distribución espacial de los
sólidos en suspensión en nuestros muestreos nuevamente concuerda con lo encontrado por dichos autores,
donde los mayores valores se encontraron en la
desembocadura del Río Pichoy (Estación D2-3; Fig. 4)
y aguas abajo de la misma en el humedal (Estación D21; Fig. 4). Finalmente, aun cuando casi todas las
mediciones de hierro soluble quedaron por debajo de
los límites de detección (0,039 mg L-1) o cuantificación
(0,168 mg L-1), la única muestra positiva (0,35 ± 0,02
Figura 2. Gráfico de las correlaciones entre las variables
analizadas en el humedal del Río Cruces y los dos
primeros componentes (Análisis de Componentes
Principales, Systat 12). Secchi: profundidad de disco de
Secchi, PH: pH, O2: concentración de oxígeno disuelto,
VEL1: módulo de velocidad de la corriente, Al:
concentración de Al total, FITO: abundancia de fitoplancton, STS: sólidos totales en suspensión, P_TOTAL=
P total, N_TOTAL: N total, CLA: clorofila-a, TEMP:
temperatura.
mg L-1) se encontró en noviembre de 2013 en la
desembocadura del Pichoy. De igual interés es el peso
941
del aluminio en el PC1 (Fig. 2) que aparece
positivamente correlacionado con ese factor y por tanto
a los sólidos en suspensión. De hecho la correlación
entre ambas variables, estimada por medio del
coeficiente de Pearson (r = 0,6), fue altamente significativa (P < 0,01).
Sobre esta base se definió los sólidos en suspensión
como la variable controladora en torno a la cual se
construyó el modelo conceptual del ecosistema.
Respecto de sus fuentes de origen, la literatura muestra
que las zonas aledañas al humedal se caracterizan por
la presencia de suelos rojos arcillosos y suelos
conocidos como “trumaos”, que también corresponden
a los sedimentos del fondo del humedal (Ellies, 1995;
Reinhardt et al. 2010). Una de las características de los
trumaos es que tienden a perder estabilidad cuando son
sujetos a uso intensivo (Roberts & Díaz-Vial, 1960;
Peña, 1985; Ellies, 1995). Las zonas cercanas al
humedal con intenso uso agrícola y ganadero,
corresponden a este tipo de suelos (Nissen &
Hoffmann, 1998). Por tanto, aumentos en el uso de los
suelos en la subcuenca del humedal pueden aumentar el
transporte de sedimentos hacia este. Otra fuente de
sólidos en la columna de agua corresponde a la resuspensión de sedimentos desde el fondo. Al respecto,
existen suficientes antecedentes que avalan el efecto
hidrodinámico de la vegetación acuática especialmente
macrófitas (Franklin et al., 2008). De hecho, los resul-
Figura 3. Relación entre la concentración de sólidos en suspensión y profundidad de disco de Secchi para el humedal del
Río Cruces. Los datos fueron colectados entre noviembre 2011 y noviembre 2013.
942
Figura 4. Distribución de la concentración de sólidos
totales en suspensión (Box-Plot; Systat 12) en las
estaciones de muestreo (ver Figura 1 la localización
geográfica).
tados de un modelo numérico hidrología-sedimentos
del humedal del Río Cruces, construido por medio del
sistema de modelación MOHID (Marín et al. 2013;
Tironi et al., en prensa) y en el cual se incorporaron
polígonos que simulan la presencia de vegetación
acuática por medio de un aumento en el coeficiente de
resistencia al flujo de agua (drag coefficient; Sand-
Jensen, 2003), muestran que en presencia de macrófitas
los sólidos en suspensión disminuyen desde valores
>30 mg L-1 (sin macrófitas) a <15 mg L-1 (Marín, datos
sin publicar). Aquí se produce un circuito de retroalimentación negativa: Egeria densa es afectada
negativamente por el aumento de sólidos en suspensión
y al morir favorece la re-suspensión de los mismos
(Yarrow et al., 2009).
En resumen, los sólidos en suspensión aparecen
como una de las variables más importantes respecto del
ecosistema del humedal del Río Cruces. Su origen se
relaciona a la estructura del suelo en la sub-cuenca del
humedal, influenciada por la agricultura, ganadería y
silvicultura y a la interacción entre la velocidad de la
corriente y los sedimentos del fondo del humedal, que
genera re-suspensión, y se ve modificada por la
presencia de macrófitas que contribuyen a aumentar la
sedimentación y disminuir la re-suspensión.
El uso del suelo en la subcuenca del humedal del Río
Cruces
El análisis de las partículas de sólidos en suspensión
del humedal (Fig. 5) mostró que corres-ponden a limo
(diámetro promedio = 4 µm), característico de la
fracción fina de los trumaos. Estos suelos poseen
niveles extremadamente bajos de P aprovechable
(IREN, 1978) por lo que el desarrollo agrícola y forestal
en la zona de estudio se ha sustentado en gran medida
Figura 5. Relación entre la concentración de sólidos totales en suspensión y abundancia de partículas medidas durante
diciembre 2012. La línea corresponde al ajuste de una curva de regresión (ecuación de potencia) con un valor r 2 = 0,93.
en el uso de fertilizantes fosfatados (e.g., superfosfato
triple; Agüero, 2014; Ibañez, 2014). Adicionalmente,
una característica de los trumaos es su alto contenido de
Al y Fe especialmente en la superficie (IREN, 1978).
Por tanto, la información analizada apoya la hipótesis
que uno de los orígenes de los sólidos en suspensión del
humedal son los trumaos de la subcuenca, que a su vez
mantienen al ecosistema en una condición eutrófica;
esto es concentración de clorofila-a >8 µg L-1,
concentración de P > 35 µg L-1 y transparencia de disco
de Secchi < 3 m (Marín et al., 2014).
Desde esta perspectiva, cambios en el uso del suelo
de la subcuenca pueden gatillar bruscas alteraciones del
estado ecológico del humedal, desde aguas claras a
aguas turbias. Un aumento en la erosión (e.g., debido a
tala rasa de zonas forestales y/o cosecha de grandes
extensiones agrícolas; Echeverría et al., 2007; PeñaCortés et al., 2011; Soto, 2011), puede incrementar el
arrastre de sedimentos finos hacia los ríos los que pasan
a ser sólidos en suspensión en el humedal, disminuyendo la disponibilidad de luz para la fotosíntesis e
incrementando la concentración de macronutrientes y
Al en el agua (Lagos et al., 2008; Marín et al., 2009;
Verardi, 2013; Agüero, 2014; Marín et al., 2014). De
hecho, la información obtenida indica una correlación
negativa altamente significativa (P < 0,001) entre
disponibilidad de la luz y concentración de sólidos en
suspensión en el humedal (Figs. 2 y 3).
Los cambios en el uso del suelo y en la cobertura
vegetal de la subcuenca del humedal han sido
estudiados por Verardi (2013) y Agüero (2014).
Verardi (2013) compara los usos del suelo por medio
de la clasificación supervisada de una imagen Landsat
7 ETM+ de enero 2011, con los datos generados por
CONAF en el período 1994-1997 y 2006. Sus
resultados muestran un aumento en la superficie de
plantación forestal entre el período 1994-97 y 2006 de
75 km2 (24,5%) para luego disminuir entre 2006 y 2011
en 55 km2. En este último período hubo además un
aumento de la superficie de bosque nativo en la subcuenca de 107,4 km2 (15,9%). Sin embargo, pese a
dicho aumento, la subcuenca presenta de alta a muy alta
vulnerabilidad de erosión del suelo en un 40% de su
superficie. Agüero (2014) por otra parte, analiza las
tendencias interanuales, entre 1998 y 2005, de la
cobertura vegetal de la subcuenca por medio del índice
NDVI (Normalized Difference Vegetation Index),
calculado para imágenes Landsat 5 y 7. La subcuenca
se dividió en cuatro zonas (Fig. 6): una correspondiente
al área aledaña (122,7 km2) al Parque Oncol (área
silvestre protegida privada de 7,5 km2); dos zonas para
el área del río Pichoy, una correspondiente a la zona
agrícola (Pichoy Agrícola, 391,1 km2) y otra a la zona
forestal (Pichoy Bosque, 648,4 km2) y finalmente, una
943
zona correspondiente al área del río Cayumapu (366,4
km2). Los resultados muestran que en el período febrero
1998-octubre 2001 no hubo variaciones interanuales
significativas en el NDVI para las cuatro zonas. Sin
embargo, entre noviembre 2001 y febrero 2005 hubo
una tendencia significativa a la disminución del NDVI
en Pichoy Bosque, Cayumapu y el área aledaña al
Parque Oncol. Durante ese período, el intervalo enero
2003- agosto 2004 correspondió al de mayores
disminuciones del índice. Es decir, la biomasa vegetal
disminuyó significativamente en las tres zonas de la
subcuenca con explotación forestal durante, al menos,
un año previo a que se produjeran los cambios en el
humedal del Río Cruces. Consecuentemente, Delgado
& Marín (2013) muestran que con posterioridad al
2003, la vegetación del humedal mostró su primera
disminución en superficie durante enero 2004.
El factor planta de celulosa
Resulta imposible analizar el ecosistema del humedal
del Río Cruces sin incluir, aunque en breves palabras, a
la Planta Valdivia en San José de la Mariquina,
propiedad de la empresa Celulosa Arauco y
Constitución. Las hipótesis respecto del efecto que
pudo haber tenido esta planta en la transición de aguas
claras a aguas turbias del humedal en el período
2004/2005 han sido analizadas en distintos artículos,
alguno de los cuales se citan en la Tabla 1. Además se
puede consultar el documento UACH (2005) y los
artículos de Delgado et al. (2009) y Marín & Delgado
(2013). Para los propósitos de este artículo, se analiza
la Planta Valdivia como un potencial forzante del
ecosistema desde dos perspectivas: (1) efectos directos
sobre el humedal, (2) efectos indirectos a través de la
modificación de otros forzantes. Respecto de la primera
perspectiva, los artículos de Lopetegui et al. (2007) y
Lagos et al. (2008) infieren que la Planta Valdivia
podría haber sido la causante de las modificaciones
observadas en el humedal durante el período 2004-2005
(Tabla 1). Con posterioridad, Schaefer & Einax (2010)
basados en muestras tomadas en febrero 2007,
concluyen que el efluente de la Planta Valdivia no es lo
suficientemente contaminante, sobre la base de los
parámetros analizados, y que por tanto una influencia
negativa sobre el ecosistema no se puede probar. Así,
la información disponible no permite establecer con
suficiente certeza si la Planta Valdivia tuvo un efecto
directo en el humedal, condición que ya había
propuesto la misión Ramsar el 2005 (Di Marzio &
McInnes, 2005), pero bajo las condiciones actuales ese
efecto parece poco probable. Respecto del posible
efecto indirecto, este puede conceptualizarse argumentando que la presencia de una planta de celulosa en la
región pudo haber intensificado la tala de zonas foresta-
944
Figura 6. División de la subcuenca del humedal del Río Cruces en zonas (ver texto para detalles).
les (Ibañez, 2014). Ello podría, en parte, explicar el
aumento de la superficie de plantaciones forestales en
el período 1994-1997 y 2006 (Verardi, 2013) y la
disminución del NDVI especialmente en el período
enero 2003- agosto 2004 en zonas forestales de la
subcuenca (Agüero, 2014).
Dinámica del humedal
Existen múltiples formas de analizar un ecosistema,
especialmente cuando se intenta generar un modelo
conceptual. El modelo generado busca responder la
pregunta planteada en la Metodología. Desde esta
perspectiva, es importante destacar que, basados en el
último muestreo disponible (Marín et al., 2014), el
humedal se encuentra en un estado eutrófico a
hipereutrófico y su régimen ecológico es intermedio
entre aguas claras y turbias. Por otra parte, Delgado &
Marín (2013) muestran que la vegetación del humedal
y la abundancia de cisnes de cuello negro comenzaron
a aumentar a fines de 2011. Sin embargo, observaciones realizadas durante los muestreos realizados
entre 2011 y 2013 sugieren que, a diferencia de lo
observado con anterioridad al 2004, Egeria densa es
abundante solo en zonas someras del humedal (≤1 m) y
que en zonas más profundas (profundidades de 1-3 m)
tiende a ser reemplazada por Potamogeton sp., género
más resistente a condiciones turbias (Tironi, 2012).
La teoría ecológica actual propone que las
transiciones entre aguas claras y turbias son, por lo
general, gatilladas por un aumento en la concentración
de P que produce un brusco aumento de fitoplancton,
limitando la luz a las macrófitas (Scheffer, 2004). Sin
embargo, para el humedal del Río Cruces ese no parece
ser el principal mecanismo. En este caso los sólidos en
suspensión y las anomalías climáticas parecen haber
jugado un rol preponderante. Lagos et al. (2008)
proponen que aumentos en la turbidez jugaron un rol
importante en la disminución de la cobertura de E.
densa; Marín et al. (2009) por medio de un modelo
numérico y experimentos en laboratorio (ver también
Palma et al., 2013b) sugieren que la desecación de los
sectores más someros del humedal habría provocado la
muerte de la macrófita produciendo un aumento en la
concentración de sólidos en suspensión que afectó al
resto del humedal.
Finalmente, el cisne de cuello negro es una especie
nómade con capacidad de migrar entre diversos
humedales en relación a la disponibilidad de alimento
y procesos de gran escala como El Niño Oscilación del
Sur (Flores, 2004; Delgado & Marín, 2013). Por tanto,
945
Figura 7. Modelo conceptual ecosistémico del humedal del Río Cruces. SS: sólidos en suspensión, SF: sedimentación de
fitoplancton. Todas las interacciones (flechas) son positivas a no ser que se indique lo contrario de manera explícita (-).
desde una perspectiva local, una disminución en la
disponibilidad de alimento (e.g., macrófitas como E.
densa y Potamogeton sp.; Corti & Schlatter, 2002)
pudo haber generado la emigración de esta especie.
Mientras que cambios en la abundancia relativa de ambas especies de macrófita parece tener efectos en la ca-
946
a
b
Figura 8. Re-colonización de Egeria densa en el humedal
del Río Cruces (20 noviembre 2013). a) Zona somera
frente a Punucapa, la vegetación en la superficie del agua
corresponde a E. densa, b) zona somera de la
desembocadura del Río Cayumapu en el humedal, la
vegetación en la superficie del agua corresponde a E.
densa en floración (Fotografías: V. Marín).
pacidad reproductiva del cisne (González & Fariña,
2013).
En resumen, el ecosistema del humedal del Río
Cruces presenta una dinámica trófica compleja que
depende en alto grado de la concentración de sólidos en
suspensión. Aún más, si se considera que existe una
relación entre estos, macronutrientes y la extinción de
la luz, entonces se puede hipotetizar que la dinámica de
los cambios de estado del humedal depende de los
sólidos en suspensión como variable controladora
ecosistémica.
Modelo conceptual ecosistémico del humedal y su
cuenca hidrográfica
La información disponible, analizada y discutida en las
secciones anteriores, se resumió en un modelo
conceptual ecosistémico del humedal del Río Cruces y
su cuenca hidrográfica (Fig. 7). Este modelo representa
una síntesis, desde la perspectiva de los autores,
respecto de los componentes y procesos que regulan la
condición trófica del humedal y sus cambios de estado
ecológico, así como los forzantes externos e interacciones entre el humedal y su cuenca incluyendo las
acciones de la sociedad humana. Los componentes
abióticos corresponden a los sólidos en suspensión (SS)
y los nutrientes en la columna de agua y los sedimentos
del fondo. Los componentes bióticos por otra parte,
corresponden al fitoplancton, dos especies de
macrófitas (E. densa y Potamogeton sp.) y los cisnes de
cuello negro. Los procesos abióticos más importantes
son la sedimentación de los sólidos en suspensión desde
la columna de agua al fondo del humedal y la resuspensión de los sedimentos. Este último proceso
influye también en la eutroficación del humedal debido
a la carga de nutrientes de los sedimentos. Los procesos
biológicos son el crecimiento y mortalidad de cada uno
de los componentes bióticos además de la emigración
de los cisnes de cuello negro. Este último concentra las
dos interacciones negativas definidas para el ecosistema. Esto es, un aumento en la abundancia de las
macrófitas disminuirá la emigración y viceversa.
El efecto en el humedal de los procesos naturales y
antropogénicos, de la cuenca hidrográfica se resume en
un componente (suelos trumaos) y dos procesos
(estabilización y erosión). La estabilización de los
trumaos se ve favorecida por el bosque nativo, mientras
que la erosión aumenta con el uso intenso (ganadería,
agricultura y silvicultura). En este último proceso
además influye la fertilización fosfatada la que genera,
por tanto, sólidos con alta concentración de P que
llegan al humedal generando eutroficación. Los
potenciales efectos de la Planta Valdivia aparecen en el
modelo, de dos formas: (1) como un efecto directo, no
comprobado, en la mortalidad de E. densa, y (2) como
un efecto indirecto a través de la intensificación de la
tala de zonas forestales de la cuenca.
Finalmente, el modelo puede ser utilizado para
proponer una explicación ecosistémica al evento 20042005: la intensificación de la tala de plantaciones
forestales, en el período 2003-2004, habría expuesto los
trumaos y suelos rojos arcillosos a una mayor erosión
lo que habría aumentado los sólidos en suspensión en
el humedal. Ello unido al evento climático de mayojulio 2004 (Marín et al., 2009) habría a su vez
aumentado la mortalidad de E. densa, provocando un
subsecuente aumento en la re-suspensión de sedimentos finos del fondo del humedal, generando un
proceso de retroalimentación positiva (sólidos en
suspensión-mortalidad de E. densa) que terminó con la
brusca disminución de la macrófita dominante. Esto
provocó la emigración de cisnes de cuello negro debido
a la baja en su alimento. Con posterioridad y debido a
la alta concentración de sólidos en suspensión, el
humedal mostró un aumento en la abundancia de
Potamogeton sp., macrófita más adaptada a
condiciones turbias (Carpenter et al., 1998; Tironi,
2012) pero de menor valor alimenticio para los cisnes.
El aumento de esta macrófita habría permitido, luego
de un tiempo que puede estimarse a partir de Delgado
& Marín (2013) en ocho años (2004-2012), la recolonización de E. densa en las zonas someras del
humedal, proceso que continuó hasta el último
muestreo (noviembre 2013; Fig. 8). Esta explicación
podrá parecer muy compleja a algunos y demasiado
simple a otros. Sin embargo, parafraseando a Holling
(2001): si los elementos usados en la explicación de un
fenómeno son muy pocos, entonces su comprensión es
demasiado simplista, en tanto si son muchos, esta es
innecesariamente compleja. Por otra parte, en palabras
de Westley (2002) “En sistemas adaptativos complejos,
el desequilibrio y las sorpresas son la regla,…”. Es por
ello que el desarrollo de este modelo ecosistémico del
humedal del Río Cruces es una forma de integrar el
conocimiento actual sobre el mismo. No obstante, se
deben continuar los esfuerzos por mejorarlo con nuevos
datos e incluir otras perspectivas.
AGRADECIMIENTOS
Este trabajo fue financiado por CONICYT-Chile
(Proyecto Fondecyt Nº 1110077).
REFERENCIAS
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Malformaciones craneales en peces cultivados
950
1
Review
Malformaciones craneales en larvas y juveniles de peces cultivados
Wilfrido Argüello-Guevara1, Milton Bohórquez-Cruz2 & Alfonso Silva3
Doctorado en Acuicultura, Departamento de Acuicultura, Facultad de Ciencias del Mar
Universidad Católica del Norte, Larrondo 1281, Coquimbo, Chile
2
Magister en Acuicultura, Departamento de Acuicultura, Facultad de Ciencias del Mar
Universidad Católica del Norte, Larrondo 1281, Coquimbo, Chile
3
Departamento de Acuicultura, Facultad de Ciencias del Mar, Universidad Católica del Norte
Larrondo 1281, Coquimbo, Chile
1
RESUMEN. Las malformaciones óseas en peces cultivados representan un gran problema en acuicultura, no
sólo por las pérdidas económicas que puede generar el mantenimiento de peces que no serán utilizados, sino
también por las complicaciones a nivel fisiológico y morfológico que sufren los peces a lo largo de su ciclo de
vida. Estas malformaciones pueden tener inicio desde los primeros estados de desarrollo y estar asociadas a una
degeneración de las estructuras óseas con la edad, o a factores genéticos, nutricionales, ambientales, de manejo
o una interacción entre éstas, haciéndose difícil la determinación de un solo agente causal. La presente revisión
resume la información existente sobre la tipología, momento de aparición y posibles factores causales asociados
a las malformaciones esqueléticas con particular énfasis en las malformaciones a nivel craneal.
Palabras clave: malformaciones craneales, genética, nutrición, factores abióticos, acuicultura.
Cranial malformations in larvae and juveniles of reared fish
ABSTRACT. Skeletal malformations in farmed fish are a major problem in aquaculture, not only for economic
losses that can generate the maintenance of deformed fish, but also by the physiological and morphological
implications in fish along life cycle. These malformations may be starting from the earliest stages of development
and be associated with a degeneration of the bone structure with age, or genetic, nutritional, environmental
factors and management, or relate to each other, making difficult to determine a single causative agent. The
present critical review summarizes existing information on type, occurrence and possible causative factors
associated with skeletal malformations with particular emphasis on cranial malformations.
Keyword: cranial malformations, genetics, nutrition, environmental factors, aquaculture.
___________________
Corresponding author: Wilfrido Argüello-Guevara ([email protected])
INTRODUCCIÓN
El principal objetivo de la acuicultura es obtener
máximos rendimientos (tasas de crecimiento y
supervivencia) mediante la aplicación de condiciones
óptimas de cultivo durante los ciclos larvales y engorde
de peces. Sin embargo, según Barahona-Fernandes
(1982) estas condiciones óptimas reducen la selección
natural y dan paso a la aparición de gran número de
anomalías o malformaciones pocas veces observadas
en la naturaleza, lo que conlleva a consecuencias
negativas en el desarrollo, comportamiento biológico y
bienestar del animal en cultivo y posteriormente, a
pérdidas económicas por la reducción del valor del
producto e imagen de comercialización de los
individuos deformados que alcanzan tallas comerciales.
Las malformaciones esqueléticas, especialmente
craneales y a nivel del eje vertebral, han sido reportadas
en casi todas las especies de peces de cultivo con
variada incidencia y severidad (Georgakopoulou et al.,
2007), desarrollándose, principalmente durante la
ontogenia hasta la metamorfosis.
Entre las causas a las que se ha asociado la aparición
de malformaciones esqueléticas se encuentra la intensificación de los cultivos, condiciones abióticas
desfavorables, desbalances nutricionales, enfermedades y
factores genéticos (Andrades et al., 1996; Cahu et al.,
2003; Fraser & de Nys, 2005; Georgakopoulou et al.,
2007; Verhaegen et al., 2007; Izquierdo et al., 2010).
El objetivo de la presente revisión bibliográfica, es
2951
resumir la información existente sobre las características y las causas de las malformaciones craneales en
larvas de peces cultivados.
Momento de aparición y frecuencia de malformaciones craneales en larvas de peces cultivados
En los peces cultivados a nivel comercial, e inclusive
en las especies candidatas potenciales para acuicultura,
las malformaciones esqueléticas craneales ocurren en
diferentes estados de desarrollo de cada especie (Fraser
& de Nys, 2005) y su detección durante los primeros
estados de desarrollo larval, parece estar ligada al grado
de severidad de dichas malformaciones (BarahonaFernandes, 1982; Matsuoka, 2003) y a las técnicas de
detección temprana que se apliquen (Morel et al.,
2010), siendo obvias en peces más grandes (Norcross
et al., 1996; Gjerde et al., 2005) lo que se asocia a una
degeneración de los huesos con la edad (Van Den
Avyle et al., 1989) sin que se descarte su presencia
desde el inicio del periodo de cultivo (Haga et al., 2003;
Lewis-McCrea & Lall, 2006; Bardon et al., 2009;
Georgakopoulou et al., 2010). Para Kadry (2012), la
mayoría de las malformaciones esqueléticas presentes
en peces marinos cultivados se desarrollan durante los
estados larvales y juveniles. Mientras que, según
Boglione et al. (2013a) las malformaciones esqueléticas severas pueden ocurrir a lo largo del ciclo de vida
de los peces, pero su desarrollo a menudo comienza con
leves aberraciones de los elementos internos.
Generalmente, las malformaciones morfológicas no
son comunes en poblaciones naturales; sin embargo, la
incidencia de malformaciones en larvas de peces, no
sólo está relacionada con la domesticación de la especie
en ambientes de cultivo controlados. Así, en poblaciones naturales de Plecoglossus altivelis se ha
reportado una frecuencia de malformaciones (craneales
y vertebrales) de 0,15%, aunque este valor es
significativamente menor a los 70,1% encontrados en
ambientes controlados (Komada, 1980). En juveniles
silvestres de Pagrus major se registró un promedio de
0,2 huesos anormales por espécimen, mientras que los
peces cultivados tuvieron un promedio de 2,01 a 2,14
huesos anormales (Matsuoka, 2003). BarahonaFernandes (1982) por su parte, señaló que aproximadamente el 90% de los especímenes de Dicentrarchus
labrax cultivados, presentaron malformaciones
operculares. En el cultivo intensivo de Latris lineata se
ha observado altos porcentajes de malformaciones
mandibulares durante la post-flexión de las larvas y a
una longitud estándar de 10 mm (Cobcroft et al., 2001).
Por su parte, en el cultivo de Sparus aurata, el momento
más temprano de aparición no ha sido precisamente
detectado, pero se piensa que puede ser durante la
deshabituación y/o fase de pre-crecimiento (Koumoun-
douros et al., 1997). En la Tabla 1 se presenta una
revisión del momento de aparición y frecuencia de
malformaciones craneales reportadas en larvas y
juveniles de peces cultivados.
Tipos de malformaciones craneales
El término malformaciones morfo-anatómicas se utiliza
para describir alguna desviación de la morfología
externa, el cual usualmente está asociado a defectos en
la anatomía interna (Koumoundouros, 2010). Estas
malformaciones son desviaciones irreversibles
naturales o inducidas de la morfología estándar y
fisiología de los peces silvestres tomados como
referencia (Beraldo et al., 2003). Aunque se ha
observado que a pesar de severas malformaciones, en
algunos casos, se puede recuperar la integridad
anatómica del complejo opercular (Beraldo &
Canavese, 2011). De acuerdo a Divanach et al. (1996),
las principales malformaciones morfológicas en peces
se pueden agrupar en cinco categorías principales
dependiendo del aspecto involucrado; forma, pigmentación, nivel, estructura y vejiga natatoria, pudiendo ser
clasificadas como morfológicas y estructurales, que
negativamente afectan las funciones biológicas. En este
sentido por ejemplo, la respiración puede verse
afectada por la reducida eficiencia del bombeo bucal y
las branquias expuestas pueden ser más susceptibles a
daños físicos (estrés) y a infección de hongos, bacterias
y parásitos (Galeotii et al., 2000).
Además, la supervivencia de larvas deformes se
puede ver afectada directa o indirectamente por el
reducido crecimiento y un subsecuente incremento del
canibalismo por los individuos más grandes de la
población (Georgakopoulou et al., 2010). Las
malformaciones a nivel cefálico, se desarrollan
principalmente en la cubierta de las branquias (complejo
opercular) –que pueden ocurrir a niveles superiores al
80%–, mandíbulas y arco hioideo, con una gran
variabilidad e intensidad (Koumoundouros, 2010). La
anomalía más frecuente es la reducción de la cubierta
de las branquias, que es inducida principalmente por un
doblamiento interior del opérculo y sub-opérculo
durante el estado larval temprano (Koumoundouros,
2010).
Algunas características de las malformaciones del
complejo opercular han sido descritas por Beraldo et al.
(2003) de la siguiente forma: i) un plegamiento del
opérculo dentro de la cámara branquial, iniciando en la
esquina superior de la hendidura branquial y
extendiéndose hacia abajo al tercio inferior; ii)
depresión externa cóncava en el complejo opercular
con una consecuente regresión del borde suelto del
opérculo con un ensanchamiento de la hendidura braquial en el tercio medio superior y una posible exposi-
Tabla 1. Momento de aparición, tipo y frecuencia de malformaciones craneales reportadas en peces cultivados. dpe:días post-eclosión, nm: no menciona.
9523
4953
ción de las branquias; iii) carencia parcial del opérculo
con una regresión del borde suelto extendido hacia
abajo al tercio inferior; y iv) una carencia parcial del
opérculo o un pliegue de este hacia dentro como en (i),
principalmente en el tercio inferior, junto con una
hipogenesia o excesivo plegamiento de los rayos
branquioestegales.
En un estudio con Sparus aurata, se señalaron
cuatro tipos de huesos del complejo opercular
comprometidos con malformaciones, rayos branquioestegales, opérculo, sub-opérculo y pre-opérculo. Estos
huesos aparecen plegados hacia el interior o exterior del
cuerpo, con talla normal o reducida y en algunas
ocasiones con desplazamientos o fusiones (Koumoundouros et al., 1997). Además, se han definido 13
distintos tipos de complejos operculares anormales
(Koumoundouros et al., 1997). Las malformaciones a
nivel de la membrana branquioestegal también pueden
inducir deformaciones a nivel del opérculo, puesto que
sin la membrana, el complejo de huesos operculares
puede ser fácilmente deformado mecánicamente
durante el crecimiento y desarrollo (Hilomen-García,
1997; Galeotti et al., 2000). En Seriola lalandi se han
registrado reducciones del arco hioideo, rompimiento
del cartílago de Meckel y posicionamiento anormal de
la mandíbula inferior en larvas cultivadas de 4, 8 y 16
días de edad (Cobcroft et al., 2004). Larvas con saco
vitelino de Hippoglossus hippoglossus también
mostraron una malformación similar, antes de la
alimentación exógena (Morrison & MacDonald, 1995).
Las malformaciones mandibulares son comunes
pero se manifiestan en diferentes formas (Cobcroft et
al., 2004). En el trabajo de Fraser & de Nys (2005) con
larvas de Lates calcarifer se describió por primera vez
una malformación a nivel mandibular no encontrada en
otras especies, a la cual los autores denominaron
“pinched” (mandíbula apretada). En Latris lineata las
malformaciones mandibulares se han caracterizado por
la apertura de la mandíbula y la alineación dorsoventral de la maxila y pre-maxila, con el elemento
anterior del arco hioideo posicionado en forma ventral
(Cobcroft et al., 2001). En Pagrus major la mandíbula
superior acortada no es una malformación observada
frecuentemente, mientras que son más comunes las
malformaciones a nivel de los elementos de la
mandíbula inferior (Matsuoka, 2003). Para Haga et al.
(2003) existe un desarrollo diferencial entre la
mandíbula superior y la inferior.
Varias formas de malformaciones a nivel bucal han
sido reportadas en peces, incluyendo: mordida en cruz,
boca en forma de ventosa, elongación y reducción de la
mandíbula inferior (Barahona-Fernandes, 1982), síndrome de la deformidad de la mandíbula inferior
(Sadler et al., 2001) y síndrome de la boca abierta,
caracterizada porque en la mandíbula inferior,
incluyendo el cartílago de Meckel, los huesos angulares
y dentarios se doblan ventral-temporal-lateralmente
quedando la boca permanentemente abierta con una
estrecha abertura dorso-ventral (Morrison &
MacDonald, 1995; Cobcroft et al., 2001). Así mismo,
la compresión antero-posterior de la región etmoidal y
maxilar superior conocida como “pugheadness” ha sido
reportada en varias especies (Barahona-Fernandes,
1982; Hilomen-García, 1997; Koumoundouros et al.,
2004). En poblaciones naturales y de cultivo de
Plecoglossus altivelis se ha encontrado que las
malformaciones de la forma de la boca y el síndrome
de la boca abierta fueron las más frecuentes (Komada,
1980). Por otro lado, en la carpa común Cyprinus
carpio, se codificaron las malformaciones según la
capacidad para cerrar la boca cuando presentaron la
deformidad (Kocour et al., 2006). Este tipo de
malformaciones afectó significativamente el crecimiento y peso corporal del pez, debido a la dificultad
para ingerir alimento (Pittman et al., 1989). Según
Koumoundouros et al. (1997) se requiere un mejor
entendimiento del desarrollo normal y la caracterización del desarrollo anormal como primer paso para
solucionar la incidencia de malformaciones a nivel
cefálico. En Seriolella violacea, especie candidata para
acuicultura en la zona norte de Chile, se ha observado
que existe incidencia de malformaciones a nivel
cefálico (Fig. 1), sin que existan datos específicos al
respecto. Actualmente, en el laboratorio de peces
marinos de la Universidad Católica del Norte (Chile) se
está trabajando para determinar la ocurrencia, tipo y
causas de las malformaciones en esta especie.
Factores causales de malformaciones craneales en
peces
La ontogenia de las malformaciones craneales puede
tener numerosos orígenes. Sin embargo, según
Boglione et al. (2013b) la determinación del factor
causal es complicada por las siguientes observaciones:
i) diferentes factores no genéticos pueden inducir la
misma anomalía en diferentes especies; ii) el mismo
factor puede inducir diferentes malformaciones en
diferentes especies de peces; iii) las malformaciones
son inducidas por diferentes factores en diferentes
cohortes de la misma especie; iv) la sensibilidad del pez
a un factor causal puede cambiar dramáticamente
durante la ontogenia; v) la acción de un simple factor
causal puede ser compensada por un factor diferente;
vi) factores particulares muestran una alta correlación
con malformaciones en una región particular del cuerpo
en algunas especies, pero no en otras especies, y vii) el
mismo factor causal puede provocar una alta incidencia
de malformaciones en algunos elementos esqueléticos,
a
c
e
954
5
b
d
f
Figura 1. Ejemplares de Seriolella violacea cultivados en el Laboratorio de Peces Marinos de la Universidad Católica del
Norte, Coquimbo, Chile. a) Juvenil de 105 días post-eclosión (dpe) con severo acortamiento de opérculo y branquias
expuestas, b) juvenil de 94 dpe con opérculo acortado, c-d) juvenil de 60 dpe con mandíbula inferior corta y torcida, huesos
dentarios dispuestos de forma asimétrica, e) larva de 8 dpe, cartílago de Meckel curvado hacia abajo formando un ángulo
de 86 grados, f) larva de 8 dpe, con asimetría en los arcos branquiales, desplazados hacia un costado y cartílago de Meckel
con forma irregular.
pero no en otros con el mismo tipo de hueso y
osificación en el mismo individuo. En la Tabla 2 se
indican algunos tipos de malformaciones craneales con
el factor causal asociado.
Factores genéticos
Los factores genéticos pueden ser causales de aparición
de malformaciones esqueléticas (Aluko et al., 2001;
Gjerde et al., 2005; Bardon et al., 2009), mientras que
en algunos casos han sido considerados marginales
(Afonso et al., 2000; Kocour et al., 2006; Taylor et al.,
2011), en este último caso, el origen de las deformidades deberá correlacionarse como consecuencia de
factores externos (Matsuoka, 2003, Castro et al., 2008).
No obstante lo anterior, la literatura disponible en
relación a los factores genéticos como causal de malformaciones esqueléticas, en su mayoría corresponde a
deformidades y anomalías del eje vertebral o estructuras apendiculares, deformidades no incluidas en la
presente revisión. En Salmo salar se ha determinado
que la triploidía es propensa a una alta prevalencia de
malformaciones a nivel de la cubierta de las branquias
y de la mandíbula inferior, pudiendo ser letales (Sadler
et al., 2001). Mientras que, las mutaciones de genes
pueden causar reducción en los elementos de los arcos
branquiales anteriores en Danio rerio (Piotrowski et al.,
Tabla 2. Factores causales de malformaciones craneales evaluados en peces de cultivo.
6955
1996). Además, en el trabajo de Beraldo et al. (2003),
se determinó que las malformaciones presentes a nivel
del complejo opercular encontrados en Sparus aurata
no fueron producto de la herencia genética debido a la
aleatoria e independiente posición de irregularidades
operculares (en uno o ambos lados), variación de la
incidencia, rareza de anomalías de los huesos en el
opérculo y la variedad de formas presentes. Estudios en
malformaciones operculares en S. aurata han concluido
que la deformación unilateral es independiente del lado,
mostrando un modelo de asimetría fluctuante (Galeotti
et al., 2000; Beraldo et al., 2003). Verhaegen et al.
(2007), sugieren un modelo de asimetría unidireccional
en la misma especie, relacionado como un factor
heredado, mientras que la asimetría fluctuante es
atribuido a factores ambientales y su efecto en la
inestabilidad del desarrollo durante los primeros
estados de vida (Barahona-Fernandes, 1982). Así
mismo, Kocour et al. (2006), estimaron la heredabilidad y correlación genética para deformidades de
la boca, de progenies de carpa común (C. carpio)
obtenidas de cruces de 147 machos con 8 hembras, y
concluyeron que no existió un control genético de las
malformaciones. Sin embargo, el peso del cuerpo y la
longitud estándar de la progenie, se vio afectada
significativamente por la severidad de la malformación
bucal, indicando otras posibles causas como las
condiciones del cultivo o la infestación por patógenos.
Según Bardon et al. (2009), uno de los principales
problemas para estimar los parámetros genéticos en
peces, es la inhabilidad de etiquetar las larvas y
consecuentemente la necesidad de cultivar por
separado las familias hasta alcanzar tallas posibles de
etiquetar, lo cual puede sesgar o parcializar la precisión
de los parámetros estimados. Además, varios estudios
parecen estar de acuerdo en una base genética para
malformaciones esqueléticas, aunque esta predisposición es expresada solamente cuando ocurren
condiciones ambientales excepcionales (fallas de
energía, cambios de temperatura en el cultivo, etc.,
Boglione et al., 2013a).
Factores nutricionales
La nutrición larval, particularmente ácidos grasos o
niveles de ciertas vitaminas y minerales, también ha
sido implicada en la ocurrencia de malformaciones
craneales (Gapasin et al., 1998). Malformaciones en
larvas de Latris lineata pueden estar relacionadas a un
alto requerimiento de una relación DHA: EPA (ácidos
docosahexaenoico y eicosapentaenoico, respectivamente), mayor a 2:1 (Sargent et al., 1999)
especialmente alrededor de la etapa de flexión
(Cobcroft et al., 2001). Así mismo, la incidencia de
ciertas malformaciones craneales en larvas de peces
como por ejemplo la malformación de la mandíbula de
956
7
Plecoglossus altivelis ha sido relacionada a la
insuficiente inclusión de fosfolípidos en la dieta
(Kanazawa et al., 1981) y la malformación del opérculo
de Chanos chanos ha sido relacionada a la insuficiencia
de ácidos grasos altamente insaturados o vitamina C
(Gapasin et al., 1998). Los ácidos grasos altamente
insaturados, actúan en el genoma a través de receptores
nucleares específicos, así como receptores de
peroxisoma-proliferador activado que junto con el
receptor X retinoide (RXR) están involucrados en el
desarrollo esquelético durante la ontogénesis (Cahu et
al., 2003). Las vitaminas también juegan un rol
importante en la aparición de malformaciones. En
Paralichthys olivaceus las malformaciones encontradas
han sido asociadas con niveles de deficiencia o exceso
de vitamina A (VA) (Dedi et al., 1995; Takeuchi et al.,
1998; Haga et al., 2002). El ácido retinoico (AR;
vitamina A) está involucrado en la diferenciación,
crecimiento y desarrollo de las células y tejidos durante
el desarrollo embrionario y post-embrionario
(Mazurais et al., 2009). El ácido retinoico, ejerce su
efecto a través de la unión de los receptores RARs y
RXRs que pueden ser modulados por niveles de
inclusión de ácidos grasos poli-insaturados y VA en la
dieta (Villeneuve et al., 2005). Existe una correlación
lineal entre los niveles dietéticos de la VA en tejidos
larvales y la incidencia de desórdenes esqueléticos que
han sido asociados a la modificación de varios
receptores nucleares de AR así como modelos de
expresión de RXR, RAR y RAR. Además, debido
a las altas tasas de crecimiento de las larvas pueden
tener altos e inusuales requerimientos de VA, siendo la
relación VA e incidencias de malformaciones craneales
muy común (Boglione et al., 2013a). En el estudio de
Mazurais et al. (2009), en lubina europea (Dicentrarchus labrax), la inclusión de bajos niveles de ácido
retinoico en la dieta (5-10 mg kg-1) dieron como
resultado la menor incidencia de malformaciones
craneales en relación a otros niveles de inclusión (1570 mg kg-1). Así mismo, en Sparus aurata se ha
encontrado que la mayor frecuencia de malformaciones
mandibulares y opérculos anormales se registró cuando
se incluyeron altas dosis de VA (188 y 723 ng VA total
mg-1 de peso seco) en la dieta (Fernández et al., 2008).
Sin embargo, estos autores indican que los niveles
óptimos de AR para esta especie dependerá en gran
medida de los elementos esqueléticos a considerar. El
ácido ascórbico (vitamina C) en la dieta es ampliamente
reconocido como un factor que influye en el desarrollo
de las malformaciones esqueléticas en teleósteos
juveniles y adultos (Dabrowski et al., 1988; Chávez de
Martínez, 1990; Gapasin et al., 1998; Cahu et al.,
2003), siendo esencial para la producción de colágeno
para la correcta formación de las estructuras óseas y
cartílagos de soporte (Gapasin & Duray, 2001). Así
mismo, la irregular mineralización por deficiencias
8957
nutricionales y las alteraciones del metabolismo de
sales de calcio/vitamina D que provocan debilidad y
plegamiento del opérculo, pueden ser causas
principales de estas malformaciones. Peces teleósteos
marinos tienen grandes reservas de vitamina D3 (1, 25dihidroxi vitamina D), y existe evidencia de una posible
interacción entre vitamina D con el metabolismo del
calcio, ligados indirectamente al fósforo y metabolismo
óseo. Así mismo, se ha demostrado una interacción de
AR y calcitriol (metabolito polar formado por
hidroxilación de la vitamina D3, Boglione et al.,
2013a), mientras que el AR inhibe la formación de la
matriz ósea, también parece activar a los genes
involucrados en la mineralización de la matriz, y la
supresión de niveles de calcitriol en el plasma puede
explicar parcialmente los efectos de la VA en los
huesos de Salmo salar (rnsrud et al., 2009). Sin
embargo, es necesario un mejor entendimiento del rol
de la vitamina D en el metabolismo de tejidos
esqueléticos y sitios de acción de los metabolitos (Lall
& Lewis-McCrea, 2007; Darias et al., 2011). Los
minerales como calcio y fósforo también han sido
evaluados como posibles causas de malformaciones
craneales, por su importante rol dentro del crecimiento
y la mineralización ósea. En este sentido, niveles
deficientes de fósforo en dietas para Paralichthys
olivaceus han dado como resultado el incremento de
opérculos deformados, alteración en la ultra-estructura
ósea y retardo en el crecimiento, excluyendo este
último, la principal patogénesis de la deficiencia del
fósforo dietario es la falla en la mineralización de
tejidos duros como huesos y cartílagos (Uyan et al.,
2007). A pesar que las deficiencias de calcio no son
comunes en peces, su rol es importante por su estrecha
relación con el P en el desarrollo y el mantenimiento
del sistema esquelético, una óptima relación de Ca y P
dietarios ha sido reportado para S. aurata y Anguilla
japonica en 1:2 y 1:1, respectivamente (Lall & LewisMc Crea, 2007). En general, las funciones principales
de los macro- y micronutrientes en vertebrados,
involucran transducciones estructurales, catalíticas y de
señalización (Lall & Lewis-Mc Crea, 2007). Por otro
lado, Abdel et al. (2004) concluyeron a priori que
factores nutricionales no son responsables para la
aparición de malformaciones en D. labrax, debido a
que las larvas fueron alimentadas ad libitum con dietas
estándares capaces de suplir los requerimientos
nutricionales de esta especie. No sólo la alimentación y
nutrición durante el desarrollo larval debe ser
considerada como factor causal de malformaciones en
los peces cultivados. La presencia de deformaciones
mandibulares en etapas tempranas de desarrollo (4 dpe:
días post-eclosión) en Seriola lalandi sugiere que la
nutrición de los reproductores y las reservas endógenas
de la yema del huevo pueden estar involucrados en la
malformación mandibular, sin descartar los factores
ambientales y nutrición de las larvas (Cobcroft et al.,
2004).
Factores ambientales
La influencia de componentes abióticos sobre las
malformaciones craneales en peces también ha sido
evaluada. Se acepta generalmente, que las malformaciones esqueléticas pueden ser medioambientalmente inducidas por dos vías; 1) alteración de
procesos biológicos necesarios para mantener la
integridad bioquímica de los huesos, y 2) efectos
neuromusculares que lideran a malformaciones sin un
cambio en la composición esquelética (Van Den Avyle
et al., 1989). Entre estos factores causales, la
temperatura del agua de cultivo ha sido sugerida como
uno de los más importantes, a causa de su rol crucial en
la ontogenia, control del crecimiento, desarrollo y
supervivencia de animales exotérmicos (Koumoundouros et al., 2001; Georgakopoulou et al., 2007). La
temperatura del agua, especialmente en los estados de
desarrollo temprano de las larvas, puede ser
responsable de malformaciones morfológicas (Polo et
al., 1991) y afectar la ontogenia esquelética (Blaxter,
1992). Las temperaturas apropiadas de cultivo
redujeron las malformaciones craneales en Hippoglossus hippoglossus (Lein et al., 1997) y en D. labrax
(Georgakopoulou et al., 2007). Por otro lado, se ha
reportado que la temperatura del agua durante las fases
embrionarias y larvales tiene un efecto significativo en
la deformación de los rayos branquioestegales, pero no
de la boca y aletas. De acuerdo a esto, larvas de D.
labrax mantenidas a 15ºC mostraron entre el 27,2 y
33,4% de los rayos branquioestegales con forma y/u
orientación anormal, mientras que a 20ºC esta
deformidad tuvo una frecuencia de 4-14%
(Georgakopoulou et al., 2007). El opérculo y subopérculo también han sido reportados como estructuras
afectadas por la influencia de la temperatura en S.
aurata durante la metamorfosis (Georgakopoulou et
al., 2010). La tipología de malformaciones esqueléticas
y la forma en que cada estructura es afectada por la
temperatura parece ser especie y estado-específica
(Dionisio et al., 2012). Baeverfjord et al. (1999),
mencionaron que la etiología para las deformaciones
parece ser más compleja que una simple relación con la
temperatura del agua durante la incubación de huevos
en Salmo salar, por lo que no se puede subestimar la
influencia de otros factores. Así por ejemplo, bajas
salinidades (<33), incrementaron la incidencia de
malformaciones de la mandíbula en larvas de A.
japonica, probablemente por la presencia de edemas
pericárdicos que empujaron la mandíbula hacia abajo
(Okamoto et al., 2009) y de Ophiodon elongatus por la
alta demanda de energía para la osmoregulación de los
huevos incubados en condi-ciones sub-óptimas de
salinidad (Cook et al., 2005). En estudios con Solea
senegalensis, se ha registrado una mayor proporción de
malformaciones mandibulares asociadas a diferentes
condiciones de luz, que cambian el comportamiento de
las larvas en respuesta a la luz y que generan daños en
los tejidos de la mandíbula por el contacto con la pared
del tanque, comportamiento que se explica en el
siguiente apartado (Blanco-Vives et al., 2010). Por su
parte, Villamizar et al. (2009) reportaron que a pesar de
obtener mejor supervivencia en larvas de D. labrax a
los 40 dpe, también existió una mayor frecuencia (38%)
de individuos con mandíbula elongada cuando se
cultivó con un régimen de 24 h luz.
Otros factores
Algunos trabajos sostienen que las malformaciones
operculares y mandibulares pueden ser resultado de las
actividades de manejo de los cultivos en condiciones de
laboratorio y su efecto indirecto sobre el comportamiento de los peces. Así, las malformaciones
craneales pueden ser causadas por estrés mecánico,
especialmente durante la colección de huevos,
transporte u operaciones de rutina en los laboratorios
(Hilomen-García, 1997). La intensificación de los
sistemas de cultivo también parece influir en la
incidencia de malformaciones esqueléticas craneales
(Roo et al., 2010). El comportamiento larval de
acercarse a la pared, aparentemente buscando alimento
y que es conocido como comportamiento “wall-nosing”
(husmeando la pared), asociado con el color del tanque,
tiene el potencial de herir a las larvas que nadan
vigorosamente (Cobcroft et al., 2004) y provocar una
alta incidencia de malformaciones mandibulares en L.
lineata a los 29 dpe (Cobcroft et al., 2012). Según
Cobcroft & Battaglene (2009), existe una correlación
positiva de este comportamiento con las anomalías
asociadas a la mandíbula, debido probablemente a la
abrasión mecánica que se genera por chocar con la
pared del tanque que pueden dañar los elementos
esqueléticos que conforman la mandíbula y estos daños
a su vez, asociarse con infección de agentes patógenos
que no permiten el normal desarrollo de la mandíbula o
que incrementan la severidad de las malformaciones.
De esta forma, modificando las condiciones de luz
junto con el uso de la técnica de cultivo de aguas verdes
(adición de microalgas a los sistemas) puede reducir
este comportamiento (Bristow & Summerfelt, 1994;
Cobcroft & Battaglene, 2009). Sin embargo, en
Epinephelus marginatus se ha demostrado, que ni la
reducción de las densidades de cultivo o diferentes
metodologías utilizadas (aguas verdes) parecen tener
efecto sobre la incidencia y tipología de malformaciones, requiriéndose más estudios sobre las causas de
las malformaciones en esta especie (Boglione et al.,
2009). Los juveniles de D. labrax exhibieron un alto
9589
nivel de malformación (81%) probablemente debido a
la intensa actividad natatoria de los peces durante el
crecimiento (Bardon et al., 2009). Los contaminantes
pueden ser otra de las causas de aparición de
malformaciones. En reservorios naturales la
contaminación ambiental es frecuentemente responsable de la incidencia de peces deformes debido a
concentraciones de contaminantes. Sin embargo, la
ausencia de contaminantes en los tejidos del cuerpo de
especímenes deformes de Micropterus dolomieui
descarta esta posibilidad (Van Den Avyle et al., 1989).
Se ha reportado que la presencia de tributiltina (TBT),
un compuesto orgánico del estaño, puede inducir
malformaciones esqueléticas craneales y mandíbulas
inferiores cortas en el pez de roca (Sebastiscus
marmoratus), mediante la alteración de la expresión de
genes codificantes para RARs y RXRs (Zhang et al.,
2012). El incremento de fenotipos desviados del patrón
normal bajo condiciones ambien-tales adversas se ha
observado también por Graham et al. (1993), quienes
encontraron una alta frecuencia de malformaciones en
la mandíbula inferior en pobla-ciones de pez dorado en
lagos contaminados mientras que en lagos no
contaminados no se registró un patrón anormal de
crecimiento.
Por último, no se debe subestimar la incidencia de
malformaciones debido a la presencia de agentes
patógenos. Así, un anormal desarrollo mandibular en
H. hippogossus parece estar asociada al desgaste de la
cabeza y la invasión por organismos extraños
(Morrison & MacDonald, 1995). Es evidente que un
enfoque multifactorial sería necesario para determinar
si un simple parámetro de cultivo es el agente causal de
las malformaciones o es el efecto de una interacción de
los parámetros físicos y químicos de cultivo.
CONCLUSIONES
A pesar que en los últimos años, las investigaciones se
han enfocado hacia los factores causales de
malformaciones esqueléticas y se han mejorado las
prácticas de cultivo, estas malformaciones aún están
presentes. Las malformaciones craneales, dependiendo
de su severidad, son externamente observadas en
especímenes en etapa juvenil y adulto, pero es posible
que estos rasgos estén presentes desde el inicio del
desarrollo larval. Son varios los factores que se han
asociado como causas de malformaciones, como
factores genéticos, ambientales, nutricionales y de
manejo. Sin embargo, las conclusiones no son precisas
y deberán ser determinadas, considerando que algunos,
sino todos estos factores podrían estar correlacionados
entre sí, por lo que el uso de modelos multiparamétricos de evaluación podrían ser más adecuados
para identificar las causas de su aparición.
959
10
AGRADECIMIENTOS
W. Argüello-Guevara, agradece a la Secretaría
Nacional de Educación Superior, Ciencia, Tecnología e
Innovación de Ecuador (SENESCYT) por el financiamiento de la beca para cursar el programa de Doctorado
en la Universidad Católica del Norte, Chile.
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UVR effects in vertical distribution of crab larvae
963
Research Article
Short-term effect of UVR on vertical distribution of Cyrtograpsus altimanus
and Alexandrium tamarense from Atlantic Patagonia
Rodrigo J. Gonçalves1,2, Rodrigo D. Hernández Moresino1,2 & Mariela L. Spinelli3,4
Estación de Fotobiología Playa Unión (EFPU), P.O. Box 15, U9103ZAA Rawson, Chubut, Argentina
2
Centro Nacional Patagónico (CENPAT), Puerto Madryn, Argentina
3
Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET, Argentina)
4
Instituto de Biodiversidad y Biología Experimental Aplicada
Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Universidad de Buenos Aires (IBBEA-UBA, Argentina)
1
ABSTRACT. Many marine species spend part of their development in upper layers of the water column, where
they may be exposed to solar ultraviolet radiation (UVR). For many of these species, light is one of the key
environmental clues which triggers behaviorally-mediated adjustments in vertical distribution. We incubated
planktonic larvae of the crab Cyrtograpsus altimanus in column-like aquaria to study their responses
with/without UVR (under a solar simulator) and with/without a potential prey (the dinoflagellate Alexandrium
tamarense). Their vertical distribution was recorded and used to evaluate the combined effects of UVR and the
presence of the dinoflagellate on larval behavior. When UVR was absent, most larvae showed a tendency to
swim upwards and to aggregate near the surface, regardless of the dinoflagellate presence. However, UVR
inhibited this tendency and induced a repellent effect, which resulted in a more homogeneous vertical
distribution of larvae. A. tamarense did not affect the vertical distribution of larvae. These results suggest that
UVR-triggered, quick adjustments in vertical distribution might be an important strategy for C. altimanus larvae
to cope with high solar radiation, which typically occur during the hatching season.
Keywords: Cyrtograpsus altimanus, Decapoda, crab larvae, ultraviolet radiation (UVR), vertical distribution,
Atlantic Patagonia.
Efectos a corto plazo de la RUV en la distribución vertical de Cyrtograpsus altimanus
y Alexandrium tamarense de la Patagonia Atlántica
RESUMEN. Muchas especies marinas pasan parte de su ciclo vital en las capas superficiales de la columna de
agua, donde pueden estar expuestas a radiación ultravioleta (RUV). En muchos casos la luz constituye el factor
ambiental que provoca ajustes del comportamiento en la distribución vertical. Se incubaron larvas planctónicas
del cangrejo Cyrtograpsus altimanus en acuarios verticales para estudiar sus respuestas con/sin RUV y con/sin
una potencial presa (el dinoflagelado Alexandrium tamarense). La distribución vertical de los plancteres fue
registrada y se usó para evaluar el efecto combinado de la RUV y la presencia del dinoflagelado en el
comportamiento larval. Cuando la RUV estaba ausente, las larvas de C. altimanus tendieron a nadar hacia arriba
y agregarse cerca de la superficie, independientemente de la presencia del dinoflagelado. Sin embargo, la RUV
inhibió esta tendencia e indujo un efecto repelente que llevó a una distribución vertical de larvas mucho más
homogénea. Las larvas no parecieron ser afectadas en ningún caso por la presencia de A. tamarense. Los
resultados sugieren que C. altimanus podría ajustar rápidamente su distribución vertical en respuesta a RUV, lo
cual sería una estrategia importante para hacer frente a los altos niveles de radiación solar que típicamente
ocurren durante sus primeros estadios de desarrollo.
Palabras clave: Cyrtograpsus altimanus, Decapoda, larvas de cangrejo, radiación ultravioleta (RUV),
distribución vertical, Patagonia Atlántica.
___________________
Corresponding author: Rodrigo J. Gonçalves ([email protected])
INTRODUCTION
Zooplankton vertical distribution has profound
ecological consequences for the whole pelagic realm,
both in oceans and lakes. Many planktonic organisms
may adjust their vertical distribution (hereafter referred
to as VD) in response to different environmental cues.
Usually vertical distribution of zooplankton is the result
964
of conflicting factors such as solar radiation, food and
predators (Speekmann et al., 2000; Boeing et al., 2004;
Fischer et al., 2006; Cooke et al., 2008; Hylander &
Hansson, 2010). Larvae of virtually all decapods
control to some extent their VD (Queiroga & Blanton,
2005) and the same happens with several
phytoplankton species (e.g., Richter et al., 2007a). In
planktonic larvae of meroplanktonic organisms, this
behavioral trait maximizes dispersion/retention of
individuals into favorable areas/layers to enhance
recruitment. A number of species-specific patterns of
VD have been observed, related to different, sometimes
interactive, factors such as tide phase, temperature,
food conditions, predation pressure, etc. (Sulkin, 1984;
Cohen & Forward Jr., 2009). Many crab larvae remain
near the surface during certain periods, sometimes
including daytime when they may be exposed to
sunlight (Morgan & Christy, 1996). Solar radiation
reaching the surface of the water column includes
visible light (PAR, wavelengths between 400 and 700
nm) and ultraviolet radiation (UVR, 280-400 nm)
which in turn comprises ultraviolet A (UVA, 315-400
nm) and ultraviolet B (UVB, 280-315 nm) radiation. In
general, UVR has detrimental effects on plankton
(Gonçalves et al., 2010; Llabrés et al., 2013) and
several species are able to detect and avoid high-UVR
surface waters (Speekmann et al., 2000; Richter et al.,
2007a; Cohen & Forward Jr., 2009). An exposure of a
few hours under UV radiation may produce negative
effects on crab larvae (Morgan & Christy, 1996; Hovel
& Morgan, 1999; Hernández-Moresino & Helbling,
2010; Hernández-Moresino et al., 2011). Therefore, a
quick downward migration response in the presence of
UVR would be a selective advantage for crab larvae,
especially in mid-latitude areas with high solar UVR
like Atlantic coast of Patagonia (which may be exposed
to low-ozone events, e.g., Orce & Helbling, 1997).
Regardless of the ultimate causes of crab larvae vertical
distribution, light and tidal factors act as major
proximal cues (Cohen & Forward Jr., 2009), which
makes larval photobehavior an important trait among
meroplanktonic species. However, very little is known
about the short-term effects of UVR on VD of crab
larvae.
Another important factor which may affect VD of
zooplankters is food availability (Lindley et al., 1994),
as they are able to remain within patches of
phytoplankton (Leising & Franks, 2002). In the case of
potentially toxic species such as Prorocentrum sp. or
Alexandrium sp., crab larvae may instead show
avoidance by means of downward migration (Sulkin et
al., 2003). Therefore, a trade-off between UVR and the
potentially toxic prey in the larval VD could be
expected.
Given the myriad of potentially confounding factors
affecting VD in the field (Queiroga & Blanton, 2005),
laboratory experiments improve our mechanistic
understanding of larval behavior. Thus, the aim of this
study was to experimentally evaluate the short-term
(i.e., h) responses of larvae of the common shore crab
Cyrtograpsus altimanus when exposed to a combination of UVR and a potentially toxic prey (the
dinoflagellate Alexandrium tamarense).
C. altimanus (Rathbun, 1914) is a common species
along the South Atlantic Ocean (Spivak, 1997); its
hatching season coincides with high UVR levels, when
daily doses of UVB at the sea surface often exceed 30
kJ m-2 (Villafañe et al., 2004). During this period,
blooms of potentially toxic dinoflagellates such as A.
tamarense (Lebour) are common (Gayoso & Fulco,
2006).
Our working hypothesis is that VD of larvae will be
affected by both UVR and the presence of A.
tamarense. The dinoflagellate will act either as
repellent (toxic cells) or attraction (palatable cells)
factor in the water column.
MATERIALS AND METHODS
Ovigerous females of C. altimanus were collected in
intertidal rocky pools at Puerto Madryn, Argentina
(Atlantic Patagonian coast, 42°47’S, 65°00’W) and
kept in aquaria (19-20°C; 12:12 h photoperiod) until
their embryos hatched. Newly-hatched larvae (<24 h)
from one female at the time were used in each
experiment. A. tamarense was obtained from own
cultures at EFPU. Three independent experiments were
done with different females and in different dates to
cover the extension of the hatching season for this
species. In each experiment we used six glass aquaria
(8x15x61 cm; length x width x depth) containing ~6100
mL of sterilized seawater. The contents of the six
aquaria were: two with crab larvae only, two with
dinoflagellates only, and two with crab larvae together
with dinoflagellates. Each pair of aquaria represented
the two radiation levels (with-without UVR). Crab
larvae (400 individuals) were added to four aquaria.
Dinoflagellates (final concentration 2500 cel mL-1)
were added also to four aquaria to have two levels
(with-without A. tamarense). The water column was
gently homogenized before starting the exposure to
ensure a uniform vertical distribution as the initial state.
All aquaria were simultaneously exposed under a
solar simulator (Hönle, Sol 1200). The irradiances at
the water surface (70 cm from the lamp) were 166.3,
64.4, and 1.58 W m−2 for PAR, UVA radiation (315400 nm) and UVB (280-315 nm), respectively. The
exposure time of 240 min under these conditions
resulted in a sublethal UVB dose of 22.8 kJ m−2.
Thermocline formation (i.e., due to heat from the UV
lamp) was prevented using air refrigeration, keeping
the temperature stable at 18°C in the whole water
column. Aquaria were exposed in a homogeneous
horizontal radiation field using a rotating platform (Fig.
1). Differences in vertical attenuation of UVR and PAR
in aquaria from all treatments (i.e., including aquaria
with phytoplankton) were negligible, as measured with
a high-resolution spectrometer (optic fiber, HR2000
CG-IV-NIR, Ocean Optics, USA). Larvae were
inspected 24 h after the end of the exposure to record
mortality.
The two levels of the radiation factor were a)
PAR+UVR: aquaria covered with Ultraphan 290 filter
-Opak Digefra-, so samples received PAR, UVA and
UVB, and b) PAR: aquaria covered with Ultraphan UV
filter, organisms received only PAR. This statistical
factor applies to both dinoflagellates and crab larvae.
The other factor was the presence of predators or prey
(when VD of dinoflagellate or crab larvae, respectively,
was considered). The levels of this factor are simply
“with” and “without” the presence of the corresponding
organism. Therefore, each of the six aquaria
represented a combination of radiation and presence/
absence of the dinoflagellate and crab larvae. Due to the
lack of space under the solar simulator, and in order to
keep a homogeneous radiation field, only six aquaria
were fit under the solar simulator in each experiment.
This precluded the use of replicates (i.e., more aquaria
at the same time); however, exactly the same
experiment was independently conducted three times
under the same conditions, and each aquarium from
each experiment was considered a replicate.
Using marks on the outer walls, aquaria were
divided into four equal depth intervals. Vertical
distribution of plankters was recorded every 1 h during
240 min. High-resolution, digital images were taken at
each depth interval, from where crab larvae were
counted using the software ImageJ (Abràmoff et al.,
2004). Dinoflagellate cells were counted under a
microscope from samples collected using a device with
four syringes and four silicon tubes -one for each depth
level- operated from above the aquaria. Samples were
ca. 5 mL in order to prevent changes in the total volume
of aquaria. The syringes were operated very gently to
avoid generating mixing/turbulence in the water
column.
Average and standard error of plankters concentrations are reported using experiments as replicates.
Data is expressed as percentage of individuals or cells
(for larvae or dinoflagellate, respectively) at each
interval (100% being the whole aquarium). Based on
965
preliminary trials, the concentration (stable after 180
min of exposure) of individuals or cells was used as the
dependent variable, while radiation and presence of A.
tamarense (or C. altimanus) were the factors when
evaluating vertical distribution of crab larvae (or the
dinoflagellate). Since the total concentration of larvae
and dinoflagellate cells was limited by the initial
number of organisms at the beginning of the exposure,
their concentration at a given depth level is not
independent from the other depths. Therefore a twoway, repeated measures ANOVA test was used to
determine interactions between depth, radiation and
presence of larvae/ dinoflagellate for both organisms.
Concentrations at each level were the “repeated
measures” of the dependent variable. Data were
arcsine-transformed to meet ANOVA assumptions of
homoscedasticity (Zar, 1999). When significant
differences were found, post-hoc (Tukey HSD)
pairwise comparisons were calculated. Significance
level was P < 0.05.
RESULTS
After starting with an initially homogeneous vertical
distribution (VD), larvae started moving randomly at
the beginning of the exposure under PAR + UVR. This
was translated into initial fluctuations during the first
120 min (data not shown), while from 180 to 240 min,
larvae showed a stable distribution. Therefore we used
data from 180 min of exposure as it was the minimum
time required to reach a stable VD under experimental
conditions. Mortality 24 h after the end of each
exposure was in all cases less than 6%.
There were differences in VD of larvae between
PAR+UVR and PAR treatments (P = 0.037, Table 1).
When UVR was absent, larvae showed a clear tendency
to swim upwards and stay near the surface (under PAR
treatment, an average of ca. 60% of individuals
remained in the upper depth interval, Figs. 2a-2c).
However, under PAR + UVR this tendency was
inhibited and larvae were distributed more homogeneously (Fig. 2a). When the dinoflagellate was present
(Fig. 2c), there was not a clear tendency to stay in or
avoid the upper layers (P = 0.564, Table 1). Overall
(with and without dinoflagellates), the tendency of crab
larvae to swim upward and stay near the surface was
inhibited when UVR was present, when the average
presence of larvae in the upper level was almost half
(34%) compared to PAR treatment. Therefore the
presence of dinoflagellates cells had no significant
effect on VD of crab larvae. As revealed by visual
inspection, the downward response of larvae was either
by active swimming or longer periods of sinking in the
typical ‘hop-and-sink’ locomotion pattern. Conversely,
966
a
b
c
Figure 1. Schematic drawing of the experimental setup. a) Exposure setup, with glass columns on a rotating platform,
b) detail of each column with the radiation filter (yellow), tubes and syringe for phytoplankton sampling, c) detail of one
depth level used to quantify concentration of free-swimming crab larvae.
Table 1. Two-way repeated measures ANOVA for vertical distribution of larvae of the crab C. altimanus a) and the
dinoflagellate A. tamarense, b) after 180 min of exposure to UVR. The experiment was replicated three times. Significant
differences (P < 0.05) indicated in bold.
a) C. altimanus (crab larvae)
Intercept
Radiation
Dinoflagellate
Radiation x Dinoflagellate
Error
Depth
Depth x Radiation
Depth x Dinoflagellate
Depth x Radiation x Dinoflagellate
Error
b) A. tamarense (dinoflagellate)
Intercept
Radiation
Larvae
Radiation x Larvae
Error
Depth
Depth x Radiation
Depth x Larvae
Depth x Radiation x Larvae
Error
SS
d.f.
MS
F
P
38984.3
7.85
0.75
1.16
65.51
3171.12
1476.59
309.46
116.04
3565.28
1
1
1
1
8
3
3
3
3
24
38984.3
7.85
0.75
1.16
8.19
1057.04
492.2
103.15
38.68
148.55
4760.55
0.96
0.09
0.14
<0.001
0.356
0.770
0.716
7.12
3.31
0.69
0.26
0.001
0.037
0.564
0.853
SS
d.f.
MS
F
P
40905.42
1.21
0.07
0.91
27.35
1226.94
37.22
185.52
349.20
1783.36
1
1
1
1
8
3
3
3
3
24
40905.42
1.21
0.07
0.91
3.42
408.98
12.41
61.84
116.40
74.31
11965.92
0.36
0.02
0.27
<0.001
0.568
0.886
0.619
5.50
0.17
0.83
1.57
0.005
0.918
0.489
0.223
967
Figure 2. Vertical distribution (VD) of larvae of the crab C. altimanus (% of individuals) and the dinoflagellate A. tamarense
(% cells) after 180 min of exposure under PAR (white bars) or PAR+UVR (grey bars). a) VD of larvae when incubated
without dinoflagellates, b) VD of dinoflagellates when incubated without crab larvae, c) VD of larvae when incubated
together with dinoflagellates, d) VD of dinoflagellates when incubated with larvae. Error bars denote one standard error.
the VD of the dinoflagellate A. tamarense was not
significantly affected by the presence of larvae or UVR
(Figs. 2b-2d, Table 1).
As mentioned, VD of crab larvae was not
significantly affected by the presence of A. tamarense.
This allowed us to pool these data (i.e., concentration
of larvae with and without A. tamarense) together for
each depth interval, so only radiation treatments were
compared (Fig. 3a). Similarly, the dinoflagellate A.
tamarense was not affected by radiation or larval
presence, so these data (i.e., concentration of cells of A.
tamarense with and without UVR, with and without
crab larvae) were also pooled for each depth interval
(Fig. 3b). HSD tests confirmed the overall pattern that
a most larvae receiving only PAR remained near the
surface, while larvae receiving PAR+UVR were more
homogeneously distributed (Fig. 3a). Differences in
VD of A. tamarense were only related to depth, as the
general tendency of the dinoflagellate was to migrate
downwards in all cases (Fig. 3b) irrespective of larvae
or radiation (P = 0.489 and P = 0.918, respectively; see
Table 1).
DISCUSSION
Ontogenetic vertical migration is common in decapods,
where the planktonic larvae hatch from bottomdwelling females, feed at surface and subsequently
return to the bottom at settlement. At population level,
changes in vertical distribution are considered to affect
larval dispersion/retention to enhance recruitment.
However, in order to better understand the processes
involved, one must consider how physical environment
affects biological variables such as behavior (Queiroga
& Blanton, 2005). Most decapod larvae can exert some
degree of behavioral control on their vertical distribution in response to a number of factors. Light is a
proximal cue in marine environments and can trigger
vertical movements in planktonic larvae. In laboratory
conditions, many decapod larvae display positive
968
Figure 3. Pooled data showing only factors with statistically significant effects. a) Concentration of larvae of the crab C.
altimanus (% of individuals) combining data of aquaria with and without dinoflagellates (i.e., only the significant factor;
radiation is shown), b) A. tamarense (% cells) at each depth interval, combining all radiation and larvae presence treatments
(both factors were statistically non-significant; hence one line groups all the data). Lowercase letters next to symbols
indicate Tukey HSD similarities (P < 0.05 in all cases) between the concentration individuals at different depth intervals
and radiation levels a) or depth intervals, b) error bars denote one standard error.
phototaxis (Forward Jr., 1989; Queiroga & Blanton.
2005; Cohen & Forward Jr., 2009), which means that
larvae would aggregate near the surface. However, this
is rarely observed in nature. This may be due to the
spectral composition of light sources: when illuminated
only with visible light (PAR) C. altimanus did aggregate at the surface, but when spectral composition of
light was closer to sunlight (i.e., it included UVR) then
this positive phototaxis was much weaker (Fig. 2a). Our
results suggest that all other factors remaining equal,
UVR may have its own short-term effect on VD of
larvae of C. altimanus. To our best knowledge, there
are no previous studies specifically evaluating the
short-term effects of UVR on vertical distribution of
marine zooplankton species in Patagonia or in
Argentina.
The more homogeneous distribution of crab larvae
after a period of UVR exposure in principle agrees with
the light-dependent negative feedback model of depth
regulation formulated by Sulkin (1984) and modified
by Forward Jr. (1989). However, if UVR is absent
(PAR treatment), the model does not apply, and
distribution is more concentrated near surface as it has
been observed for crab larvae of several species
(Morgan & Christy, 1996). Our results suggest that
larvae are able to detect UVR, although it is not clear
how UVR inhibits the upward-swimming tendency
observed in the PAR treatment. Crayfishes (presumably
adults) (Cummins & Goldsmith, 1981), and megalopae
of at least two species of crabs (Cronin & Forward,
1986; Miner et al., 2000) have chromatophores which
absorb in the UVR range. If this is the case of C.
altimanus, then UVR may be part of the proximal cues
for its short-term regulation of VD.
The general pattern of downward migration of A.
tamarense may indicate a reaction to high PAR
intensities. Although the reaction seems to be stronger
in presence of a potential predator (compare Figs. 2b,
2d), the statistic support is too weak (maybe due to low
sample size) so we refrain from further speculation on
this. Regarding their response to light conditions, it has
been shown that some species of phytoplankton change
their gravitaxis from negative to positive when exposed
to high irradiances (Richter et al., 2007a, 2007b).
Contrary to our expectations, the presence of A.
tamarense did not show any effect on the VD of larvae.
Brachyuran zoeae may ingest several species of
Alexandrium sp., even toxic ones (García et al., 2011)
but A. tamarense is not the preferred (Perez & Sulkin,
2005). Therefore, our results may simply reflect the
poor palatability of this dinoflagellate, and at the same
time an apparent non-toxicity given the lack of
avoidance reaction. Another alternative could be that C.
altimanus needs a higher concentration of A. tamarense
to show significant avoidance. However, higher cell
numbers of the dinoflagellate are not common in
nature, and in our experiments it would have affected
the attenuation coefficient in the experimental columns,
somewhat confounding the observed behavior.
As with any laboratory results, caution is needed to
extrapolate these findings to the field, as behavior of
crab larvae in laboratory is often simpler (Cronin &
Forward, 1986). However, precisely due to the very
complex nature of these responses, our experimental
approach is useful to pursue a mechanistic underpinning of the photo behavior of C. altimanus, whose
hatching season coincides with high daily doses of solar
radiation (Villafañe et al., 2004), with UVB levels
similar to the one used in our study.
ACKNOWLEDGMENTS
This work was supported by PICT 2010-2438 and
Cooperativa de Rawson (Argentina). I. Albarracín
maintained the algae culture. M. Valiñas, V. Fiorda and
S. Strauch assisted in sampling/measurements. W.
Helbling and V. Villafañe provided advice and support.
This is EFPU contribution Nº143.
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Research Article
Evaluación de la tasa de consumo de oxígeno de Colossoma macropomum en
relación al peso corporal y temperatura del agua
1
Dennis Tomalá1,2, Johnny Chavarría1 & Beatriz Ángeles2
Universidad Estatal Península de Santa Elena (UPSE), Campus La Libertad
Vía Principal, Santa Elena, La Libertad, Ecuador
2
Facultad de Pesquería, Universidad Nacional Agraria La Molina
Avenida La Molina s/n, La Molina, Lima, Perú
RESUMEN. Colossoma macropomum es una especie de la región amazónica perteneciente a la familia
Characidae, la de mayor diversidad de peces de agua dulce. A nivel de laboratorio, se determinó la tasa de
consumo de oxígeno (CO) en metabolismo de rutina de C. macropomum a diferentes pesos corporales: 40, 60,
90, 140 y 250 g (expresados por unidad de masa corporal) y temperatura del agua de 21, 26 y 31°C. El
experimento se diseñó completamente al azar en arreglo factorial (5x3x3), utilizando un respirómetro de 20 L y
una bomba de recirculación de agua. Las mediciones del CO fueron realizadas cada 5 min mediante el uso de
un oxímetro digital. Los resultados indican que el CO mantiene relación directa con la temperatura del agua e
inversa con el peso corporal de los organismos (P < 0,05). Las regresiones entre las variables independientes y
el CO se ajustaron a ecuaciones potenciales: CO = 2844,9 P-0,734, CO = 2555,9 P-0,624 y CO = 1945,4 P-0,507 a 21,
26 y 31°C respectivamente; donde P se expresa en kg, obteniéndose altos coeficientes de correlación y
determinación. La ecuación resultante del análisis multivariado de regresión lineal múltiple fue: CO = 4,839 (0,708* P) + (9,106* T). Los resultados ofrecen información para estimar la capacidad de un ambiente acuícola
en base a la demanda de oxígeno de C. macropomum, aportando al desarrollo de una acuicultura con mayor
sustento técnico.
Palabras clave: Colossoma macropomum, consumo de oxígeno, peso, temperatura, respirómetro, acuicultura.
Evaluation of oxygen consumption rate of Colossoma macropomum regarding the
body weight and water temperature
ABSTRACT. Colossoma macropomum is a species in the Amazon region pertaining to the greatest diversity
of freshwater fish family Characidae. At the laboratory level, the rate of oxygen consumption of (CO) was
determined in a routine metabolism at different body weights: 40, 60, 90, 140 and 250 g (expressed per unit of
body mass) and water temperature of 21, 26 and 31°C. The experiment was design as a completely randomized
factorial arrangement (5x3x3), using a respirometer of 20 L and a water recirculation pump. CO measurements
were recorded every 5 min by using a digital oximeter. It was shown that the CO maintains interaction with
body weight (P) and water temperature (T) (P < 0.05). The results indicate that CO remains directly related to
water temperature and inversely with body weight of the organisms. The regression between independent
variables and CO were adjusted to potential equations: CO = 2844.9 P-0.734, CO = 2555.9 P-0.624 and CO = 1945.4
P-0.507 for 21, 26 y 31°C respectively; where P expressed in kg, yielding high coefficients of correlation and
determination. The resulting equation of the multivariate regression analysis was: CO = 4.839 - (0.706* P) +
(9.106* T). The results provide information to estimate the capacity in an aquaculture environment based upon
the oxygen demand of C. macropomum, contributing to the development of aquaculture with greater technical
support.
Keywords: Colossoma macropomum, oxygen consumption, weight, temperature, respirometer, aquaculture.
___________________
Corresponding author: Dennis Tomalá ([email protected])
971
972
INTRODUCCIÓN
La gamitana Colossoma macropomum es una especie
endémica de la cuenca amazónica del grupo de los
Carácidos, perteneciente a la familia Characidae, la de
mayor diversidad de especies de peces de agua dulce en
Sudamérica (Aliaga, 2004), conocida como “gamitana”
en Perú, “cachama” en Venezuela y Ecuador, “cachama
negra” en Colombia y “tambaqui” en Brasil (Pineda et
al., 2004 en Vinatea, 2005). Actualmente, constituye
una especie de valor comercial en la acuicultura de
países de Sudamérica, siendo considerada una especie
resistente al manejo y enfermedades (Dañino & Nash,
2008).
En el cultivo de peces, el oxígeno disuelto es el
factor más importante de la calidad del agua, ya que en
bajas concentraciones puede causar pérdidas
económicas considerables, debido a sus efectos
negativos sobre la ganancia de peso y conversión
alimenticia, siendo la causa más frecuente de muerte
repentina en organismos cultivados (Valbuena et al.,
2006; Valbuena-Villareal & Cruz-Casallas, 2007).
Boyd (1990) considera que la deficiencia de oxígeno
disuelto en el agua puede ser responsable de pérdidas
de más del 60% en cultivos de tilapia.
El conocimiento de las variaciones del consumo de
oxígeno con cambios de temperatura, constituye una
herramienta valiosa para establecer la tasa de
renovación de agua y densidades de cultivo máximas,
debido a que la temperatura mantiene influencia sobre
las actividades metabólicas de los organismos como la
tasa de respiración, eficiencia en la alimentación y
asimilación, crecimiento, comportamiento y reproducción, así como su distribución en los ecosistemas
(De la Gándara, 2003; Ferreira et al., 2009; Poleo et al.,
2011). Por lo tanto, la estimación de los requerimientos
de oxígeno de los peces se convierte en una variable
fundamental en la acuicultura (Merino et al., 2009,
2011).
Numerosos estudios han sido realizados para
estimar el consumo de oxígeno utilizando respirómetros o cámaras respirométricas, entre ellos los de:
Parma de Croux & Lorenzatti (1981) en Pimelodus
maculatus, Parma de Croux (1983) en Hoplias
malabaricus, Saint-Paul (1983) en Colossoma macropomum, Fidhiany & Winckler (1995) en Cichlasoma
nigrofasciatum, Cerezo-Valverde & García-García
(2004) en Dentex dentex, Valbuena et al. (2006) en
Brycon amazonicus, Peñuela-Hernández et al. (2007)
en Piaractus brachypomus, Valbuena-Villareal &
Cruz-Casallas (2007) en Oreochromis sp., Ferreira et
al. (2009) en Cyprinus carpio y Nerici et al. (2012) con
Seriolella violacea. De ellos ~85% se realizó bajo
condiciones de metabolismo de rutina, los peces
permanecen inactivos y en ayuno (Nerici et al., 2012).
De la Gándara (2003) sostiene que los datos del
metabolismo de rutina son considerados la mejor
aproximación de lo que sucede en la naturaleza, ya que
representa los costos metabólicos asociados a procesos
diarios y actividades de la vida normal y parecen ser
más precisos para la acuicultura con fines de
producción (Nerici et al., 2012).
Boyd (1990) expresa que la cantidad de oxígeno
requerido por los animales acuáticos es variable y
depende de la especie, talla, alimentación, actividad,
temperatura del agua, concentración de oxígeno
disuelto, en referencia a la investigación temprana de
Clauden (1936), que señaló que ocho especies de peces
de agua dulce tuvieron tasas de consumo de oxígeno
que fluctuaron entre 205 y 500 mg O2 kg-1 pez h-1 bajo
las mismas condiciones ambientales y grado de
actividad. Con estos antecedentes, el objetivo de este
estudio consistió en evaluar el consumo de oxígeno en
C. macropomum a diferentes temperaturas (21, 26 y
31°C) y pesos corporales (40, 60, 90, 140 y 250 g),
como una herramienta que contribuya con información
específica de la especie para el desarrollo de una
acuicultura amazónica con mayor sustento técnico.
La investigación se desarrolló en el Laboratorio de
Acuicultura de la Facultad de Pesquería de la
Universidad Nacional Agraria La Molina (UNALM),
ubicado en La Molina, Lima-Perú, (12º05’06”S,
76º57’00”W), aproximadamente a 241 m.s.n.m. La
temperatura promedio anual del sitio es de 18,5 a 19°C
con un máximo anual de 29°C, humedad atmosférica
promedio anual de 81% y precipitación total anual de
10 mm.
Diseño experimental
Se utilizó un diseño completamente al azar (DCA) en
arreglo factorial con tres repeticiones (5x3x3). Los
factores a analizar fueron organismos con un peso
corporal de 40, 60, 90, 140 y 250 g y temperatura del
agua a 21, 26 y 31°C. El análisis factorial constó de 15
experimentos con tres réplicas por cada tratamiento,
generando 45 experimentos.
Unidades experimentales
Respirómetro: se construyeron dos respirómetros que
consistieron en una cámara de vidrio con un volumen
de 20 L de agua, sellada con tapa hermética y una
cubeta exterior de 16 L de capacidad. La medición del
consumo de oxígeno se realizó con un oxímetro YSI
550A DO (550A, Dissolved Oxygen, Yellow Springs
Consumo de oxígeno de Colossoma macropomum
a
c
973
b
d
Figura 1. Unidades experimentales: a-b) respirómetros y equipos, c) juvenil de gamitana Colossoma macropomum,
d) aclimatación de organismos.
Instruments) y una bomba de recirculación de agua con
filtro sumergible Sea Star HX con un caudal de 300 L
h-1 (Fig. 1).
Material biológico: se utilizaron 48 ejemplares con un
peso entre 40 y 250 g provenientes del Centro de
Investigación Piscícola-CINPIS de la UNALM (Lima)
y de la Granja Acuícola San Jorge (Tarapoto). Los
organismos fueron transportados vivos al laboratorio,
aclimatados, mantenidos en acuarios de 60 L, con
recirculación de agua. La alimentación se efectuó dos
veces al día (09:00 y 16:00 h). Previo a la etapa de
experimentación, se suspendió la alimentación.
Análisis estadístico
La información fue procesada en Excel Microsoft
Office versión 2010 y Minitab® 16 Statistical Software.
Los datos fueron sometidos a un análisis de varianza
(ANOVA) seguido de la prueba de comparación de
medias muestrales de Tukey. Se obtuvieron curvas de
regresión para establecer la relación del consumo de
oxígeno con el peso corporal y temperatura del agua.
Adicionalmente, se aplicó un análisis multivariado
mediante el programa estadístico IBM® SPSS®
Statistics 19 para determinar la contribución de las
variables en los resultados.
Determinación del consumo de oxígeno
La metodología empleada es una adaptación y
modificación realizada a partir de los trabajos de Parma
de Croux & Lorenzatti (1981), Montagna & Parma de
Croux (2001), Sastre et al. (2004), Valbuena-Villareal
& Cruz-Casallas (2007) y Peñuela-Hernández et al.
(2007), y se aplicó el siguiente procedimiento:
1. Calibración del oxímetro: se realizó según los
valores de altitud del lugar y salinidad del agua.
2. Respirómetro: se instaló el sensor del oxímetro y la
bomba sumergible de recirculación de agua, y se
llenó el respirómetro con agua filtrada.
3. Oxígeno: se suministró oxigenación mediante
piedras difusoras procurando mantener el mayor
porcentaje de saturación.
4. Peces: se introdujo los organismos de acuerdo a la
biomasa estipulada para cada experimento. Para
todos los grupos de peces, se procuró trabajar con
250 g de peso en el respirómetro.
5. Aclimatación: el período de adaptación y
aclimatación fue de 1 h aproximadamente.
6. Temperatura: se controló mediante la adición de
hielo o agua caliente en la cubeta exterior. La
temperatura al interior de los respirómetros se
mantuvo a 21  0,13°C; 26  0,12°C y 31  0,08°C.
974
7. Cerrado del sistema: se llenó el volumen faltante
con agua, se retiró la oxigenación del sistema y se
cerró el sistema herméticamente.
8. Determinación de consumo de oxígeno: se registró
datos cada 5 min hasta sobrepasar el nivel mínimo
de consumo definido como 2 mg L-1, concentración
que se alcanzó en un intervalo comprendido entre
70 min (tiempo mínimo) y 620 min (tiempo
máximo), dependiendo de las condiciones experimentales. Para el cálculo del CO total se utilizó la
ecuación presentada por Cerezo-Valverde &
García-García (2004). El volumen de agua se
renovó una vez concluida la determinación del
consumo de oxígeno de los peces.
O i  O2 f   V =
Consumo mg O2 kg 1 L1   2
tB
donde O2i - O2f: diferencia de concentraciones de
oxígeno inicial y final (mg O2 L-1); V: volumen del
respirómetro (L); t: tiempo (h) y B: biomasa (kg).
RESULTADOS
Los resultados obtenidos indican que los especímenes
de gamitana C. macropomum de mayor peso consumieron menor cantidad de oxígeno por unidad de peso
corporal y viceversa, esta relación se presentó para cada
temperatura, como una relación inversa entre el
consumo de oxígeno y peso corporal (Tabla 1, Fig. 2).
Los animales sometidos a temperatura de 21°C tuvieron
un menor consumo comparado con las temperaturas de
26 y 31°C. De este modo, a 31ºC los organismos
presentaron un mayor consumo de oxígeno. Si bien en
la mayoría de los casos se observó que difieren
estadísticamente, los individuos con pesos de 40 y 60 g
no mostraron diferencias significativas.
Se obtuvo una relación positiva obtenida entre la
temperatura y el consumo de oxígeno (Fig. 3) que
expresa que a medida que aumentó la temperatura se
incrementó el consumo de oxígeno, para cada grupo
experimental, reflejándose como una relación
directamente proporcional para el rango de temperaturas estudiadas.
En la Fig. 4 se presenta la relación entre el consumo
de oxígeno disuelto (mg O2 kg-1 h-1) y peso corporal (g)
a temperaturas de 21, 26 y 31ºC con las respectivas
ecuaciones potenciales y coeficientes de determinación. Se comprueba que organismos de mayor peso
registraron menores tasas de consumo a las tres
temperaturas, lo que indica que existe una disminución
en el metabolismo respecto a organismos con pesos
inferiores. De manera similar se observó una variación
del consumo de oxígeno en todos los pesos en función
a la temperatura, existiendo en el rango de temperaturas
estudiadas, una relación directa, tal como ha sido
señalado para otras especies de peces.
Cerezo-Valverde & García-García (2004) describen
la existencia de una relación común entre el consumo
de oxígeno (CO) y el peso de los organismos del tipo
CO = aPb, similar a lo obtenido en el presente estudio,
donde los datos ajustaron a curvas de regresión
potencial que se caracterizaron por altos coeficientes de
determinación (R2). De este modo, se obtuvo las
siguientes ecuaciones:
21ºC: CO = 2844,9 P-0,734 (R2 = 0,955)
26ºC: CO = 2555,9 P-0,624 (R2 = 0,964)
31ºC: CO = 1945,4 P-0,507 (R2 = 0,983)
donde, CO: consumo de oxígeno (mg O2 kg-1 h-1); P:
peso corporal (g) y R2: coeficiente de determinación.
Para comprobar la hipótesis, los datos fueron
analizados mediante ANOVA y permiten afirmar que
existe interacción entre las variables de estudio (peso
corporal y la temperatura del agua) en la determinación
del consumo de oxígeno disuelto con un nivel de
significancia del 95% (P = 0,024). Luego se efectuó la
prueba de Tukey para establecer comparaciones entre
las relaciones de peso y temperatura. La mayoría de las
comparaciones evaluadas fueron significativas.
Tabla 1. Tasas de consumo de oxígeno disuelto en gamitana (Colossoma macropomum), obtenidos en metabolismo de
rutina a 21, 26 y 31°C.
Peso corporal (g)
40
60
90
140
250
Consumo de oxígeno disuelto (mg O2 kg-1 h-1)
21°C
26°C
31°C
184,55 ± 5,89
241,47 ± 8,49
281,92 ± 17,41
162,6 ± 11,85
227,99 ± 13,37
254,37 ± 14,57
96,07 ±11,76
142,06 ± 5,91
208,43 ± 14,37
66,73 ± 0,32
115,17 ± 8,53
160,33 ± 15,47
53,98 ± 4,02
82,82 ± 4,57
114,17 ± 12,24
975
350
a
Consumo de oxígeno
mg O2 kg-1 h-1
300
200
a
a a
250
a
b
40 g
60 g
c
a
b
150
100
d
c
b
140 g
d
c d
90 g
250 g
50
0
21
26
Temperatura (°C)
31
Figura 2. Consumo de oxígeno disuelto (mg O2 kg-1 h-1) en gamitana (Colossoma macropomum) bajo tres condiciones de
temperatura del agua. Las barras indican el error estándar (n = 3). Dentro de cada temperatura, barras con diferentes letras
indican diferencias significativas (P < 0,05) como resultado de la comparación de medias muestrales de Tukey.
350
c
Consumo de oxígeno
mgO2 kg-1 h-1
300
200
c
b
250
a
b
c
21°C
c
a
b
150
100
a
50
c
b
a
b
26°C
31°C
a
0
40
60
90
140
Peso corporal (g)
250
Figura 3. Consumo de oxígeno (mg O2 kg-1 h-1) en gamitana (Colossoma macropomum), bajo diferente peso corporal a
temperaturas experimentales. Las barras indican el error estándar (n = 3). Dentro de cada temperatura, barras con diferentes
letras indican diferencias significativas (P < 0,05) como resultado de la comparación de medias muestrales de Tukey.
Adicionalmente, con el análisis multivariado de
regresión lineal múltiple se obtuvo una ecuación en que
se relacionan ambas variables:
CO = 4,839 - (0,708* P) + (9,106* T)
donde P = peso (g); T = temperatura (ºC).
Esta expresión permite estimar el consumo de
oxígeno disuelto en un rango de peso entre 40 y 250 g
a temperaturas entre 21 y 31°C.
DISCUSIÓN
Jover (2009), Puente (2009) y Merino et al. (2009),
entre otros autores, mencionan diferentes clasifica-
ciones para identificar el estado metabólico de los
peces. En el presente trabajo, se consideró el
metabolismo de rutina como la tasa metabólica de los
peces cuando se está realizando una actividad
espontánea normal y en ayuno según Waller (1992) en
Cerezo-Valverde & García-García (2004) y Brett &
Groves (1979).
Los resultados muestran una relación inversa entre
el consumo de oxígeno y el peso corporal, de manera
similar a lo obtenido para Piaractus brachypomus
(Sastre et al., 2004), Dentex dentex (Cerezo-Valverde
& García-García, 2004), Oreochromis sp. (ValbuenaVillareal & Cruz-Casallas, 2007) y Bycon amazonicus
(Valbuena et al., 2006; Peñuela-Hernández et al., 2007).
976
Consumo de oxígeno
(mg O2 kg-1 h-1)
300
300
21°C
250
250
200
200
150
150
100
100
50
50
0
26°C
0
0
40
80 120 160 200 240 280
Peso corporal (g)
Consumo de oxígeno
(mg O2 kg-1 h-1)
300
0
40
80
120 160 200
Peso corporal (g)
240
280
31°C
250
200
150
100
50
0
0
40
80
120 160 200
Peso corporal (g)
240
280
Figura 4. Relación entre el consumo de oxígeno disuelto (mg O2 kg-1 h-1) y peso corporal (g) de gamitana (Colossoma
macropomum) para las condiciones de temperaturas experimentales, sin alimentación.
En este contexto, los resultados permiten inferir que
organismos con pesos corporales mayores a 250 g
podrían tolerar un mayor tiempo de exposición a bajas
concentraciones de oxígeno como lo señala Barbosa et
al. (2009), Carvalho & Rodrigues (2009), Val (1996),
Lacerda et al. (2010), FONDEPES (2004), Brauner &
Val (2006) y Centeno et al. (2007).
Val (1996) y Brauner & Val (2006) sostienen que la
temperatura acelera en general, las reacciones
químicas, trayendo consigo el incremento del consumo
de oxígeno en los seres vivos. FONDEPES (2004)
reporta que la temperatura óptima para el cultivo de
gamitana oscila entre 25 y 30°C; los cultivos se verían
afectados por eventos de friaje, existiendo reportes de
temperaturas de 21ºC y temperaturas aun más bajas,
que han afectado a la región amazónica (Rodríguez,
com. pers.). Saint-Paul (1983) reportó valores de
consumo de oxígeno disuelto de C. macropomum
correspondientes a 103,7; 191,5; 289,7 y 212,4 mg O 2
kg-1 h-1 a temperaturas de 20, 25, 30 y 35ºC
respectivamente, con tendencia al ascenso en las tres
primeras temperaturas y descenso a 35ºC. Puente
(2009), coincidiendo con este resultado, menciona que
todos los organismos tienen un rango de temperatura en
el cual desarrollan sus funciones de manera óptima,
pero a medida que la temperatura se aleja de este rango,
dichas funciones se ven afectadas hasta que dejan de
realizarse a determinadas temperaturas extremas.
Comparando los datos coincidentes de Saint-Paul
(1983) con los obtenidos en el presente trabajo, se
observa que el comportamiento del CO es similar en los
dos casos, aunque se observan diferencias en los
valores absolutos, probablemente debidas a las
diferentes condiciones experimentales a las que fueron
sometidos los organismos o a diferencias poblacionales. No obstante, esto indica que bajo condiciones
próximas a 35ºC los resultados no serían aplicables,
puesto que Saint-Paul (1983) observa una caída en el
CO a los 35ºC, lo cual sugiere que esas temperaturas
podrían ser extremas o letales para la gamitana.
Parma de Croux & Lorenzatti (1981), Montagna &
Parma de Croux (2001), De La Gándara (2003) y Dias
de Oliveira (2003) indican que la tasa metabólica ha
sido utilizada como una medida cuantitativa para
evaluar la actividad general de los peces encontrándose
diferentes respuestas para una misma especie. Esto se
debe a que los organismos están expuestos a diferentes
condiciones ambientales tales como: temperatura del
agua, tamaño, peso, estado fisiológico animal y
metodología empleada en experimentos de laboratorio.
Esto indica que las condiciones ambientales influyen en
el metabolismo de los organismos.
A pesar del proceso de aclimatación, los organismos
consumieron más oxígeno durante un corto período
luego de cerrar la cámara respirométrica. PeñuelaHernández et al. (2007) indican que la demanda de
oxígeno se atribuye al déficit causado por el ejercicio
aerobio durante la manipulación y adaptación a un
nuevo entorno. Por consiguiente, en los experimentos,
luego del cierre del respirómetro, el contorno de la
cámara fue cubierto con plástico oscuro para evitar el
estrés a los animales. La metodología utilizada y el
diseño de los respirómetros permitieron obtener datos
confiables para la estimación de las tasas de consumo
de oxígeno de gamitana, lo que se verificó estadísticamente.
En investigaciones realizadas en trucha arco iris por
Schroeder (1975) y Muller Feuga (1978) citados en
Boyd (1990); en cachama blanca por Sastre et al.
(2004) y Peñuela-Hernández et al. (2007) y en tilapia
roja por Valbuena & Cruz-Casallas (2007), independiente que sean especies de aguas frías o cálidas, el CO
se ajustó a ecuaciones logarítmicas y potenciales. En la
presente investigación los datos ajustaron mejor a
curvas de regresión potencial que se caracterizaron por
presentar un alto coeficiente de determinación (R2). Por
su parte, la ecuación producto del análisis multivariado
guarda relación con la ecuación que describen Andrews
& Matsuda (1975) en Boyd (1979) en trabajos de
respiración de bagre de canal desarrollando expresiones
multivariadas de la forma: CO = a + bP + cT, que
permiten estimar el consumo de oxígeno a partir de las
dos variables, peso y temperatura, señalando que los
datos se aplican a condiciones específicas del
experimento, pudiendo ser utilizados para obtener
valores aproximados para el consumo de O2 por los
peces en el estanque.
Andrews & Matsuda (1975) en Buentello et al.
(2000) señalan que en el bagre de canal la tasa de
consumo de oxígeno en función de la alimentación
puede variar incrementándose 1,45 veces en peces de
100 g. Además, Andrews & Matsuda (1975) en Boyd
(1990) reportaron que el bagre de canal bajo
condiciones ambientales constantes disminuyó su tasa
de respiración después de la alimentación como sigue:
inmediatamente después de la alimentación 520 mg O2
kg-1 h-1; 1 h después de la alimentación, 680 mg O2 kg1 -1
h , ayuno nocturno 380 mg O2 kg-1 h-1; ayuno de tres
977
días 290 mg O2 kg-1 h-1; ayuno de nueve días 290 mg
O2 kg-1 h-1. Es decir, la tasa de respiración aumenta con
el incremento de la actividad; mientras que a medida
que se prolonga el ayuno el consumo de oxígeno
disminuye. Estos resultados nos permiten recomendar
que en una siguiente fase de experimentación se debiera
realizar el estudio bajo condiciones de alimentación
(metabolismo de actividad); para estimar el consumo de
oxígeno en condiciones prolongada de ayuno tal como
el reportado en bagre de canal. No obstante la
interpretación del consumo de oxígeno y su aplicación
en una acuicultura más intensiva dependerá de la tasa
de alimentación en los cultivos.
AGRADECIMIENTOS
El primer autor agradece a la Secretaría Nacional de
Educación Superior Ciencia Tecnología e Innovación
del Ecuador (SENESCYT), por el financiamiento de la
beca que condujo a esta investigación; a la Universidad
Estatal Península de Santa Elena del Ecuador, por su
apoyo económico; a las profesoras Jessy Vargas y Elsa
Vega de la Universidad Nacional Agraria La Molina
por el soporte logístico y técnico brindado en el
Laboratorio de Acuicultura; al Profesor José Carlos
Gastelú por la logística en el transporte de los
organismos y a los evaluadores del trabajo por sus
valiosos aportes.
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979
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Lat. Am. J. Aquat. Res., 42(5): 980-988, 2014
Distribution of intertidal porcellanid crab in Spetiba Bay, Brazil
980
1
Research Article
Influence of environmental variables on the distribution of intertidal porcellanid
crabs in Sepetiba Bay, Rio de Janeiro, Brazil
Luciana A. de Mattos1, Luziane M.D. Mendes2, Luciane M. Bedê1
Tiago V. da Costa3 & Lidia M.Y. Oshiro1,4
1
Estação de Biologia Marinha, Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro
Rua Sereder s/n, CEP 23860-000, Itacuruçá, Mangaratiba, RJ, Brazil
2
Programa de Pós-graduação em Biologia Animal, Departamento de Biologia Animal
Instituto de Biologia, Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, RJ, Brazil
3
Instituto de Ciências Sociais, Educação e Zootecnia, Universidade Federal do Amazonas Parintins/AM, Brazil
4
Departamento de Produção Animal, Instituto de Zootecnia, Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro
Rodovia BR 465, km 7, CEP 23897-000, Seropédica, RJ, Brazil
ABSTRACT. This study aims to assess the distribution patterns of porcellanid crabs in the intertidal zone of
Sepetiba Bay, Rio de Janeiro, Brazil, identifying the abiotic determinants. Samples were collected seasonally
(dry and rainy seasons) from January 2005 to August 2007, during low tides in external, intermediate and
internal sectors. The crabs were hand caught in consolidated substrates with sampling effort of two people in
three different flood zones (lower, medium and higher) for 30 min. Water temperature, salinity, accumulated
rainfall, the physical and chemical variables of sediment were analyzed concerning interaction in the distribution
patterns of the species. A total of 3,389 crabs, belonging to five genera and eight species, were obtained. With
the exception of Petrolisthes armatus, found throughout the intertidal range, all species inhabited the intertidal
bottom of Sepetiba Bay exclusively. Favorable environmental conditions of the Sepetiba Bay enabled the
success of colonization of several porcellanid species which are a refuge and feeding environment of the
Marambaia Island and continental (Junqueira and Ibicuí) of the outer zone. The number of species recorded in
this study supporting the hypothesis that features of substratum and the availability of food and refuges are
factors limiting the establishment of this family in Sepetiba Bay.
Keywords: porcellanids, crustaceans, intertidal zone, organic matter, sediments, Sepetiba Bay, Brazil.
Influencia de las variables ambientales sobre la distribución de cangrejos porcelánidos
de la zona intermareal de la Bahía de Sepetiba, Rio de Janeiro, Brasil
RESUMEN. Este estudio tiene como objetivo evaluar los patrones de distribución de cangrejos porcelánidos y
sus determinantes abióticos en la zona intermareal de la Bahía de Sepetiba, Río de Janeiro, Brasil. El muestreo
se realizó estacionalmente (temporadas secas y lluviosas) entre enero de 2005 y agosto de 2007, durante las
mareas bajas en sectores externos, intermedios e internos. Los cangrejos fueron capturados manualmente en
sustratos consolidados con dos colectores en tres diferentes zonas de inundación (inferior, medio y superior) por
30 min. Se analizó la temperatura del agua, salinidad, precipitación acumulada y parámetros físicos y químicos
de los sedimentos para estudiar la interacción en los patrones de distribución de las especies. Durante el período
se analizaron 3.389 ejemplares pertenecientes a cinco géneros y ocho especies de crustáceos de porcelánidos.
Con excepción de P. armatus, que se encontró en toda la zona intermareal, las demás especies habitaron
exclusivamente el intermareal inferior de la Bahía de Sepetiba. Diversas especies de porcelánidos encuentran
refugio y alimentación en el medio ambiente de la isla Marambaia y en la parte continental (Junqueira and Ibicuí)
perteneciente a la zona externa de la Bahía de Sepetiba. El número de especies registradas en este estudio apoya
las hipótesis que las características del sustrato, disponibilidad de alimentos y refugios son factores que limitan
el establecimiento de esta familia en esta bahía.
Palabras clave: porcelánidos, crustáceos, zona intermareal, materia orgánica, sedimentos, Bahía de Sepetiba,
Brasil.
___________________
Corresponding author: Luciana A. de Mattos ([email protected])
2981
INTRODUCTION
Zoobenthos form an extremely rich and diverse set of
animals belonging to various zoological groups
(Soares-Gomes et al., 2002). Among these are the
mesobenthic crustaceans living in interstitial spaces of
sedimentary grains and small cracks of rocks, as is the
case of porcellanid crabs.
The representatives of the family Porcellanidae are
crustaceans very common and abundant on rocky
habitats in the intertidal zone, sheltering under rocks
among algae and establishing commensally
relationships with some another species of the hard
bottoms, such as sea anemones, and starfishes.
However, these porcellanid crabs are rarely found at
depths of over 150 m (Silva et al., 1989).
The success of this group colonization can be
attributed not only to the high ecological potential, but
to dispersion, primarily attributed to the larva. Such
success explains the cosmopolitan distribution of this
family, composed by 17 genera and about 230 species
(Rodriguez, 1980). According to Melo (1999), 23
species of porcellanid crabs in seven genera are found
in Brazilian waters, of these, 13 are known from the
coast of the state of Rio de Janeiro.
Porcellanid crabs represent an important part of the
decapods fauna living in intertidal and shallow-water
zones. However, for this group life in the intertidal zone
demands adaptations related to desiccation, temperature and salinity tolerance, and the capability to
withstand environmental variations (Jensen &
Armstrong, 1991; Stillman & Somero, 1996; Yaikin et
al., 2002).
Most ecological studies aim to explain patterns of
spatial-temporal distribution as a function of environmental variables. According to Giere (1993), the main
abiotic factors influencing the distribution of
mesobenthic fauna are: structure of sediment, grain
size, temperature, dissolved oxygen, pH, and salinity.
In order to fill this gap, this study proposes to assess the
distribution patterns of porcellanid species in the
intertidal zone of Sepetiba Bay, identifying their main
abiotic variables.
This study was conducted in Sepetiba Bay, located in
the southeastern coast of Brazil, in the south littoral of
the State of Rio de Janeiro (22°54'S-23°05'S, 43°34'W44°10'W). Sampling sites were selected according to
the sediment granulometry, hydrodynamics and
environmental pollution, as distributed among the
following sectors: external; intermediate; and internal.
The Sepetiba Bay is delimited on the west by the
Bay of Isla Grande, north of the Serra do Mar; to the
east by the tidal plain of the Barra de Guaratiba and
south along the Sandbank of Marambaia. The
continental margin is characterized as a zone of a few
beats, featuring a mostly silt substrate, with formations
of silt, clay, and few areas of sand and gravel (Araujo
et al., 1997; SEMADS, 2001). The tide enters the bay
through a single channel and finds a strong depth
gradient, causing a significant phase difference
between the mouth and the background, which reflects
in higher speeds of the tidal current (DHN, 2006).
This bay is located in one of the largest industrial
centers in the state of Rio de Janeiro, which is a
favorable region for environmental pollution from
liquid effluents. These effluents cause contamination
by heavy metals originating from industries and organic
pollution incurred from domestic effluents (SEMADS,
2001; Amado-Filho et al., 2003).
The external sector of the bay is composed by
Marambaia Island, Junqueira Beach, and Ibicuí Beach;
the intermediate sector is composed by Laje do Lopes,
and Itacuruçá Island (Prainha); and the internal sector
by Itacuruçá Beach, and Barra de Guaratiba (Fig. 1).
Sample collections were carried out from January
2005 to August 2007, during receding high tides,
covering the rainy and dry periods (Table 1). In this
bay, the rainy season occurs from November to early
April and the dry season from April to October
(Barbiére & Kronemberger, 1994).
The crabs were hand caught in consolidated
substrates in the intertidal zone (under stones and logs,
among algae, shells, oysters, sponges and bryozoans,
and in cracks between boulders). A vertical transect
was drawn perpendicular to the waterline, determining
three areas in the intertidal zone, corresponding to the
smaller, intermediate and higher flood regions. The
sampling effort consisted of two people in each
intertidal zone area, during 30 min.
The specimens caught were taken to the laboratory
of the Marine Biology Station (EBM), of the Federal
Rural University of Rio de Janeiro (UFRRJ), in labeled
containers, where they were identified according to
Melo (1999). Subsequently, the samples were conserved in 70% ethanol and deposited in the collection of
EBM.
Water temperature and salinity were recorded at
each sampling, using, respectively, a digital thermometer and an optical refratometer. The accumulated
rainfall data (monthly) were obtained from the National
Institute of Meteorology (INMET)-Rainfall Network of
Military Firefighters Force of the State of Rio de
Janeiro (CBMERJ).
9823
Figure 1. Map of Sepetiba Bay indicating the sampling sites. 1: Marambaia Island, 2: Junqueira, 3: Ibicuí, 4: Lage do Lopes,
5: Prainha, 6: Itacuruçá, 7: Barra de Guaratiba.
Table 1. Sampling chronogram for Sepetiba Bay and the total number of samples collected in the dry and rainy seasons
from January 2005 to August 2007.
Sector
External
Intermediate
Internal
Sites
Marambaia
Junqueira
Ibicuí
Lage do Lopes
Prainha
Itacuruçá
Barra de Guaratiba
For obtaining the sediment at each sampling, we
used a polyethylene container, collecting 10 samples of
surface sediment in the three areas of the intertidal
zone. After the homogenization of the samples, we
withdrew a portion of approximately 200 g in order to
assess grain size, levels of organic carbon, and total
phosphorus.
The granulometric study included the mechanical
analysis of sediments according to the Wentworth scale
and entire diameter (phi) intervals. A sub-sample of 200
g was placed in a Petri dish and taken to the greenhouse
at a temperature of 80°C for 24 h in order to remove all
moisture (Suguio, 1973). After drying, 100 g of this
sub-sample were weighted in an accuracy scale (Bel
Engineering), and subsequently submitted to a ro-tap
type shaker (Produtest), for about 15 min, where the
entire phi fractions were separated: 2.0, 1.0, 0.5, 0.25,
0.09, and 0.063 mm, respectively; corresponding to
gravel, coarse sand, medium sand, fine sand, very fine
Period/sampling
Apr/06 to Feb/07
Jul/05 to Mar/07
Jul/06 to Jul/07
Aug/05 to Mar/07
Aug/06 to Aug/07
Jan/05 to Sep/06
Mar/05 to Mar/07
Dry (N)
4
2
6
2
6
2
2
Rainy (N)
4
2
6
2
6
2
2
sand, and silt/clay. For the classification of sediment in
each sector we used the SYSGRAN 2.2 software.
In order to quantify two important chemical
parameters of the sediment, organic carbon and total
phosphorus, the following techniques were employed:
the volumetric method by potassium dichromate for
content of organic matter (%), and the spectrophotometry technique, adapted for use with resin extracts
in sodium chloride, for assessing the total phosphorus
content (mg L-1) (EMBRAPA, 1997).
Comparison of temperature, salinity and accumulated rainfall records between sectors of the bay was
held using unifactorial variance analysis (ANOVA, α =
0.05), complemented by Tukey's test (α = 0.05), and the
seasonal comparison of these variables within each
sector was carried out using Student's t-test (α = 0.05).
In order to assess the influence of sediment physical
parameters and the other environmental parameters
(water temperature, salinity, accumulated rainfall), and
4983
the interaction of these parameters within the species
distribution patterns (except for accidentals), we carried
out the canonical correspondence analysis (CCA) using
the CANOCO for Windows 4.0 statistical program. The
degree of dependency between the distribution of
species and chemical variables of the sediment was
evaluated using Spearman correlation index (α = 0.05).
RESULTS
Water temperature in the bay ranged from 17.1 to
29.0°C, with an average of 24.3 ± 2.8°C. This variable
was virtually constant between sectors (P = 0.4765).
Seasonally, there was an intra-sectorial difference, with
higher temperatures in the internal sector during the
rainy season (P = 0.0137) (Table 2).
Salinity of the bay ranged from 28 to 35, with an
average of 33.5 ± 1.4, and we did not find differences
between sectors (P = 0.6392). The intermediate sector
showed different salt concentrations between the dry
and rainy seasons (P = 0.0037) (Table 2).
Accumulated rainfall ranged from 18 to 345 mm,
with an average of 115.8 ± 86.3 mm, and we did not
observe sectorial differences (P = 0.4355). Despite the
high rainfall in the rainy season, mainly in the external
sector, no seasonal difference were observed in any of
the sectors (P = 0.4567) (Table 2).
The sediments sampled were predominantly composed by sand (76.1 ± 13.1%) and gravel (22.5 ±
12.8%), occurring some differences in the granulometric fractions between sectors of the bay. There was
a greater degree of grains selection in the intermediate
sector (0.722 ), dominated by gravel and coarse sand.
The more heterogeneous sediments were collected in
the internal sector, being formed by a mixture of gravel,
coarse sand, medium sand, and silty sand (Fig. 2).
The levels of organic carbon showed an increase in
the intermediate sector of the bay (0.64 mg L-1),
especially due to the sampling from Lage do Lopes,
decreasing in the sampling from Itacuruçá in the
internal sector (0.32 mg L-1) and raising again in
Guaratiba (Fig. 3a). High phosphorus levels were
observed in the internal (5.5 mg L-1) and external (4.0
mg L-1) sectors, especially regarding the samples from
Itacuruçá and Marambaia Island, respectively.
However the sampling Ibicuí phosphorus content was
zero (Fig. 3b).
During the period of study, we caught 3,389
porcellanid specimens, being recorded eight species;
among them, four are accidental or absent in all sectors
(Pachycheles monilifer, Megalobrachium mortenseni,
Megalobrachium soriatum and Minyocerus angustus),
with low frequencies. Petrolisthes armatus was the
most abundant, for all sectors sampled, while
Megalobrachium roseum, Pisidia brasiliensis and
Pachycheles laevidactylus showed the lowest abundances, with a narrow range of distribution, occupying
the external and/or intermediate sectors (Table 3).
The CCA showed values of 0.313 and 0.187 for the
first two axes, explaining the total variance of 49 and
29%, respectively. The correlation between the abiotic
variables and the species was 0.666 for axis 1 and 0.679
for axis 2, reflecting the importance of each variable in
the composition of the species. Axis 1 corresponded
mainly to gradients of sand and gravel, observing a
positive correlation with this first variable and negative
with the second. On the other hand, axis 2 was
negatively correlated with accumulated rainfall (Table
3). The presence of a small vector for salinity indicated
a lower influence of this factor on the distribution of the
species (Fig. 4).
Considering the low abundance and/or absence in
some sampling points, the distribution patters of
porcellanids P. monilifer, M. mortenseni, M. angustus
and M. soriatum could not be statistically analyzed in
this study.
The porcellanid M. roseum was positively
correlated with the gravel fraction and negatively
correlated with sand. Pisidia brasiliensis showed
positive correlation not only with the fine sediment, but
with the accumulated rainfall as well, while P.
laevidactylus was positively correlated with
temperature and sandy sediment (Fig. 4). The species
P. armatus was excluded from the bidimensional space
of the CCA.
Chemical variables of sediment proved to influence
the distribution of M. roseum and P. laevidactylus, and
they were positively correlated with organic carbon
levels (P = 0.0042) and phosphorous (P = 0.0134),
respectively.
DISCUSSION
Important factors such as temperature, salinity,
currents, depth and bottom types showed to be the
pricipal responsible for distribution of marine fauna
and, particularly, crustaceans (Gore et al., 1978). Since
the average salinity did not differ between the sectors
of Sepetiba Bay, it could not be considered a limiting
factor to the distribution of porcellanid species,
according to CCA results. In addition, as well as P.
armatus, a species characterized as euryhaline (Coelho
1963, 1964; Werding, 1978; Micheletti-Flores &
Negreiros-Fransozo, 1999), the other porcellanid
species occurring in this bay may have certain tolerance
to this environmental variable.
9845
Table 2. Seasonal values (dry and rainy seasons) of abiotic variables recorded in Sepetiba Bay from January 2005 to August
2007. SD: standard deviation.
Sector
External Range
𝑋 ± SD
Intermediate Range
𝑋 ± SD
Internal Range
𝑋 ± SD
Water temperature (oC)
dry
rainy
19.0-29.0
21.5-28.0
23.1 ± 2.9
25.5 ± 2.0
17.1-27.5
22.0-28.5
22.2 ± 3.7
25.3 ± 2.4
20.0-28.0
24.0-28.0
24.8 ±3.6
26.0 ± 1.8
Salinity
dry
32.0-35.0
34.0 ± 1.0
33.0-35.0
34.0 ± 1.0
33.0-35.0
34.0 ± 0.8
rainy
28.0-35.0
33.2 ± 2.0
31.0-34.0
32.3 ± 1.0
32.0-35.0
33.0 ± 1.4
Accumulated rainfall (mm)
dry
rainy
24.8-345
30.4-270.0
111.0 ± 85.1
158.9 ± 89.1
24.8-160.8
30.4-271.0
74.9 ± 51.0
117.8 ± 98.9
22.0-189.0
18.0-200.0
92.0 ± 73.7
133.9 ± 83.0
Figure 2. Percentage of size fractions within Phi ( ) range
found in the sectors of Sepetiba Bay (January 2005 to
August 2007). -1.5: gravel, 0: very coarse sand, 1: coarse
sand, 2: medium sand, 3.5: fine sand, 4: very fine sand,
and 5: silt/clay.
The porcellanids P. monilifer, M. mortenseni, M.
soriatum and M. angustus with low frequency or
absence of occurrence in the intertidal of Sepetiba Bay
are considered by Werding et al. (2003) sublittoral
species, which possibly have narrow habitat
requirements. According to Jackson (1974) and Reaka
(1980) the most of the inhabitants of the deep waters is
less tolerant to environmental conditions and are
therefore considered estenotopics species. The fact that
these species are accidentally captured in the intertidal
region of Sepetiba Bay excluded the possibility that
they are correlated with the measured environmental
variables.
The size and the nature of sediment are determining
factors in the selection of habitats by crustaceans (Teal,
1958; Cobb, 1971). The presence of biotopes with large
amount of gravel in the external and intermediate
sectors proved to be essential for the occurrence of M.
roseum, this may be considered eurytopic specie, due
to its ability to settle in diverse habitats such as
boulders, corals, algae banks on hard substrates, as well
Figure 3. Organic carbon levels. a) Organic carbon
variation, b) total phosphorus found in the sectors of
Sepetiba Bay from January 2005 to August 2007.
Maramb: Marambaia Island, Junq: Junqueira, Ibic: Ibicuí,
Lopes: Lage do Lopes, Prain: Prainha, Itacur: Itacuruçá,
Guarat: Barra de Guaratiba.
as in communities of deep water porifers (Veloso &
Melo, 1993; Werding et al., 2003).
On the north coast of São Paulo, the porcellanid
Pisidia brasiliensis is often found in the subtidal zone,
living in association with the bryozoan Schizoporella
unicornis (Johnston, 1874) and reefs of Phragmatopoma lapidosa Kinberg, 1867 (Micheletti-Flores &
Negreiros-Fransozo, 1999). Unlike in Sepetiba Bay, the
species was positively correlated with the fine
sediment, having been collected under boulders seated
6985
Table 3. Porcellanid species collected in Sepetiba Bay from January 2005 to August 2007. Absolute abundance (N) is
presented for each sector.
Species
Petrolisthes armatus Gibbes (1850)
Megalobrachium roseum Rathbun (1900)
Pisidia brasiliensis Haig (1968)
Pachycheles laevidactylus Ortmann (1892)
Pachycheles monilifer Dana (1852)
Megalobrachium mortenseni Haig (1962)
Minyocerus angustus Dana (1852)
Megalobrachium soriatum Say (1818)
External
1790
128
297
39
4
1
N
Intermediate
890
14
30
2
2
-
Internal
192
-
Total
2872
142
327
39
4
2
2
1
Figure 4. Canonical correspondence analysis (CCA) between porcellanid species collected in Sepetiba Bay, RJ. Mrose: M.
roseum, Msori: M. soriatum, Mmorten: M. mortenseni, Mangus: M. angustus, Pbrasil: P. brasiliensis, Pmonil: P. monilifer,
Plaevid: P. laevidactylus.
upon silty sand in the external sector, which in lower
face (in contact with water) have porifers, tubicolous
polychaetes and macro algal. Veloso & Melo (1993)
also reported the occurrence of P. brasiliensis in
shallow water, on sandy bottoms and under stones. This
species was correlated not only with the fine sediment,
but the accumulated rainfall at the entrance of the bay.
The correlation of both parameters suggests that P.
brasiliensis requires large amount of suspended food
particles, which can be absorbed by the dense tuft of
bristles present on the ventral face of the propodus of
the minor chelae. Such additional feeding method has
been reported for Petrolisthes cabrilloi (Gabaldon,
1979).
In spite of the narrow distribution of P. laevidactylus, captured only in the external sector of
Sepetiba Bay, its sampling (39 individuals) allowed the
correlation with environmental variables obtained in
this sector of the bay. Moreover, unlike the accidental
species listed for this bay, this is considered by
Werding et al. (2003) as an intertidal species.
Pachycheles laevidactylus was considered the
dominant porcellanid of Sabellariidae reefs on
Paranapuã Beach (Micheletti-Flores & NegreirosFransozo, 1999). On the coast of the State of Santa
Catarina, Brazil, the species was recorded on ropes for
mussels' cultivation, being an important contributor to
the total biomass of associated decapods (Macedo et
al., 2012). In contrast, in Sepetiba Bay, this species
occurs only in the external sector, an area that showed
a predominance of coarse sand and high temperatures
during the rainy season.
The constant presence of P. armatus in all sectors of
Sepetiba Bay reveals the absence of ecological
restrictions, which in fact was proven with its disposal
in the bidimensional space of the CCA. This suggests
its characterization as a cosmopolitan and eurytopic
species, which allows its wide distribution in Sepetiba
Bay and denotes its high ecological value. In addition,
other studies have reported the euryhaline character in
the larval (Carvalho et al., 2013) and adult forms
(Coelho, 1963, 1964), eurythermic characteristics
(Stilman & Somero, 2000), and the use of different
strategies by the species. Among those strategies, it is
worth mentioning the escape mechanism (Wasson &
Lyon, 2005) and the commensally interaction between
post-planktonic stages and gastropod Crucibulum
spinosum (Sowerby, 1824), reducing the risk of
desiccation at low tides and minimizing the pressure by
predation during high tides (Campos-Gonzáles &
Macías-Chávez, 1987).
A positive association between filter-feeding
porcellanid (M. roseum and P. laevidactylus) and
chemical variables of sediment demonstrates that both
species need waters with high concentration of
nutrients, which are distributed in the intermediate
sector of the bay, where high concentration of organic
carbon was recorded, and the external sector, an area
with high levels of phosphorus.
The organic carbon occurs in coastal aquatic
ecosystems as part of the biomass, detritic (usually
bioclastic) and in dissolved form (Pereira et al., 2006).
Increased levels of organic carbon in the intermediate
sector may be associated with a greater biomass of
mollusks and echinoderms, which are the main
producers of carbonates of benthic macrofauna (Brusca
& Brusca, 2007). While in the internal sector the high
percentage of this component organic sedimentary can
be explained by the intense continental dredging,
standing out the Guandu River as the main material
supplier (SEMADS, 2001).
The cycling of phosphorus starts up not only
through the weathering of phosphoric minerals of
continental rocks, but also by anthropogenic sources
such as lixiviation from cultivated soils and effluent
emissions, in the form of detergents and industrial
waste (Chester & Riley, 1978). Therefore, the high
concentration of total phosphorus in Marambaia Island
may be related to the development of mariculture, as it
in this region cultivation macroalgae occurs, while in
the internal sector the high concentration of phos-
9867
phorus is probably associated to intensification of
agricultural activities (SEMADS, 2001).
During the austral winter, cold waters derived from
the Falklands currents penetrate through deep channels
in the west area of Sepetiba Bay. These waters are
warmed inside the bay and become superficial at the
mouth of the Guandu River, bypassing the entire bay
and returning by the same input channels, generating a
superposition of currents (Stevenson et al., 1998). Such
changes produce greater quantity of particles in
suspension, favoring the active filtration by the
specimens (Mantelatto et al., 2004). The influence of
the Falklands currents and upwelling phenomena of
water masses on the continental shelf (South Atlantic
Central Water) shelf have been demonstrated not only
of Sepetiba Bay as well as in nearby, the Grande Island
Bay (Ikeda et al., 1989), further increasing the seasonal
availability of nutrients in the study area.
Sediment texture and the amount of organic matter
are determining factors in the distribution and maintenance of anomuran populations (Negreiros-Fransozo et
al., 1997), and organic matter can be deposited between
particles of sediment or on the substrate, as a kind of
mantle. Both forms are food resources available to
benthic organisms including epifauna, infauna and
meiofauna (Fransozo et al., 1998).
The favorable environmental conditions found in
Sepetiba Bay, such as sediment texture, organic matter
content, water temperature and accumulated rainfall, as
well as a sharp spatial heterogeneity in the intertidal
zone, enabled successful colonization of at least four
species (P. armatus, P. brasiliensis, M. roseum and P.
laevidactyus), which found an appropriate environment
for refuge, food and reproduction, especially in island
and continental regions of the external sector of the bay.
The other species porcellanid that present lowest
frequency accounted for 50% of all species porcellanid
collected, may be evidence of marked spatial heterogeneity at the entrance of this bay.
The number of species recorded in this study is
about 35% of the total number of species recorded for
the Brazilian coast, and 62% of the total richness
recorded for the coast of Rio de Janeiro, supporting the
hypothesis that features of substratum and the
availability of food and refuges are factors limiting the
establishment of this family in the region. However,
studies that include capturing the subtidal zone and
measurement of other environmental variables in this
region may contribute to the spread of information
about the distribution of Porcellanidae in Sepetiba Bay.
Such information is essential once it is a region with
numerous human interventions (tourism, fishing,
aquaculture practice, ore maritime terminal, a harbor
8987
and a large steel company) that can cause the loss of
biodiversity recorded in this study.
ACKNOWLEDGMENTS
We would you like to thank Training Center of
Marambaia Island for the logistical support and
FAPERJ for the PhD scholarship granted to the first
author.
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9889
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2014larvae retention and bottom topography at Mejillones Bay, Chile
989
Research Article
Fish larvae retention linked to abrupt bathymetry at Mejillones Bay
(northern Chile) during coastal upwelling events
Pablo M. Rojas1 & Mauricio F. Landaeta2
División de Investigación en Acuicultura, Instituto de Fomento Pesquero
P.O. Box 665, Puerto Montt, Chile
2
Facultad de Ciencias del Mar y de Recursos Naturales, Universidad de Valparaíso
P.O. Box 5080, Reñaca, Viña del Mar, Chile
1
ABSTRACT. The influence of oceanic circulation and bathymetry on the fish larvae retention inside Mejillones
Bay, northern Chile, was examined. Fish larvae were collected during two coastal upwelling events in November
1999 and January 2000. An elevated fish larvae accumulation was found near an oceanic front and a zone of
low-speed currents. Three groups of fish larvae were identified: the coastal species (Engraulis ringens and
Sardinops sagax), associated with high chlorophyll-a levels; larvae from the families Phosichthyidae
(Vinciguerria lucetia) and Myctophidae (Diogenichthys laternatus and Triphoturus oculeus), associated with
the thermocline (12°C), and finally, larvae of the families Myctophidae (Diogenichthys atlanticus) and
Bathylagidae (Bathylagus nigrigenys), associated with high values of temperature and salinity. The presence of
a seamount and submarine canyon inside Mejillones Bay appears to play an important role in the circulation
during seasonal upwelling events. We propose a conceptual model of circulation and particles retention into
Mejillones Bay. The assumption is that during strong upwelling conditions the flows that move along the canyon
emerge in the centre of Mejillones Bay, producing a fish larvae retention zone. Understanding the biophysical
interactions responsible to trap and/or concentrate particles is essential to protect these fragile upwelling
ecosystems.
Keywords: bottom topography, fish larval assemblages, coastal circulation, northern Chile.
Retención de larvas de peces asociada a una batimetría abrupta en Bahía Mejillones
(norte de Chile) durante eventos de surgencia costera
RESUMEN. Se analiza la influencia de la circulación oceánica y batimetría en la retención de larvas de peces
en Bahía Mejillones. Las larvas de peces fueron recolectadas durante dos eventos de surgencia costera, en
Noviembre 1999 y Enero 2000. Se encontró una alta acumulación de larvas de peces cerca de un frente oceánico
y una zona de baja velocidad de corrientes. Se identificaron tres grupos de larvas de peces: las especies costeras
(Engraulis ringens y Sardinops sagax), asociadas con valores altos de clorofila-a; larvas de las familias
Phosichthyidae (Vinciguerria lucetia) y Myctophidae (Diogenichthys laternatus y Triphoturus oculeus),
asociados con la termoclina (12°C); y larvas de las familias Myctophidae (Diogenichthys atlanticus) y
Bathylagidae (Bathylagus nigrigenys), asociadas con altos valores de temperatura y salinidad. La presencia de
un monte y cañón submarino al interior de Bahía Mejillones parece jugar un rol importante en la circulación
durante eventos de surgencia estacional. Se propone un modelo conceptual de circulación y retención de
partículas para Bahía Mejillones. Éste asume que durante condiciones intensas de surgencia, los flujos que se
mueven a lo largo del cañón emergen en el centro de Bahía Mejillones, produciendo una zona de retención
larval. La comprensión de las interacciones biofísicas responsables de atrapar y/o concentrar partículas es
esencial para proteger estos frágiles ecosistemas de surgencia.
Palabras clave: topografía de fondo, asociaciones de larvas de peces, circulación costera, norte de Chile.
___________________
Corresponding author: Pablo M. Rojas ([email protected])
990
INTRODUCTION
The dynamics of the physical components play an
important role to explain the spatial variability of
pelagic fish in the environment (Bertrand et al., 2008;
Lee et al., 2009). Oceanographic research have shown
that several physical processes are key factors. For
example, transport (Vikebø et al., 2005; Christensen et
al., 2007), stability of the water column (Coyle et al.,
2008), mesoscale eddies (Allen et al., 2001; Logerwell
& Smith, 2001; León-Chavez at al., 2010), coastal
upwelling (Mann & Lazier, 1991), internal waves
(Pineda, 1999), tidal currents (Le Fevre, 1986) and the
interaction between waves and bathymetric features
(e.g., submarine canyons) (Kunze et al., 2002).
Canyons are abrupt, bounded depressions crossing
wide continental slopes also are places where
exchanges frequently occur between the shelf and open
sea (Genin, 2004). Some fish larvae aggregations over
abrupt topographies are associated with local upwelling
(Sabatés et al., 2004), whereby enhanced phytoplankton growth propagates up the food web generating
local patches of herbivorous zooplankton and possibly
predators. This feature linked with coastal upwelling
may have important implications for the structure and
dynamics of planktonic communities and therefore in
the spatial distribution of fish larval communities
(Bosley et al., 2004).
The coastal upwelling is one of the major
oceanographic processes generating filaments of cold
water rich in nutrients in Ecosystems Currents Eastern
Boundary (Strub et al., 1998). The spatial variability of
this process is affected by the coastline geometry and
bathymetry, producing highly heterogeneous environments (Strub et al., 1991). The upwelling ecosystems
are able to sustain large populations of pelagic fish.
These ecosystems show strong variability in fish
population abundance, mainly explained by changes in
recruitment (Hutchings et al., 1995; Rojas et al., 2002;
Rojas, 2014). Of the many processes that affect the
recruitment, the loss of eggs and larvae by advection
seems to be one of the main oceanographic processes
which explain the spatial distribution of adult fish
(Hutchings, 1992; Bakun, 1996). Thus, upwelling
events in the coastal environment may have potential
consequences on the ecology of fish larvae, particularly
coastal retention and larval feeding success (Dower et
al., 1997; MacKenzie, 2000; Porter et al., 2005).
Several mechanisms that minimize the effects of
offshore transport (e.g., diel vertical migration and/or
ontogenetic migration) have been described for
zooplankton living in coastal upwelling zones (Wing et
al., 1998; Pringle, 2007). However, this vertical
movement of zooplankton is affected, among other
factors, by displacement of the oxygen minimum zone
(OMZ, <0.5 mL L-1) within the euphotic zone
establishing a strict physiological limit of vertical
movement (Morales et al., 1996; González &
Quiñones, 2002) forcing the aggregation of planktonic
organisms above 50 m depth (Escribano & Hidalgo,
2000). An alternative mechanism for retention would
be the result of the spatial and temporal variability on
the nearshore circulation. For example, the flowstructures known as "upwelling shadows" have been
proposed as an important flow-dependent retention
mechanism (Graham & Largier, 1997; Wing et al.,
1998; Marín et al., 2003). Mathematical simulation
studies have investigated the dispersion/retention
particles in the oceans. From hydrodynamic models
have been simulating the processes that control larval
transport toward coastal area (Parada et al., 2003; Vaz
et al., 2007; Brochier et al., 2008).
Península de Mejillones (Chile) is an upwelling
center located in the northern Humboldt Current
System (HCS) (Marín et al., 1993). The mesoscale
studies, especially the processes and coastal circulation
patterns are scarce at northern Chile. This ecosystem is
dominated by small pelagic fishes such as sardine
(Sardinops sagax) and anchovy (Engraulis ringens),
which spawn at nearshore areas (Loeb & Rojas, 1988;
Rojas et al., 2002; Rodriguez-Graña & Castro, 2003).
Off northern Chilean coast presence of dense
abundances of phyto- and zooplankton near surface and
nearshore during the spawning period (austral winter)
could facilitate a successful larval feeding (Escribano,
1998; Escribano & Hidalgo, 2000; Herrera &
Escribano, 2006). However, the cross-shelf currents
derived from the upwelling process may cause
significant offshore transport of fish eggs and larvae as
well as mortality due starvation in fish larvae advected
to oceanic waters (Pizarro et al., 1998).
At mesoscale, changes in bathymetry and coastal
geometry may play an important role in the creation of
recirculation zones, which will have a significant effect
on the meroplankton distribution and retention (Palma
et al., 2006). The concentrating around shallow
topographies of planktonic organisms in coastal
upwelling are related to biophysical coupling (Dower
& Brodeur, 2004) that compensated the loss of
organisms due to horizontal offshore transport (i.e., by
the Ekman layer; Sinclair, 1988; Pringle, 2007), that
ensures the recruitment/settlement of individuals inside
a nursery area (Landaeta & Castro, 2006; Palma et al.,
2006). In upwelling areas, diel vertical migration
(DVM) of fish larvae may increase coastal retention
over the onshore nursery areas (Landaeta & Castro,
2002; Parada et al., 2008). Off the Peninsula de
Mejillones, DVM partially explain a nearshore larval
Fish larvae retention and bottom topography at Mejillones Bay, Chile
retention of myctophids during a coastal upwelling
event (Rojas et al., 2002; Rojas, 2014). However, little
is known about the mechanisms that favour the
nearshore fish larvae retention during upwelling events
off northern Chile. Our hypothesis suggests that
mesoscale physical structures (e.g., eddies, fronts and
upwelling shadows) occurring during upwelling events
and the presence of two bathymetric structures (e.g.,
seamount and submarine canyon) may favour larval
fish retention into Mejillones Bay. The aim of this study
is to investigate the interaction of the circulation with
bathymetry and its potential role in the ichthyoplankton
retention and assemblages structure inside Mejillones
Bay, northern Chile.
Study area
The area of Mejillones Bay (23°29’S, 70º59’W),
northern Chile (coastal zone of the Atacama Desert), is
an upwelling centre situated in a transition zone
between southward flowing equatorial waters and
northward flowing subantarctic waters, (Strub et al.,
1998; Rojas et al., 2011). Has a relatively homogenous
topography with a length of 37 km and a 15 km wide
continental shelf. The seamount (7 km wide, 150 m
deep) is located on the northern side of the bay, while
the submarine canyon with a maximum depth of ~1000
m, rises to a depth of ~150 m oriented in NW-SE
direction towards Mejillones Bay (Fig. 1).
Sampling design and collection of samples
Oceanographic data and plankton samples were
collected inside Mejillones Bay during two surveys,
November (7-8) 1999 (austral spring) and January (1516) 2000 (austral summer), on board the R/V
“Purihaalar” from the Universidad de Antofagasta. In
both cruises, we used a grid of 27 stations, covered over
26 h (Fig. 2). At each station, vertical temperature
profiles (ºC), salinity (SA) and dissolved oxygen (mL
L-1) were made from surface to ~150-200 m depth with
a SeaBird SBE-19 conductivity temperature depth
(CTD) device, equipped with a calibrated YSI
Beckman oxygen sensor. In addition, fluorescence
profiles were obtained from 100 m to surface, using a
Wetstar fluorometer attached to an Ocean Sensor CTD.
Current profiles were measured with the vessel
anchored at each station using a Doppler sensor current
meter (Aanderaa RCM-9). Fluorescence units were
converted to Chl-a concentration through a linear
algorithm derived from an in situ calibration (Escribano
& McLaren, 1999).
For plankton sampling, we used 27 fixed stations in the
area of influence of upwelling filaments (Lutjeharms &
991
Stockton, 1987), where six stations cover different
mesoscale physical structures such as upwelling
shadow, fronts (oceanic and coastal) and upwelling
filament center (Fig. 2); in accordance with satellite
NOAA images of sea surface temperature (SST)
obtained on November 6 (1999) and January 14 (2000),
respectively, one day before sampling begun. Detailed
information on satellite-derived SST is described in
Marín et al. (2001). The following two days after the
oceanographic grid was finished, zooplankton samples
were collected using a vertically towed Hensen net with
0.5 m opening, 200 µm mesh, equipped with a double
opening-closing system, and a calibrated General
Oceanic flowmeter during day and night-time along
two days. All plankton samples were preserved in 4%
buffered formalin.
This design considered the spatial variability
introduced by the presence of physical structures
derived from the upwelling process. Changes in the
vertical distribution patterns were evaluated by
sampling three depth strata each time: 200-80, 80-20
and 20-0 m. According with Escribano et al. (2001),
during upwelling events the upper 20 m of the water
column represent the Ekman layer, the 80-20 m stratum
shows a reversal flow, and the 200-80 m stratum is a
deep and more stable layer. To confirm the presence of
cold upwelling filaments or plumes into the study area,
regression analyses were applied using sea surface
temperature and dissolved oxygen values.
In the laboratory, all fish larvae were removed for
counting and identified to the lowest taxonomic level
using descriptions by Fisher (1958, 1959), Moser &
Ahlstrom (1970, 1974, 1996), Balbontín & Garretón
(1977), Brownell (1979), and Orellana & Balbontín
(1983). Larvae were separated into three ontogenetic
groups according to the notochord flexion state
(preflexion, flexion and postflexion) and classified as
coastal or oceanic (coastal, epipelagic, mesopelagic,
epi-mesopelagic and demersal) according to the adult
fish habitat following the classification given by Moser
& Ahlstrom (1996). The number of individuals
collected in the different sampling strata was
standardized to a number per unit of filtered water
volume (densities): 1000 m3 for fish larvae (densities)
for comparisons in the vertical axis (mean depth). The
integrated abundance of larvae in the water column
(larvae 10 m-2) was also estimated for each sampling
station to compare the ichthyoplankton composition
between mesoscale physical structures into Mejillones
Bay irrespective of the sampled strata.
Data analysis
The weighted mean depth (WMD) of the vertical
distributions of fish larvae at each station was
calculated as the centre of density (centroid):
992
Figure 1. Three-dimensional view of bathymetry into Mejillones Bay. Data: Bathymetric chart SHOA 2005; Datum:
WGS84; Scale: 1:50.000.
Figure 2. Satellite NOAA image of SST of Peninsula de Mejillones at northern Chile illustrating the cold upwelling filament
on 14 January 2000, also location oceanography stations (physical/biological) and depth contours into Mejillones Bay. The
box indicates six stations covering mesoscale physical structures, where station 1: Upwelling shadow, station 2: Coastal
front, stations 5, 13 and 16: Upwelling filament centre, station 19: Oceanic front.
n
n
WMD   pi Z i 
C Z
i 1
i 1
n
i
i
C
i 1
i
where pi and Ci are, respectively, the proportion and the
concentration of fish larvae (number 1000 m-3) in the
ith stratum, and Zi is the mid-depth of the ith stratum
(e.g., Gronkjaer & Wieland, 1997).
The effect of physical mesoscale structures,
generated by a complex bathymetry during upwelling
events, on fish larval abundance was analyzed by
means of an one-way ANOVA and Tukey test multiple,
over [log10(x+1)] transformed data to homogenize
variances, level of significance α = 0.05.
To investigate the relationship between fish larvae
distribution and oceanographic variables (i.e., Chl-a
max., Sea Surface Temperature (SST), Tº thermocline,
salinity and superficial oxygen) a non-metric multidimensional scaling (nMDS) ordination from statistical
package PRIMER was used (Cox & Cox 2000).
Goodness of fit was determined by a stress coefficient.
Only species with a relative abundance of more than
5% in each cruise were considered for the analysis
(nMDS). The Spearman´s R correlation test (Hays,
1981) was used to investigate the relationship between
the mean depth of the different species of fish larvae
with the depth of maximum fluorescence (Chl-a max.),
thermocline and minimum oxygen zone. All statistical
analyses were carried out using software package
STATISTICA 7.0 and contour maps were constructed
with the software SURFER 8.0.
RESULTS
Oceanographic conditions
Sea-surface temperature maps showed well-developed
upwelling filaments during both surveys, and the
upwelling focus occurred off Punta Angamos (Fig. 3),
as consequence of seasonal variations in the intensity
(~3-5 m s-1) of southwest wind components (Marín et
al., 2003). The area of low temperature (<18°C) inside
Mejillones Bay for both periods was consistent with
current measurements indicating presence of upwelling
filaments and agrees with the hypothesis that the
upwelling was related with bathymetry along the major
axis of the submarine canyon. The upwelling filaments
defined two frontal zones, a coastal front and an oceanic
front both associated with upwelled cold-waters (Fig.
3b). High concentrations of chlorophyll (6.0-8.5 mg L-1)
were found only nearshore during both periods (Fig. 3).
Patches of Chl-a were found (Figs. 3c-3d), two of them
located inside Mejillones Bay, the other patch was
993
located northeast of the bay. Low dissolved oxygen
concentrations were found in one nearshore location
during both cruises (Fig. 3); significant relationships
(r = 0.97, P < 0.05) were detected between the
distribution of dissolved oxygen and temperature of the
upwelling filaments.
Coastal circulation in Mejillones Bay
The current vector diagrams during November 1999
and January 2000 showed the area was dominated by a
poleward flow (~0.2-0.3 m s-1; Fig. 4). The combined
effect of the coastline geometry and bathymetry on the
upwelling circulation was observed above (Fig. 4a) and
below 20 m depth (Figs. 4b-4c) in both cruises.
Currents over the canyon showed a divergence
associated with upwelling waters that moved through
the canyon. Indeed, although the main flow was
poleward, the flow within the bay was mostly
coastward. At surface, lowest speeds were found over
the canyon (<0.1 m s-1, Fig. 4a), while the highest
speeds (>0.3 m s -1, Fig. 4a) were seen in the northern
sector of the seamount, gradually decreasing towards
the bottom. In general, the values of the circulation
fields at different depths in both periods showed lowspeed areas (~0.03-0.1 m s-1) influenced by the
presence of a seamount and a submarine canyon (Figs.
4a, 4b, 4c).
Vertical and horizontal distribution of fish larvae
During the oceanographic surveys, 150 positive
samples of fish larvae were collected with a frequency
of occurrence of 92.6%. A total of 885 larvae were
separated, 14 taxa identified, representing 88.9% of
total larvae (Table 1). The most abundant species (six)
were well represented throughout sampled water
column; however, these taxa were dominated in the
mid-depth stratum (20-80 m) (Table 2). The small
pelagic larvae (E. ringens and S. sagax) showed mean
depth distribution (~30-40 m) restricted to welloxygenated waters (5-6 mL L-1) above the thermocline
in both periods. Some meso-bathypelagic fish larvae
(B. nigrigenys and V. lucetia, respectively) and epimesopelagic (D. laternatus and T. oculeus) habits were
associated with intermediate oxygen values (3-4 mL
L-1) below the thermocline (~30-50 m; Fig. 5).
Larvae exhibited an heterogeneous distribution,
forced mainly by the presence of a low-speed zone (i.e.,
retention area) in the surface (~6 m), as well as by
frontal zones formed during upwelling active phase
near Mejillones Bay (Fig. 6); no significant relationships were detected between larval abundance and
current velocity during November (r = 0.27, P > 0.05)
or January (r = 0.11, P > 0.05). The distribution of the
six most abundant species was as follows (Fig. 6).
994
Figure 3. Spatial distribution of sea-surface temperature (ºC), Chlorophyll-a (mg L-1) and dissolved oxygen (mL L-1) into
Mejillones Bay in November 1999 and January 2000. Circles indicate location of Hensen net and CTD stations.
Vinciguerria lucetia larvae (41.1%) showed a wide
distribution in November 1999 and limited by oceanic
fronts derived from the upwelling process in January
2000. The Diogenichthys laternatus larvae (18.2%)
showed a heterogeneous distribution covering
continental shelf, associated with upwelled coldwaters, and with high levels of Chl-a (>9.5 mg L-1).
Anchovy larvae (E. ringens) (14.4%) aggregated near
coastal and oceanic fronts formed inside Mejillones
Bay. Bathylagus nigrigenys larvae (7.6%) were
associated mainly with warmer waters outside bay,
while Sardinops sagax larvae (5.0%) showed a
distribution mainly associated with the intrusion of
upwelled cold-water inside Mejillones Bay. Finally, the
995
Figure 4. Two-dimensional current vectors at different depths into Mejillones Bay during November 1999 and January
2000. Average velocity field for the 0-20 m, 20-80 m and beyond 80 m water column, respectively. Current profiles were
measured using a Doppler sensor current meter (Aanderaa RCM-9).
myctophid Triphoturus oculeus (4.8%) showed a
spatial distribution restricted by oceanic fronts.
Mesoscale structures (i.e., upwelling shadow (US),
coastal front (CF), retention area (RA), cceanic front
(OF)) explained a significant part of the spatial
distribution of all ichthyoplankton (r = 0.4, F[3,20] =
3.70, P < 0.05) collected during both surveys in
Mejillones Bay (Fig. 7). However, in November 1999
and January 2000 the mesoscale structures do not
significantly explained the patterns seen for each taxon
(Table 3).
Influence of mesoscale structures on circulation and
vertical location of larval fish assemblages
Changes in the vertical location of fish larvae were
detected in Mejillones Bay during austral spring and
Table 1. Total fish larvae collected inside Mejillones Bay in November 1999 and January 2000. The number corresponds to larvae per 10 m2. Occurrence
corresponds to the proportion of samples where the species were found. Habitats, C: coastal, B: bathypelagic, D: demersal, BD: bathydemersal, EM: epimesopelagic, MB: meso-bathypelagic.
996
997
Table 2. Location of dominant fish larvae groups per strata depth (m) in November 1999 and January 2000. The abundance
corresponds to abundance (N) expressed as ind 1000 m3 and occurrence (%) represents the number of cases (samples = 81)
in which the species was present.
November 1999
Strata (m)
0-20
20-80
80-200
Species
Engraulis ringens
Sardinops sagax
Diogenichthys laternatus
Triphoturus oculeus
Vinciguerria lucetia
Bathylagus nigrigenys
Engraulis ringens
Sardinops sagax
Triphoturus oculeus
Engraulis ringens
Sardinops sagax
Triphoturus oculeus
n
136
45
201
34
773
257
134
290
40
269
200
121
163
147
432
73
%
4.0
2.6
4.0
6.0
4.0
4.7
5.3
5.3
2.7
2.0
5.3
4.0
3.3
6.0
4.0
4.0
January 2000
n
248
85
225
239
66
297
156
330
175
1539
144
141
72
345
157
153
%
5.3
5.3
3.3
1.3
5.3
4.7
3.3
3.3
2.7
6.0
4.7
2.7
1.3
6.0
4.7
4.0
Figure 5. Mean position of fish larvae associated with hydrographic condition of water column during November 1999 and
January 2000. The open circles indicate the location of the depth centroid of dominant taxa associated with dissolved oxygen
values.
summer (Fig. 8). Fish larvae collected in stations into
Mejillones Bay (Fig. 2) were captured near surface
associated to northward currents in both periods (Fig.
8). In November 1999 and January 2000 the vertical
current speed section in the surface (~4-9 m) showed
average values fluctuating between ~0.2-0.3 m s-1 north-
998
Figure 6. Spatial distributions of dominant fish larvae into Mejillones Bay in November 1999 and January 2000. The lines
indicate depth contours.
ward, while southward currents fluctuated between
~0.4-0.6 m s-1. On the coast, the first four stations, were
influenced by northward surface coastal currents, while
the other two stations influenced by the dominant
southward flow (Fig. 8).
Early stages of fish related to mesoscale physical
structures
Early life stages of fish showed a distribution forced by
the physical structure in both periods. Mesoscale
structures explained a significant (F [3,123] = 4.08, P <
0.05) fraction of the preflexion larval abundance in
November 1999 (Fig. 9a). Higher abundance of fish
larvae found at upwelling shadow (P = 0.005; Tukey
post-hoc) explained the difference. On the contrary,
neither flexion (F [3,49] = 1.74, P > 0.05) nor postflexion
(F [3,54] = 0.93, P > 0.05) larval abundance were affected
by mesoscale structures. However, presence of
upwelling shadow and oceanic front explained partially
the pattern (Figs. 9b, 9c). In January 2000, mesoscale
structures showed significant effect (F [3,109] = 4.66, P <
0.05) over preflexion larval abundance (Fig. 9d). The
pattern may be explained by differences in current
speeds (i.e., retention area, P = 0.005, Tukey post-hoc).
As well as the previous cruise, upwelling mesoscale
structures did not show significant effects on flexion
(F [3,35] = 1.62, P > 0.05) and postflexion (F [3,24] = 1.84,
P > 0.05) larval abundance. However, for both cases
highest abundances were found at retention area (Figs.
9e, 9f).
Fish larvae related with oceanographic variables
In November 1999, the nMDS ordination plots of
similarities between fish larvae distribution and oceano-
999
Figure 7. Fish larvae of six species dominant associated with different physical structures inside Mejillones Bay during
November 1999 and January 2000. US: Upwelling shadow, CF: coastal front, RA: retention area, OF: oceanic front.
Tabla 3. One-way ANOVA test results between different taxa and physical structures in November 1999 and January 2000.
* Not significant.
November 1999
Source/Taxa
E. ringens
Physical structures
Error
S. sagax
Physical structures
Error
T. oculeus
Physical structures
Error
D. laternatus
Physical structures
Error
B. nigrigenys
Physical structures
Error
V. lucetia
Physical structures
Error
January 2000
SS
df
MS
F-ratio
P-level
SS
df
MS
F-ratio
P-level
7.14
18.38
3
9
2.38
2.04
1.16
>0.05*
6.39
29.07
3
9
2.13
3.23
0.66
>0.05*
1.46
7.25
3
9
0.49
0.81
0.60
>0.05*
3.85
13.27
3
9
1.28
1.47
0.87
>0.05*
3.05
13.16
3
9
1.02
1.46
0.69
>0.05*
3.30
8.19
3
9
1.10
0.91
1.21
>0.05*
7.99
17.60
3
9
2.66
1.96
1.36
>0.05*
6.00
10.91
3
9
2.00
1.21
1.65
>0.05*
3.08
16.21
3
9
1.03
1.80
0.57
>0.05*
3.70
8.29
3
9
1.23
0.92
1.34
>0.05*
3.37
16.81
3
9
1.12
1.87
0.60
> 0.05*
1.66
4.97
3
9
0.55
0.55
1.00
>0.05*
1000
Figure 8. Vertical section with average values of current velocity (both cruises) affected by mesoscale physical structures
and bathymetry within Mejillones Bay. Black circles and crosses, respectively, indicate the location of the depth centroid
of fish larval assemblages on November 1999 and January 2000. The transect direction is northward (from station 1 to
station 19). Data: Bathymetric chart SHOA 2005, Datum: WGS84, Scale: 1:50.000.
graphic variables defined two groups (Fig. 10). Larval
of South American pilchard (Sardinops sagax, coastal
epipelagic) was associated with four oceanographic
variables (i.e., SST, Chl-a max, T° thermocline and
superficial oxygen). The second group was composed
by larval Myctophidae (i.e., D. laternatus, D.
atlanticus, T. oculeus) and fish larvae from Engraulidae
and Phosichthyidae (i.e., E. ringens and V. lucetia)
were associated with values of superficial salinity.
In January 2000, the nMDS plots showed two
groups between oceanographic variables and larval fish
assemblages (Fig. 10). Fish larvae from Clupeidae and
Myctophidae (i.e., S. sagax and D. atlanticus) were
associated with temperature values of the thermocline.
The second group was formed by larval Myctophidae
(i.e., D. laternatus and T. oculeus) and fish larvae from
Engraulidae and Phosichthyidae (i.e., E. ringens and V.
lucetia) were associated with values the sea surface
temperature (SST), salinity and superficial oxygen.
The Spearman´s R correlation analysis revealed a
significant and positive relationship between mean
depth from assemblages with the depth of the oxygen
minimum zone (OMZ; Table 4). Mean depth for V.
lucetia showed a positive and significant correlation
with depth values of three physical variables (i.e., Chla max; thermocline and OMZ), however, only the
relationship with the latter two variables showed a high
correlation coefficient (r = ~0.7). These statistically
significant relationships involve 41% of total fish
larvae from assemblage. The anchovy larvae (E.
ringens) showed a significant and negative correlation
with depth values of the three physical variables (i.e.,
Chl-a max.; thermocline and OMZ); S. sagax larvae
showed negative associations (r = ~-0.4) and significant
relationships only with thermocline depth and OMZ.
Mean depth for myctophid T. oculeus showed a
significant and positive relationship with the
thermocline depth values and oxygen minimum zone,
however this relationship should be considered with
caution since only 4.8% of the total larvae was
represented by this analysis. This consideration should
be also applied to the correlation found between the
mean depth for S. sagax with the thermocline depth
values and oxygen minimum zone.
DISCUSSION
Community structure and distribution of fish larvae
assemblages
The persistent aggregation of plankton inside Mejillones
Bay, suggest the presence of physical processes
favoring retention of planktonic organisms. Previous
1001
Figure 9. Early life stages of fish in relation to physical structures inside Mejillones Bay during November 1999 and January
2000. US: upwelling shadow, CF: coastal front, RA: retention area, OF: oceanic front.
Figure 10. Projection of the physical variables with different taxas through the non-metric multidimensional scaling
(nMDS) between fish larvae distribution and oceanographic variables during November 1999 and January 2000. SST = sea
surface temperature, Chl-a max: maximum fluorescence, Sal 0 m: superficial salinity, Oxygen 0 m: superficial oxygen.
1002
Table 4. Correlation coefficients R Spearman between weighted mean depths (WMDs) of single fish larval species and fish
larval assemblages with the maximum fluorescence (Chl-a max) depth, thermocline depth and oxygen minimum zone
(OMZ) depth. *P < 0.05.
WMD
E. ringens
S. sagax
D. laternatus
D. atlanticus
V. lucetia
T. oculeus
B. nigrigenys
Lampanyctus sp.
D. theta
M. nitidulum
G. tenuiculus
Fish larval assemblages
Chl-a max. depth
-0.57*
-0.06
0.31
-0.06
0.46*
0.05
0.16
0.27
0.24
-0.05
0.03
Thermocline depth
-0.69*
-0.44*
0.26
0.12
0.77*
0.55*
0.14
0.04
0.08
0.22
0.10
OMZ depth
-0.61*
-0.43*
0.32
0.07
0.79*
0.60*
0.18
-0.01
0.13
0.25
0.06
0.24
0.36
0.50*
studies in other upwelling areas show the presence of
thermal fronts that retain water masses near coast
(Graham & Largier, 1997), double layer circulation
allowing compensatory flows in the vertical plane
(Wroblewski, 1982; Peterson, 1998), and eddies
induced by the coastal morphology (Hutchings et al.,
1995; Wing et al., 1998). Only one of these processes
has been studied in Mejillones Bay (Marín et al., 2003),
even so, our data suggests that the continuing influence
of an active upwelling center into the bay might be key
in the formation of a retention zone of holo- and
meroplanktonic populations. Thus, the community
structure and fish larvae distribution found within
Mejillones Bay may be explained as the result of
specific interactions between reproductive tactics and
environmental conditions. For example, dominant
species in adult stage shown different reproductive
tactics; nearshore (E. ringens and S. sagax) and
offshore spawning (D. laternatus, T. oculeus, V. lucetia
and B. nigrigenys) were the more usual (Loeb & Rojas,
1988; Rodríguez-Graña & Castro, 2003).
The combined effects of coastline and bathymetry
on the upwelling circulation may generate a spatially
structured coastal habitat where three types (coastal,
mesopelagic and bathypelagic) of fish larval
assemblages can coexist. The hypothesis of feeding at
rest suggests that planktivorous fish (juveniles and
adults) may benefit from strong currents in locations
with broad refuges during resting periods or when they
are feeding passively (McFarland & Levin, 2002). This
mechanism would be capable of generating ''trophic
focus'' through a process where different preys
accumulate or are trapped in big water volumes in a
relatively small area. Thus, an increase in the
suspended particulates concentration inside Mejillones
Bay due to the entrance of deep-flows through the
submarine canyon (Allen & Durrieu de Madron, 2009)
as well as a marked increase in food availability during
upwelling events might provide a favourable habitat for
food and/or refuge not only to adult fish but also to
ichthyoplanktonic communities present.
The many fish larvae with bathy-mesopelagic and
epi-mesopelagic habits associated with warm waters
formed a particular pattern whose limit was the frontal
zone of the upwelling filament. For the same area,
Rojas et al. (2002) found that myctophids larvae were
associated with non-upwelling waters. The fish larvae
distribution patterns would be the result of ecological
preferences favoured by the formation of physical
structures generated by upwelling circulation. Despite
the high environmental heterogeneity linked to the
upwelling circulation within Mejillones Bay, the
distribution patterns of the coastal pelagic fish larvae in
northern Chile usually show a direct relationship with
high chlorophyll concentrations, since it shows high
concentration (5 mg m-3) from coast to 20 km offshore
(Yuras et al., 2005), in the same areas where spawning
of clupeiform fishes occur (Morales et al., 1996). This
spatial pattern may explain the reduced starvation
mortality estimated for anchovy larvae detected by
Pizarro et al. (1998).
The distribution of early life stages inside
Mejillones Bay was forced by the formation of physical
structures resulting from upwelling circulation,
facilitating the aggregation of preflexion fish larvae
because of their lesser swimming ability. The fish
larvae permanence in more advanced stages (i.e.,
flexion and postflexion) is likely to be the result of
ontogenetic migrations and/or advection processes.
However, the energetic cost to maintain its position
implies the use of several food resources found in the
shelf and shelf-break (Landaeta & Castro, 2002). For
example, Vikebø et al. (2007) documented that survival
of cod larvae would be directly related to the physical
structures formation derived from oceanic circulation,
as well as from changes during its ontogenetic
development.
Effect of physical variables in the fish larvae vertical
distribution
Larval fish have behavioural mechanisms that allow
them to alter their position at the water column to
address environmental gradients, selecting the most
favourable (i.e., turbulence avoidance, vertical
migration; Olla & Davis, 1990). The vertical
distribution of fish larvae has often been linked to the
thermal stratification of the water column (Roepke et
al., 1993; Boehlert & Mundy, 1994; Moser &
Pommeranz, 1999). The thermocline is considered
important as a barrier (Smith & Suthers, 1999) or as an
indirect measurement of the offshore Ekman layer, that
acts above or below in the vertical distribution of some
fish larvae (Coombs et al., 1981; Davis et al., 1990;
Olla & Davis, 1990; Rojas, 2014). The significant
correlations found between the depth values of physical
variables with the vertical position of some fish larvae
having bathy-mesopelagic (V. lucetia) and epimesopelagic (T. oculeus) habits, suggest that location
of the thermocline and oxygen minimum zone may
have a large influence on the vertical distribution of
these species. In contrast, the coefficients found for
coastal pelagic larvae (E. ringens and S. sagax) suggest
that the depth of the different physical variables may
have a lesser effect on the vertical distribution, being
forced mainly by the oceanographic conditions in the
area. It should be noted that into Mejillones Bay
potential investment flows due to variability of the
upwelling focus, is more relevant in the upper layer
(>40 m), affecting the vertical distribution of small
pelagic that spawn nearshore (E. ringens and S. sagax)
unlike to those species that spawn offshore where
vertical distribution is influenced by strongly stratified
water column.
Short, shelf-break canyons are shown to have a
substantial influence on local water properties and
zooplankton distribution. The observed aggregation of
these planktonic organisms in November 1999 and
January 2000 appears to be linked to their ability to
remain at specific depths combined with advection by
horizontally convergent flows in the eddy (Allen et al.,
2001). However, changes in tidal mixing could play an
important role in the vertical distribution of fish larvae
inside Mejillones Bay in both periods.
1003
Bathymetry influences fish larvae retention
The spawning of many fish species generally occurs
near eddies, upwelling areas, or other directional
circulations that are frequently associated with higher
currents systems (Allain et al., 2001; Hutchings et al.,
2002; Avendaño-Ibarra et al., 2013). This is an
important feature because these species fix the direction
of larval drift and the nursery area. Thus, the directions
of larval drift as well as the nursery zone are determined
by regular current systems. In the Humboldt Current
System of northern Chile, the spawning of several
groups of epipelagic fish is carried out in zones where
the coastal geometry and topographic features could
reduce the offshore transport, facilitating the nearshore
retention of eggs and larvae. Moreover, the reduced
wind stress and eddy kinetic energy between 20° and
30°S reduce the offshore transport along northern
Chile, increasing coastal retention (Hormazábal et al.,
2004).
Similarly, for the coastal area of Senegal, Roy
(1998) suggested, using a double-cell circulation
model, that retention of particles in coastal areas is the
result of the interaction between upwelling circulation
and bottom topography. According to this approach we
generated a three dimensional conceptual model of
circulation and particles retention during the upwelling
season at Mejillones Bay (Fig. 11). This model assumes
that circulation in the area is dominated by a southward
flow, which reverses in the presence of strong
upwelling conditions (Marín et al., 2001; Escribano et
al., 2004). Flows 1 and 2 represent currents that move
along the canyon (i.e., flow 1) and due to the coastal
boundary, emerge in the centre of the bay. The variation
in the location of focus and upwelling fronts can,
according to the topographic effect (Wolanski &
Hammer, 1988), induce changes in the interaction
flow/reflux water and its properties within Mejillones
Bay as shown in the current velocity vectors, producing
a low-speed zone (i.e., retention zone).
This retention area inside Mejillones Bay is
protected from the prevailing equatorial ward winds
and is also the site where the filaments of coastal
upwelling generated at Punta Angamos (Flow 3) are
presented. The upwelling of cold-water due to flows 1
and 3 generated a thermal front, which separated the
coastal upwelling water from the oceanic warm-water.
This upwelling front represents an obstacle to the larvae
from Phosichthyidae and Myctophidae, whereas the
adjacent coastal area to the upwelling front may be
dominated by coastal pelagic species, particularly
Engraulis ringens, as well as by epi-mesopelagic fish
larvae retained in a low-speed currents zone in
Mejillones Bay.
1004
Figure 11. Conceptual model three-dimensional of coastal circulation and fish larvae retention into Mejillones Bay during
November 1999 and January 2000.
The different physical structures in Mejillones Bay
showed a high accumulation of fish larvae particularly
near an oceanic front and a low-speed currents area,
possibly as a result of the encounter between flows
derived from the upwelling circulation and flows
entering through the submarine canyon, affected by the
presence of a seamount (Figueroa & Moffatt, 2000;
Sobarzo & Djurfeldt, 2004; Morales et al., 2007;
Sobarzo et al., 2007). The fish larvae associated with
upwelling shadows inside Mejillones Bay confirms the
important role of these structures in the accumulation
of the planktonic organisms during upwelling events in
spin-up phase off Punta Angamos (Marín et al., 2003).
The interaction between the current regime during
upwelling events and the bathymetry, as well as the
high primary productivity inside Mejillones Bay, may
be responsible for the creation of a habitat that
potentially increases the survival of several planktonic
groups (Marín et al., 2001; Escribano et al., 2004). For
example, Uda & Ishino (1958) suggest that bathymetry
effect induces upwelling of deep water that favours the
increase of primary production and biomass
consumption on seamounts. The theory predicts that the
encounter of flows with a seamount produces currents
around the mountains which induce upwelling water.
This reduction of flows and the change in potential
vorticity, favours the formation of an anticyclonic
semi-stationary eddy (e.g., Taylor column) able to trap
and retain particles above the seamount for some time
(Huppert, 1975; Huppert & Bryan, 1976). Therefore,
the occurrence of seasonal blooms and long residence
time of upwelling waters are theoretically possible
conditions to form a highly structured habitat.
From an ecological perspective, the different spatial
patterns observed at early life stages of fish larvae
would be explained by fluctuations in the
oceanographic conditions, and its interaction with
reproductive tactics, behavioural adaptations, and
differences in the survival of different developmental
stages (Palma & Silva, 2004; Landaeta et al., 2006;
Yannicelli et al., 2006). Our data suggest that the
pattern of distribution observed can be partially
explained as the result of "specific groups" due to the
interaction between the bathymetry and strong
upwelling conditions, forming a complex system that
including transport, retention and accumulation of fish
larvae as a meso-scale. By understanding the
biophysical interactions that regulate production and/or
particle retention and its consequences in fish larval
assemblages in these fragile upwelling ecosystems
from northern Chile, we can learn to protect them from
adverse antrophic effects in the future.
CONCLUSIONS
The analysis of the distribution and ichthyoplankton
communities composition in Mejillones Bay (northern
Chile) showed that the relationship between
bathymetry and mesoscale structures during strong
upwelling conditions in November 1999 and January
2000 affect the spatial distribution of the fish larvae
assemblages. The fish larvae taxa showed different
aggregation pattern into Mejillones Bay as a consequence
of the coupling between a complex bathymetry and the
coastal circulation during upwelling condition. In
January 2000, the influence of an upwelling filament
into Mejillones Bay revealed a pattern of distribution
more clearly unlike November 1999. This heterogeneous distribution may be explained due to the
unique characteristics for refuge and feeding that
provides Mejillones Bay to populations of adult fish
and their early stages. The main conclusions derived
from this research are as follows:
1) The conceptual model proposed provides important
evidence about the influence of bathymetry and its
role in the creation of areas of recirculation into
Mejillones Bay during strong upwelling condition.
2) The spatial distribution of ichthyoplankton in both
periods was strongly related to the mesoscale
physical structure into Mejillones Bay.
3) The presence of mesoscale physical structures in
November 1999 and January 2000, favours the fish
larvae retention inside Mejillones Bay during
upwelling conditions.
4) The small coastal species E. ringens and S. sagax is
found more disperse in November 1999, while in
January 2000 fish larvae were concentrated mainly
in a zone of low-speed currents (retention area)
within Mejillones Bay.
5) The presence of frontal zones limited of horizontal
distribution of mesopelagic species D. laternatus
and T. oculeus during both study period, while the
presence of a marked thermocline has a significant
effect on the vertical position of the larval
myctophid fishes.
ACKNOWLEDGEMENTS
The authors thank the crew from “Purihaalar” for work
conducted in field during oceanographic surveys in
1999 and 2000. We also thank the anonymous
reviewers for the contribution realized to the
manuscript. This work has been funded by
FONDECYT-Chile, Grant 198-0366 adjudicated to R.
Escribano and V. Marín.
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Lat. Am. J. Aquat. Res., 42(5): 1009-1034, 2014 Zooplankton at Islas Marías Archipelago, Mexico
1009
Research Article
Oceanographic mechanisms that possibly explain dominance of neritic-tropical
zooplankton species assemblages around the Islas Marías Archipelago, Mexico
Jaime Gómez-Gutiérrez1, René Funes-Rodríguez1, Karmina Arroyo-Ramírez1,2
Carlos Armando Sánchez-Ortíz3, Juan Ramón Beltrán-Castro1, Sergio Hernández-Trujillo1
Ricardo Palomares-García1, Octavio Aburto-Oropeza4 & Exequiel Ezcurra5
1
Instituto Politécnico Nacional, Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas
Av. Instituto Politécnico Nacional s/n, Col. Palo de Santa Rita, CP 23096
La Paz, Baja California Sur, México
2
Instituto Tecnológico Superior de Mulegé, Loma de Los Frailes s/n, Col. Centro
Santa Rosalia, CP 23920, Baja California Sur, México
3
Departamento de Biología Marina, Universidad Autónoma de Baja California Sur
Carretera al Sur Km 5.5, La Paz, Baja California Sur, CP 23081, México
4
Center for Marine Biodiversity and Conservation, Scripps Institution of Oceanography
La Jolla, California, USA
5
Department of Botany and Plant Sciences, University of California Riverside
CA 92521-0147, USA
ABSTRACT. The nearshore zooplankton species assemblage, identified per taxonomic groups (20) and per
species for 12 selected groups, was analyzed from samples collected during November 2010 at four volcanic
islands of the Islas Marías Archipelago (IMA), located 90-120 km offshore Nayarit, Mexico. From chlorophylla concentration and zooplankton biovolume perspective mesotrophic conditions prevailed in comparison with
the Gulf of California during November. Crustaceans numerically dominated the zooplankton assemblage
(92.3%) [Copepoda (79.2%), Decapoda larvae (4.7%), Cladocera (3.7%), Mysidacea (2.7%), and Euphausiacea
(2.0%)]. The other 15 taxonomic groups (7.7% combined) accounted each one less than 1.5% of the relative
abundance. Species richness of selected taxa (56%) included 259 taxa (121 identified to species, 117 to genus,
and 21 not identified). Tropical species from neritic affinity clearly dominated zooplankton assemblage around
IMA. Five tropical Copepoda species [Calanopia minor (Dana), Clausocalanus jobei Frost & Fleminger,
Acrocalanus gibber Giesbrecht, Canthocalanus pauper (Giesbrecht), and Centropages furcatus (Dana)], a
cladoceran Pseudevadne tergestina (Claus), and a Mysidacea species (Mysidium reckettsi Harrison & Bowman)
dominated the zooplankton assemblage (accounting about 55% of total abundance of the identified species).
Except C. furcatus, all these species are not abundant at oceanic regions of the central and northern Gulf of
California. The similarity of multiple neritic and tropical species in the zooplankton assemblage from IMA and
Cape Corrientes suggests strong coastal-insular plankton connectivity. Episodic current plumes associated with
anomalous intense rivers discharge during rainy years, eddies generated by coastal upwelling event that move
offshore, and northward regional oceanic circulation are the most likely mesoscale oceanographic processes that
cause costal tropical zooplankton drift enhancing coastal-Archipelago species connectivity in this region.
Keywords: zooplankton, assemblage, zooplankton biovolume, neritic, tropical, Islas Marías Archipelago,
Mexico.
Procesos oceanográficos que posiblemente explican la dominancia de
asociaciones de especies de zooplancton nerítico tropical alrededor
del archipiélago de Islas Marías, México
RESUMEN. Se estudió la estructura comunitaria de zooplancton de 20 grupos taxonómicos (12 de los cuales
fueron identificados a nivel de especie) recolectados en el archipiélago de Islas Marías (IMA), ubicado a 90-120
km de la costa de Nayarit, México, durante noviembre 2010. Desde la perspectiva de la concentración de
clorofila-a y el biovolumen de zooplancton prevalecen condiciones mesotróficas en comparación con el resto
del golfo de California durante noviembre. El zooplancton fue numéricamente dominado por crustáceos (92,3%)
[Copepoda (79,2%), larvas de Decapoda (4,7%), Cladocera (3,7%), Mysidacea (2,7%) y Euphausiacea (2,0%)].
1010
Los otros 15 grupos taxonómicos (7,7% combinados) representaron cada uno menos del 1,5% de la abundancia
relativa. La riqueza de especies de los taxa seleccionados (~56%) incluyó 259 taxones (121 identificados a nivel
de especie, 117 a nivel de género y 21 no identificados). Las especies tropicales de afinidad nerítica claramente
dominaron la estructura de la comunidad de zooplancton. Cinco especies de copépodos tropicales [Calanopia
minor (Dana), Clausocalanus jobei Frost y Fleminger, Acrocalanus gibber Giesbrecht, Canthocalanus pauper
(Giesbrecht) y Centropages furcatus (Dana)], un cladócero Pseudevadne tergestina (Claus), y una especie de
Mysidacea (Mysidium reckettsi Harrison & Bowman) dominaron en abundancia la asociación del zooplancton
insular (55% del total de las especies identificadas). A excepción de C. furcatus, todas éstas especies no son
particularmente abundantes en las regiones oceánicas del centro y norte del Golfo de California. La presencia
de múltiples especies neríticas de zooplancton de afinidad tropical entre las asociaciones de zooplancton de IMA
y la costa del Cabo Corrientes sugiere una intensa conectividad de plancton entre los ambientes costero e insular.
Los procesos oceanográficos de mesoescala más probables que favorecen esta conectividad son las episódicas
plumas asociadas con anomalías de intensa descarga de los ríos durante los años lluviosos, los remolinos
generados por surgencia costera que se mueven hacia aguas oceánicas y la circulación hacia los polos de esta
región.
Palabras clave: zooplancton, asociación, biovolumen zooplanctónico, nerítico, tropical, archipiélago Islas
Marías, México.
___________________
Corresponding author: Jaime Gómez-Gutiérrez ([email protected])
INTRODUCTION
Offshore zooplankton assemblages from the mouth of
the Gulf of California and coastal Cape Corrientes
region have been studied focused only on specific
taxonomic groups, such as Copepoda (Chen, 1986;
Jiménez-Pérez & Lara-Lara, 1988; Hernández-Trujillo
& Esquivel-Herrera, 1989; Gómez-Gutiérrez &
Hernández-Trujillo, 1994; López-Ibarra, 2008;
Palomares-García et al., 2013), Euphausiacea (krill)
(Mundhenke, 1969; Brinton, 1979; Brinton &
Townsend, 1980; Gómez-Gutiérrez & HernándezTrujillo, 1994; Färber-Lorda et al., 2010; AmbrízArreola et al., 2012), Amphipoda (Siegel-Causey,
1982; Gasca & Franco-Gordo, 2008; Gasca et al.,
2012), Mysidacea (Harrison & Bowman, 1987; Price,
2004), Decapoda larvae (Naranjo et al., 2006),
Chaetognatha (Alvariño, 1963, 1969; RuizBoijseauneau et al., 2004), and ichthyoplankton (fish
larvae) (Franco-Gordo et al., 1999, 2002, 2004;
Aceves-Medina et al., 2003, 2004; Siordia-Cermeño et
al., 2006; Silva-Segundo et al., 2008; Vilchis et al.,
2009; León-Chávez et al., 2010, Avendaño-Ibarra et
al., 2013, 2014). The rest of the zooplankton taxonomic
groups are generally little known for Mexican waters
(Brinton et al., 1986). Most recent efforts to understand
the zooplankton assemblages have only identified
relative abundance of broad zooplankton taxonomic
groups or few selected species in the central and
southern Gulf of California region (Siordia-Cermeño &
Sánchez-Velasco, 2004, 2006; Vicencio-Aguilar &
Fernández-Alamo, 2005). Fernández-Álamo & FärberLorda (2006) published the so far most comprehensive
review about zooplankton biovolume, zoogeography,
ecology, and species composition from the offshore
Tropical Eastern Pacific zoogeographic region (TEP);
they made emphasis on the lack of zooplankton
information from tropical Mexican islands. The
zooplankton assemblage represents a prominent food
source for many benthic and demersal planktophagous
predators that inhabit along the coastal habitats of Islas
Marías Archipelago (IMA), including rocky and coral
reefs, rhodolith beds, rocky pinnacles, and soft-bottom
embayments (Erisman et al., 2011). Embryonic and
larval stages of numerous invertebrates and bony fish
assemblages disperse and inhabit as merozooplankton
and thychoplankton around the IMA.
The Islas Marías Archipelago includes four volcanic
islands (María Magdalena, María Cleofas, Isla Madre,
and San Juanito) located near the slope of the
continental shelf, about 90-120 km offshore the coast
of Nayarit state, Mexico. The Equatorial waters and
water properties from the Gulf of California influence
the insular waters from this Archipelago. The oceanic
circulation around the islands is associated to episodic
current plumes from the continental margin (MartínezFlores et al., 2011), large cyclonic and anticyclonic
eddies from Cabo Corrientes region (Kurczyn et al.,
2012; Pantoja et al., 2012), bottom topography (Kurian
et al., 2011), local wind-forcing (Pares-Sierra et al.,
1993), coastal trapped waves of equatorial origin
(Zamudio et al., 2001, 2007) and oceanic currents
(Lavín et al., 2006). These processes also modify local
production and may influence retention and transport of
zooplankton in the TEP region (Färber-Lorda et al.,
2004, 2010; Fernández-Álamo & Färber-Lorda, 2006;
Zooplankton at Islas Marías Archipelago, Mexico
León-Chávez et al., 2010). Because the IMA lies near
the intersection of the Cortez and the Panamic
biogeographic provinces (Robertson & Cramer, 2009;
Erisman et al., 2011) featured with mesotrophic
conditions throughout the year (<0.7 mg Chl-a m-3 and
low zooplankton biovolume <100 mL 1000 m-3)
(Fernández-Álamo & Färber-Lorda, 2006; LópezSandoval et al., 2009), it is expected that tropical
zoogeographic affinity dominate these islands, but its
oceanic or neritic origins still remains unknown.
The present study includes two objectives: 1) to
describe, for the first time, the IMA near-shore
zooplankton assemblage as identified per taxonomic
groups and per species for 12 selected groups for which
their taxonomy is relatively well known for the TEP
[Copepoda, Decapoda, Cladocera, Decapoda, Euphausiacea, Mysidacea, Amphipoda, Siphonophora, Chaetognatha, Pteropoda, Appendicularia, Cephalopoda, and
Pisces (fish larvae)] and 2) to compare zooplankton
species structure from IMA with offshore waters of the
Gulf of California mouth and the continental coast of
Cape Corrientes zooplankton species, to infer if the
zooplankton of the island is numerically dominated by
oceanic or neritic affinity species, and also to speculate
about the potential connectivity processes that
maintains benthic and neritic fauna in the Archipelago.
Thus, we did the characterization of the most abundant
species and community structure outlining a baseline
for further use as inventory of zooplankton fauna from
the Islas Marías Archipelago. This is relevant because
in 2000 the Islas Marías Archipelago was declared a
Biosphere Reserve and in 2007 the UNESCO included
it as a Natural World Heritage Serial Site (Erisman et
al., 2011); thus a zooplankton checklist, zooplankton
biovolume, and understanding how the zooplankton
assemblages are structured, may be useful for conservation and management purposes for this archipelago.
During a cruise for censing the communities of reef fish
and benthic invertebrates of IMA, carried out in
November 2010 (Erisman et al., 2011), we collected
zooplankton samples to investigate the zooplankton
species composition from the four volcanic islands.
Performing biological studies in the IMA is difficult
because it requires government permission given the
restricted access and no commercial fishery in the
region due to the presence of a Federal Prison colony in
Isla Madre (established since 1905). Thus, this study
represents an outstanding opportunity to explore
zooplankton diversity around the Islas Marías
Archipelago.
1011
Satellite sea surface temperature and chlorophyll-a
concentration
Satellite 7-days sea surface temperature composite
obtained from MODIS-Terra (Moderate Resolution
Imaging Spectral-Radiometer), with a 9 km spatial
resolution (http://oceandata.sci.gsfc.nasa.gov/MODI
SA/Mapped/) and satellite 7-days composite sea
surface chlorophyll-a concentration (mg m-3) images
from SeaWiFS with 4 km resolution maps (http://
oceancolor.gsfc.nasa.gob/SeaWiFS) were used to
create SST and Chl-a distribution maps around IMA
region (13-19 November, 2010).
Zooplankton sampling
As part of a diving census survey and collections of
coastal benthic, demersal, and pelagic fishes (Erisman
et al., 2011), and benthic invertebrate community
structure (mainly Octocorallia, Echinodermata, Mollusca
and Crustacea: mostly Decapoda and Stomatopoda)
(Sánchez-Ortíz et al., unpublished data), the
zooplankton community structure of 11 sampling sites
was studied at at Islas Marías Archipelago, during
November 13-21, 2010 (Fig. 1). Near sea surface
zooplankton samples (<2 m depth) were collected in
rocky reefs, rhodolith beds, and sandy bottom habitats,
with seafloor depth ranging typically between 15-30 m.
Near-surface epipelagic zooplankton was collected
with a conical zooplankton net (0.6 m ring diameter;
333 µm mesh net) fitted with a General Oceanic digital
flow meter to estimate water volume filtered by the net
(Smith & Richardson, 1977). The cruise was done with
the touristic vessel Rocío del Mar and the net was towed
with a Zodiac boat, following a wide semicircular
trajectory during 10 min. The location of the
zooplankton samples was determined with a GPS.
Zooplankton samples were preserved with 96% ethanol
with a complete ethanol replacement after 24 h of
preservation. Zooplankton biovolume was determined
using the volume displacement method (Smith &
Richardson, 1977). For comparative purposes, the
zooplankton biovolume collected at IMA during
November 2010 was compared with near surface
zooplankton tows collected on board the R/V El Puma
(UNAM) with the collection method using 333 and 500
µm mesh net during 2005 (November 19-26), and 2007
(January 13-27; July 20 through August 2) at the central
and northern Gulf of California regions (26-30ºN)
(Tremblay et al., 2010) (Table 1).
Sample analysis
Fish eggs and larvae (ichthyoplankton) was sorted out,
counted and analyzed from the entire zooplankton
sample. The rest of the zooplankton taxonomic groups
1012
Figure 1. Surface zooplankton sampling stations collected during November 2010 at Islas Marías Archipelago in the
Mexican Tropical Pacific, Mexico.
Table 1. Comparison of zooplankton biovolume (mL 1000 m -3) collected with surface horizontal tows at Islas Marías
Archipelago (IMA) during November 2010 and samples collected in the central and northern part of the Gulf of California
during November 2005, January and July-August 2007.
Regions
Dates
Mesh net
Sample size (n)
Average
Minimum
Maximum
Standard deviation
Standard error
Gulf of California/IMA biovolume ratio
IMA
14-23 Nov 2010
333 μm
11
62.9
28.0
159.4
36.9
11.7
were sorted, identified, and counted from 10 mL
aliquots obtained with a calibrated Hensen Stempel
pippette from a standard 240 mL bottle. We first
identified all the zooplankton per large taxonomic
groups (typically Order), and later several taxonomic
experts helped us to identify species for the 12 selected
zooplankton groups: Copepoda, Cladocera, Decapoda,
Euphausiacea, Amphipoda, Mysidacea, Siphonophora,
Chaetognatha, Pteropoda, Appendicularia, Cephalopoda, and Pisces (fish larvae). A second 10 mL aliquot
Central and northern part of the Gulf of California (26-30ºN)
19-26 Nov 2005
333 μm
23
138.4
6.3
522.8
142.0
29.6
2.2
13-27 Jan 2007
333 μm
505 μm
29
27
1095.2
377.4
52.6
35.8
3903.1
1108.3
1107.1
344.8
205.6
66.3
17.4
5.9
20 Jul - 02 Aug 2007
333 μm
505 μm
21
24
368.0
176.5
28.3
22.9
1454.9
671.4
365.8
177.4
79.8
36.2
5.8
2.7
was analyzed to count zooplankton per taxonomic
groups. The abundance of organisms detected in the
second aliquot, not observed in the first 10 mL, was
standardized to a total 20 mL aliquot size sample. The
abundance of each taxonomic zooplankton group and
each species identified was standardized to number of
individuals per 1000 m-3 using standard methods
(Smith & Richardson, 1977).
Twelve zooplankton taxonomic groups were
identified at the species level using as principal sources,
but not exclusively, standard taxonomic keys for
Copepoda (Palomares-García et al., 1998; Razouls et
al., 2005-2012, http://copepodes.obs-banyuls.fr/en/),
Euphausiacea (Baker et al., 1990; Brinton et al., 2000),
Mysidacea (Tattersall, 1951; Ii, 1964; Mauchline, 1980;
Harrison & Bowman, 1987; Deprez et al., 2005;
NeMys webpage http://nemys.ugent.be/; Murano &
Fukuoka, 2008), Decapoda (Williamson, 1957a, 1957b,
1960, 1962, 1967, 1983; MacDonald et al., 1957; Pike
& Williamson, 1972; Fichman & Williamson, 1978;
Albornoz & Wertmann, 1997; Anosov, 2000; Dos
Santos & Lindley, 2001; Puls, 2001; Dos Santos &
González-Gordillo, 2004), Chaetognatha (Alvariño,
1963, 1967; Casanova, 1999), Pteropoda (Seapy, 1990;
Spoel, 1996; Spoel et al., 1997; Angulo-Campillo,
2009), Hyperiid amphipods (Vinogradov et al., 1996;
Zeidler, 2006), and ichthyoplankton (Brogan, 1992;
Moser, 1996; Beltran-León & Rios-Herrera, 2000). A
relative large proportion of specimens, particularly fish
and decapod larvae, were not identified to species,
because their larvae have not been described yet.
Abundance per taxonomic group, and abundance
per species was log10 (x+1) transformed to decrease
abundance variability for statistical analysis (McCune
et al., 2002). To detect spatial community structure
similarities among zooplankton samples per sampling
station and presence/absence of each species, a
Hierarchical two-way Cluster Analysis was done using
the Bray Curtis link method and Flexible Beta distance
(selected value -0.250) (using a matrix coding of
relative abundance per species) calculated with the PCORD software (version 6.0; http://home.centurytel.
net/~mjm/pcordwin.htm) (McCune et al., 2002).
RESULTS
Satellite sea surface temperature and chlorophyll-a
concentration
During November 2010, sea surface temperature (SST)
was relatively warm (25-26.6ºC) and showed a clear
longitudinal gradient with the highest SST along the
Southwest coast of the Islas Marías Archipelago (IMA)
and the lowest at the Northeast area of María Madre
Island (Fig. 2a). Sea surface chlorophyll-a (Chl-a)
concen-tration was considerably low (<0.42 mg m-3) at
all the study area; showing the relatively the lowest
concentration offshore along the western coast of the
IMA and high values along the eastern coast of the
archipelago (Fig. 2b). These relatively high SST and
low Chl-a concentrations represent mesotrophic
conditions.
Zooplankton biovolume
Near surface zooplankton biovolume (ZB) was <159
mL 1000 m-3 with relatively small spatial variability
1013
(Mean = 63 mL 1000 m-3; standard error = 12 mL 1000
m-3, map not showed) during November 2010 in the
Islas Marías Archipelago. IMA near surface zooplankton biovolume ranged between 2.2 and 17.4 times
lower than those collected in the central and northern
regions of the Gulf of California during November
2005 and January and July 2007 (Table 1). These
comparisons, indicate that the near-shore habitat of the
IMA could be considered as a mesotrophic coastal
habitat during the sampled period.
Zooplankton identified per taxonomic groups
Zooplankton assemblage in the near-shore habitat of
IMA included 13 holoplanktonic and 7 meroplanktonic
taxonomic groups. Crustaceans, numerically dominated total zooplankton abundance (92.3%) (Fig. 3a,
Table 2). Copepoda alone accounted for 79.2% of the
total zooplankton abundance. Other crustacean groups
recorded with high relative abundance were Decapoda
(4.7%), Cladocera (3.7%), Mysidacea (2.7%), and
Euphausiacea (2.0%). Fish eggs accounted for 1.5% of
total abundance, indicating the relevance of the nearshore habitat for fish reproduction during November.
Appendicularia (Order Copelata) and Chaetognatha,
each one had 1.4% of total relative abundance. The rest
of the 12 taxonomic groups accounted individually
<0.6%, accumulating only 3.4% of the total abundance
(Fig. 3a, Table 2).
Zooplankton identified per species
From 12 selected taxonomic groups a total of 259 taxa
were identified in the near-shore zooplankton assemblage. Fish larvae showed the highest taxa number (107
taxa ranging from family to species) decreasing with
Decapoda (56), Copepoda (35), Thecosomata (17),
Amphipoda (15), Siphonophora (10), Chaetognatha
(7), Euphausiacea (6), Cladocera (2), Mysidacea (2),
Appendicularia (1), and Cephalopoda (1) (Table 3).
Copepoda, Euphausiacea, Amphipoda, and Cladocera
are relatively well-known species in the central
Mexican Pacific region. The tropical Copepoda
Calanopia minor A. Scott, Clausocalanus jobei Frost &
Fleminger,
Acrocalanus
gibber
Giesbrecht,
Canthocalanus pauper (Giesbrecht), and Centropages
furcatus (Dana) had abundances between 7.5 and
10.1%, all them accounting for 36% of the identified
species total abundance (Fig. 3b, Table 3). None of
them are numerically dominant in the central and
northern Gulf of California or in offshore waters from
the TEP regions. The tropical copepods Centropages
furcatus (Dana) (5.2%) and Oncea venusta Phillippi
(4%) also are relatively abundant in the central and
north of the Gulf of California during summer.
1014
Figure 2. Satellite a) sea surface temperature (°C) MODIS and b) chlorophyll-a concentration SeaWIFS (mg Chl-a m-3)
recorded during November 2010 at the Islas Marías Archipelago.
Figure 3. Relative abundance of near-shore zooplankton identified per a) zooplankton groups and b) selected numerically
dominant zooplankton species that could be the most trophically relevant zooplankton species from the Islas Marías
Archipelago recorded during November 2010.
The Cladocera, Pseudevadne tergestina (Claus) was
also abundant (6.5%). Euphausiacea, mostly as larvae
and juvenile phases, were relatively scarce in the IMA
near-shore habitat, The TEP endemic species: [Euphau-
siacea distinguenda Hansen, 1908 (3.4%) and
Euphausiacea lamelligera Hansen, 1911 (2.3%)]
(Fig. 3b). The most abundant species from Chaetognatha
(<2.3%, Flaccisagitta enflata (Grassi)), Decapoda
Table 2. Zooplankton abundance (ind. 1000 m-3) identified per taxonomic groups collected during November 2010 in the Islas Marías Archipelago. In bold are showed
the taxonomic groups that were further identified to family, genus or species level.
1015
Table 3. Systematic species composition, relative abundance, mean, and standard deviation abundance (ind 1000 m -3) of selected holozooplankton and merozooplankton
taxonomic groups collected at Islas Marías Archipelago during November 2010. SD: standard deviation.
1016
1017
1018
1019
1020
1021
1022
1023
1024
(<1.7%, Uca sp.), Amphipoda (<1.1%, Lestrigonus
bengalensis Giles), Mysidacea (<0.4% Mysidium
ricketsi Harrison & Bowman), Pteropoda (<0.3%,
Creseis virgula virgula Rang), and Siphonophorae, had
considerably low abundance. However, they were
relatively widely distributed in the IMA near-shore
habitat (Fig. 3b, Table 3). Decapoda larvae from
Mexican waters are highly diverse but poorly known;
they were identified typically family- genus level using
taxonomic keys mostly from the California Current and
the Atlantic and Mediterranean Sea (Table 3). A large
number of fish larvae (75 taxa) were not possible to
identify at the species level (31 to genera and 44 to
family level, or morphotype) belonging to benthic
cryptic and reef habitat associated tropical taxa. The
fish families with larger number of species were
Dactyloscopidae (19 taxa), Labrisomidae (16),
Tripterygiidae (8), Haemulidae, Chaenopsidae, and
Gobiesocidae (7 taxa each one). Scombridae (Auxis sp.,
205 larvae 1000 m-3) and Tripterygiidae [Enneanectes
sp. 2 with 139.6 larvae 1000 m-3 and Enneanected
carminalis (Jordan & Gilbert) with 82.5 larvae 1000 m-3]
were the most abundant fish larvae detected in this
study. Although IMA is located near and east the shelf
break, zooplankton assemblage was clearly outnumbered by tropical species from the neritic habitat,
mostly crustaceans (copepods, cladocera, and mysids)
suggesting a close connectivity of this archipelago with
the coastal habitat from Cape Corrientes region (Table
4).
Zooplankton two-way cluster analysis
Cluster analysis applied to the 20 taxonomic groups
(fish eggs and larvae were here considered as different
groups) showed three groups of stations segregating
two groups that separate southwest and northeast of the
Archipelago (Groups 1 SW, 2NW) and a third group
that includes stations from southeast and northwest
(Group 3 SE-NW) (Fig. 4a). The cluster analysis for
zooplankton groups showed three groups ordered from
high abundance (Group 1, with 12 taxonomic groups
Copepoda-Mysidacea) to medium (Group 2 SalpidaOstracoda), and low abundance (Group 3 CephalopodaCirripedia) (Fig. 4a).
Cluster analysis applied to 69 of the most abundant
taxa (identified down to genus and species) showed
also three groups of stations segregating two groups
that separate west and south of the archipelago (1 W, 2
S) and a third group that include stations from
northwest (3 NW) of the IMA (Fig. 4b). Cluster
analysis was used to determine species assemblages
(120 species, excluding those identified only to genus
family taxonomic level) at 25% of similarity (dashed
line) showed four species groups (Groups 1-4). Species
Table 4. Fish larvae (ichthyoplankton) taxonomic assemblage collected at the Mexican Tropical Pacific, Gulf of California and California Current System. nd: no
data available, *: Juvenile and adult fish checklist investigation carried out diving during November 2010 survey (Erisman et al., 2011).
1025
of Group 1 (12 taxa; Acartia lilljeborgii Giesbrecht–
Grapsus sp.) were located mostly along the west coast
of the archipelago. The Group 2 (7 taxa; Pagurus sp. 1–
Muggiaea atlantica Cunningham) along the west coast
of the archipelago. Species of Group 3 (43 taxa;
Canthocalanus pauper (Giesbrecht)-Diphyidae sp.)
was the most diverse and widely distributed in all the
IMA including most of the numerically dominant
copepod species in the zooplankton samples present in
the four islands. The last Group 4 [7 taxa with very low
abundance; Euphausia eximia Hansen–Planktomya
henseni Simroth] had a very patchy distribution pattern.
Overall, the species group assemblages at IMA showed
a geographical separation (mostly a longitudinal cline
likely enhanced by the presence of the shelf-break at
the west of IMA) on moderates and low abundance taxa
but not for species highly abundant and widely
distributed among the four islands (Figs. 4a-4b).
DISCUSSION
Islas Marías Archipelago species assemblage (neritic
vs oceanic affinity)
Our zooplankton assemblage study provides an
emerging view about how the IMA show large proportion of a diverse tropical-neritic species dominated by
12 holoplanktonic taxa (mostly crustaceans) and, in less
proportion, eight meroplanktonic taxa (fish eggs and
larvae were here considered as separated groups),
inhabiting a relatively mesotrophic habitat featured
with low Chl-a concentration and low zooplankton
biovolume (López-Sandoval et al., 2009; FernándezÁlamo & Färber-Lorda, 2006). Comparing IMA
zooplankton community structure from IMA with those
collected at offshore waters of the Gulf of California
and coastal region of Cabo Corrientes we found a more
similar zooplanktonic fauna with the tropical coastal
species assemblage previously detected along Cape
Corrientes coast, Jalisco, Mexico.
For example, Islas Marías Archipelago fish larvae
species, family composition, and abundance, were
similar to those detected during another zooplankton
survey carried out during October 2002 in 12 sites at
Isabel Island, located ~27 km offshore Nayarit coast
and ~70 km East from IMA (Funes-Rodríguez et al.,
unpublished data) (Table 4). This dominant species
composition is consistent with other ichthyoplanktonic
studies carried out along the continental shelf of the
Cabo Corrientes region, where most specious families
were flatfishes (Franco-Gordo et al., 2002) and reef
fishes (Silva-Segundo et al., 2008). One interesting
exception of this pattern observed in the present study
was the presence of Auxis sp. (Scombridae), as the
relatively most abundant fish larvae recorded near the
1026
Figure 4. a) Map with station sampled, Two-way cluster analysis of zooplankton identified per b) taxonomic group, and c)
dominant zooplankton species during November 2010 at Islas Marías Archipelago.
coast of IMA, because tuna are a well-known oceanic
affinity species in the TEP region. Without this
exception, the rest of the IMA fish larvae species were
of neritic affinity (different to fish larvae typically
observed at offshore regions of the mouth of the Gulf
of California) numerically dominated by the tropical
mesopelagic, like Benthosema panamense (AcevesMedina et al., 2004; González-Armas et al., 2008;
León-Chávez et al., 2010). In the TEP assemblages, the
tropical mesopelagic Vinciguerria lucetia and
Diogenicthys laternatus (Garman) species dominate
the transition region in winter; while the neritic pelagic,
Bregmaceros bathymaster, dominates the “coastaloceanic” assemblage in autumn at Cabo Corrientes
region (León-Chavez et al., 2010), near the coasts of
Jalisco and Colima States (Siordia-Cermeño et al.,
2006), and at Gulf of Tehuantepec (López-Chávez et
al., 2012).
Near shore IMA region showed relatively low
copepod diversity (35 species) of tropical affinity that
contrasts with the about 480 copepods species recorded
for the TEP region (Central America, Galapagos,
Northern Perú) (Razouls et al., 2005-2012; Suárez-
Morales & Gasca, 1998) and 130 species in the Gulf
of California (Brinton et al., 1986, Hernández-Trujillo
& Esquivel-Herrera, 1989; Palomares-García et al.,
1998, 2013). This low Copepoda diversity at IMA is
likely related with the shallow and coastal sampling
done in the present study. Five species (Calanopia
minor, Clausocalanus jobei, Acrocalanus gibber,
Canthocalanus pauper, and Centropages furcatus)
accounted for about 43% of total abundance of all the
259 identified species. As far as we know, this is the
first record of Calanopia elliptica and Acrocalanus
gibber in Mexican waters according with species
detected in three exhaustive free-living marine
Copepoda checklists (Palomares-García et al., 1998;
Suárez-Morales & Gasca, 1998; Razouls et al., 20052012). These five copepod species are tropical and
subtropical neritic species that have not been recorded
or detected in very low abundances at offshore regions
of the TEP, where are numerically dominated by
species of oceanic affinity, like Subeucalanus subtenuis
(Giesbrecht) (33.5%), Subeucalanus subcrassus
(Giesbrecht) (12.8%), and Rhincalanus nasutus
Giesbrecht (9.5%) from a copepod assemblage of 63
species (Chen, 1986). Palomares-García et al. (2013)
detected 53 Copepoda species in the central and
northern Gulf of California showing different dominant
species during winter [Pleuromamma gracilis Claus,
Calanus pacificus Brodsky, R. nasutus, and
Scolecithrix danae (Lubbock), summing 65%] than
during summer [Centropages furcatus, Clausocalanus
furcatus (Brady), and R. nasutus 24%]. Except
Canthocalanus pauper that also was numerically
dominant during summer at northern latitudes from the
Gulf of California (Palomares-García et al., 1998) and
at IMA region, the numerically dominant copepod
species composition reported in IMA were not
dominant at offshore epipelagic habitats from the
central and northern regions of the Gulf of California
suggesting that IMA has a different zooplankton
assemblage (Jiménez-Pérez & Lara-Lara, 1988;
Hernández-Trujillo & Esquivel-Herrera, 1989;
Palomares-García et al., 1998, 2013; Suárez-Morales et
al., 2000; Siordia-Cermeño & Sánchez-Velasco, 2004;
Lavaniegos et al., 2012).
At IMA we detected only two mysid species,
Mysidium rickettsi, that was moderately abundant but
with a patchy distribution pattern in the archipelago
(63% of frequency of occurrence), and Syriella
pacifica, detected only in one zooplankton sample in
very low abundance. Harrison & Bowman (1987)
described M. rickettsi from specimens collected by
Rickets & Steinbeck in 1940 at Port Marcial, Baja
California Sur and Bahía Ohiura, Sonora, and from
specimens obtained in the 1980 decade through manta
ray gut contents from four localities near Bahía de La
Paz B.C.S. collected by Notarbartolo-di-Sciara (1988)
(in fact M. rickettsi was the second most abundant prey
from manta ray just after the euphausiid Nyctiphanes
simplex Hansen). The presence of M. rickettsi at IMA
is the southernmost record for this species expanding
~400 km its distribution range from previous reports
(Harrison & Bowman, 1987; Notarbartolo-di-Sciara,
1988). This is also relevant evidence that IMA
represents a neritic habitat suitable for mysids (mysids
are not detected in offshore oceanographic cruises)
even than this Archipelago is located 70-90 km
offshore from Cabo Corrientes coast.
Euphausiids also suggest a neritic tropical habitat
because were detected larvae and juveniles of two
endemic neritic TEP krill species that dominate Cabo
Corrientes region: Euphausia distinguenda and with
less abundance E. lamelligera. Both species are well
known from previous studies at the central Mexican
Pacific coast (Mundhenke, 1969; Brinton, 1979), the
mouth of Gulf of California (Färber-Lorda et al., 2004,
2010) and along the Jalisco-Colima coast where E.
distinguenda (88-90%) outnumbers E. lamelligera
1027
(7%) (Ambríz-Arreola et al., 2012). This abundance
pattern contrast with offshore waters where E.
lamelligera is considerably more abundant than E.
distinguenda (Brinton, 1979; Brinton & Townsend,
1980; Brinton et al., 1986; Farber-Lorda et al., 2010).
Because we sampled only near-shore shallow seafloor
(10-40 m depth) we expected to find only larvae and
juvenile, since adult’s distribution is related with
deeper seafloor as they do large daily vertical
migrations (Lavaniegos, 1996; Tremblay et al., 2010).
The amphipods Lestrigonus bengalensis and
Hyperioides sibaginis (Stebbing) were the most
abundant of 15 Amphipoda species collected at IMA.
L. bengalensis is the most abundant amphipod in the
entire Gulf of California, particularly in neritic waters,
while H. sibaginis is considered uncommon in the gulf,
but relatively abundant at IMA region (Siegel-Causey,
1982; Brinton et al., 1986; Gasca & Franco-Gordo,
2008; Gasca et al., 2012). Along the coast of Cape
Corrientes, occurs a considerably more diverse
amphipod assemblage (80 species, 3-48 species per
oceanographic station), but also overwhelming
numerically dominated by these two amphipod species
(both accounting 79% of the total Hyperiidae amphipod
abundance). However, H. sibaginis (65%) is typically
more abundant than L. bengalensis (14%) throughout
the year in Cape Corrientes (Gasca & Franco-Gordo,
2008; Gasca et al., 2012). If amphipod species per se
does not give a clue about if IMA is a neritic or oceanic
habitat maybe their abundances can do. Hyperiidae,
particularly the most numerically dominant species, are
typically more abundant inshore (1432 ind 1000 m-3, 68
species) than offshore (736 ind 1000 m-3, 77 species)
(Gasca et al., 2012). This explains the relatively low
mean abundance of hyperiid amphipods (917 ind 1000
m-3) at IMA as an amphipod coastal-oceanic species
diversity gradient, although does not explain the
relatively low amphipod species richness (15 species)
(sampled at locations <30 m depth). However, it is clear
that Islas Marías amphipods were clearly dominated by
tropical-neritic amphipod species typical from the
Panamic region (Valencia & Giraldo, 2009), being
considerably different from California and Baja
California peninsula regions, the Gulf of California,
and Central region of Mexican Pacific (Lavaniegos &
Ohman, 2003; Lavaniegos & Hereu, 2009).
At IMA and Banderas Bay coast (Cape Corrientes)
the Chaetognatha Parasagitta euneritica (Alvariño)
(84%) and Flaccisagitta enflata (Grassi) (8.3%) were
the most abundant and widely distributed species from
the 7 species of Chaetognatha detected near the coast
(Ruiz-Boijseauneau et al., 2004). P. euneritica is a
coastal epiplanktonic species distributed along the
coastal waters of the eastern Pacific Ocean, from 45N
1028
to Baja California and inside the Gulf of California
(Bieri, 1957, 1959; Alvariño, 1965, 1969; HernándezTrujillo & Esquivel-Herrera, 1989; Ruiz-Boijseauneau
et al., 2004; Cota-Meza, 2011). Through the Gulf of
California four [F. enflata, Sagitta minima (Grassi), P.
euneritica (Alvariño), and Decipisagitta decipiens
(Fowler)] of the 17 Chaetognatha species are widely
distributed in the region while Flaccisagitta hexaptera
(D´Orbigny),
Aidanosagitta
neglecta
(Aida),
Zonosagitta bedoti (Beraneck) (all them originally
included in the genus Sagitta), and Krohnitta pacifica
Ritter-Záhony of tropical affinity were detected only in
the mouth of the gulf (Alvariño, 1969). At Banderas
Bay, located south of IMA region, the most common
Chaetognatha species were P. euneritica, A. neglecta,
F. enflata, Z. bedoti, Serratosagitta pacifica (Tokioka),
S. minima, and K. pacifica.
Thus, with few exceptions, most of the taxonomic
species group defines IMA zooplankton species
assemblage as a neritic tropical habitat. However, IMA
insular waters seem to have mesotropic conditions
proper of offshore waters rather than relatively more
productive coastal waters from Cape Corrientes coast
because tropical waters from the TEP influenced the
IMA region. Zooplankton biovolume at IMA (mean 63
mL 1000 m-3) was comparable with the zooplankton
biovolume range 50-100 mL 1000 m-3 throughout the
year reported from oceanic epipelagic waters of the
TEP from a comprehensive large-scale integration of
historical data set (1955-2000) (Fernández-Álamo &
Färber-Lorda, 2006). We sampled during the summerautumn period (November 2010), when Islas Marías
Archipelago usually have the lower phytoplankton
biomass productivity (López-Sandoval et al., 2009) and
considerably lower zooplankton biovolume values than
those recorded from the central Gulf of California
during November 2005, and January and July 2007
(Table 1, same plankton sampling method) or from the
mouth of the Gulf of California and off Cape Corrientes
(>300 mL 1000 m-3) observed during November 2005
and March 2007 (collected with Bongo oblique tows)
(León-Chávez et al., 2010).
Oceanographic processes that enhance coastalinsular zooplankton connectivity
Although the IMA is located relatively offshore (90120 km), this is still located over the continental shelf
near and east of the shelf-break. The similarity of
multiple neritic and tropical species in the zooplankton
assemblage from IMA and Cape Corrientes suggests
strong coastal-insular zooplankton connectivity.
However, which oceanographic processes enhance this
possible coastal-insular plankton connectivity? An
extensive literature review suggests that at least three
mesoscale oceanographic processes could be involved
in episodic events of continental-archipelago zooplankton population connectivity:
1) Intense river’s plumes occurring during the
hurricane season (August-October) affect the
turbidity and increase Chl-a concentration
(probably also detected with surface salinity),
modifying also other physical and chemical
characteristics (Martínez-Flores et al., 2011) and,
more interestingly, sporadically transporting
plankton from Cape Corrientes coast toward
offshore waters. Thus, this process may facilitate
the colonization of meroplanktonic organisms in the
IMA benthic and demersal habitats. For example, a
plume of river's discharges originated from
Acaponeta, San Pedro, Santiago, and Ameca,
detected in August 2004, covered an area of 44,000
km2 reaching offshore regions, as far ~300 km
offshore from the Nayarit coastline surrounding the
IMA and Isla Isabel (Martínez-Flores et al., 2011).
2) Although it is unlikely that the IMA region becomes
influenced by the regular seasonal coastalupwelling activity detected off Cape Corrientes
region (Ambríz-Arreola et al., 2012), because it is
located far beyond the 60-km distance of influence
that typically coastal upwelling events have (Bakun,
1996); recently it was proposed, with an altimeter
merged data series of 18 years (October 1992October 2010), a close connection of coastal windforced upwelling with the generation of large
cyclonic and anticyclonic eddies (>10 weeks
duration, mostly cyclonic) in the Cape Corrientes
region that travel offshore with southwest direction
in the TEP (Kurczyn et al., 2012). Mesoscale eddies
in this region also can be formed through baroclinic
instabilities of the near-coastal currents (Pantoja et
al., 2012), interaction of the large-scale circulation
with the bottom topography (Kurian et al., 2011),
local wind-forcing (Pares-Sierra et al., 1993), or
coastally trapped waves of equatorial origin
(Zamudio et al., 2001, 2007). These long-lived
eddies were mainly nonlinear and therefore can
redistribute coastal waters relatively far into the
open ocean. Cyclonic and anticyclonic eddies in
TEP region influence retention and transport of
zooplankton offshore (Fernández-Álamo & FärberLorda, 2006), like fish larvae (León-Chávez et al.,
2010) and krill species assemblages (Färber-Lorda
et al., 2004, 2010).
3) Another seasonal process that can strongly
influence IMA insular zooplankton is a summer
intense coastal poleward current of 90-180 km wide
and 250-400 m deep with surface speed between
0.15 and 0.35 m s-1 (Lavín et al., 2006). This process
may explain why zooplanktonic fauna at IMA
region during November 2010 was mostly formed
by tropical affinity species, rather than having a
large proportion of fauna from the northern
subtropical Gulf of California (Mundhenke, 1969;
Brinton, 1979; Brinton et al., 1986; FernándezÁlamo & Färber-Lorda, 2006).
All these three oceanographic processes might
explain why insular plankton have a large component
of neritic tropical zooplankton rather than typically
oceanic plankton affinity that usually occur at region
>70 km offshore in the Gulf of California.
Potential methodological biases
Although the present study was far to be
comprehensive (11 samples collected only during
November 2010), this was done in the IMA restricted
access zone (a really difficult site to sample due the
existence of a Federal Prison at Isla Madre) and
provided an interesting new perspective about the
zooplankton neritic and tropical affinity (due the
uncommon effort to gather taxonomic experts on 12
taxonomic zooplankton groups). However, the present
study has several methodological limitations that must
be taken into account. 1) It is evident that seasonal
contrasting sampling must be done if we want to
understand seasonal community structure variability,
reproductive periods, as well as population attributes of
zooplankton fauna that interact with near-shore benthic
and nektonic fauna that inhabit the Islas Marías
Archipelago. 2) Near-surface plankton net tow
sampling effort likely underestimate relative abundance
and species diversity of epibenthic plankton like
mysids. During several scuba diving carried out in
rocky and rhodolith seafloor in November 2010, we
observed dense epibenthic mysid swarms that seem to
play a relevant trophic function for demersal and
benthic local zooplanktophagous predators. 3) The
IMA fish larvae species and morph composition must
be biased toward a seasonal reproductive of some fish
species. Even though, this study provided evidence that
may complement other studies done in this archipelago
in the future. It was interesting that several fish species
recorded in the present study as larvae were not
included in the juvenile and adult species checklist
from Islas Marías (Erisman et al., 2011). The present
work increased the fish species list in the IMA with
larvae of the families: Clupeidae (Opisthonema sp. 1);
Phosichthyidae [Vinciguerria lucetia (Garman)];
Myctophidae [Benthosema panamense (Tåning)];
Bregmacerotidae (Bregmaceros bathymaster Jordan &
Bollman); Serranidae (Ephinephelus analogus Gil,
Paralabrax loro Walford, Paranthias colonus
Valenciennes); Ammodytidae [Ammodytoides gilli
(Bean)]; Tripterygiidae [Enneanectes nigricaudus
1029
(Allen & Robertson), E. reticulates Allen & Robertson,
E.
sexmaculatus
(Fowler)];
Dactyloscopidae
[Dactyloscopus pectoralis Gill, Gillellus semicinctus
Gilbert, Heteristius cinctus (Osburn & Nichols)];
Labrisomidae [Dialommus macrocephalus (Günther)];
Chaenopsidae (Acanthemblemaria crockery Beebe &
Tee-Van), Scombridae (Auxis sp. 1); Nomeidae
(Psenes sio
Haedrich),
and Paralichthydae
(Citharicthys platophrys Gilbert). Clearly, these
differences obey that adults of such species typically
inhabit meso-pelagic, neritic, bentho-pelagic, or
oceanic habitats not covered observed during the diving
surveys reported in Erisman et al. (2011).
Although estimate species diversity is one of the
most common topics in marine ecology this endeavor
requires an enormous amount of taxonomic expertise
knowledge to identify the entire community of
organisms that interact each other in this habitat. In the
present study we attempted, from a modest sample size,
identify as precise as possible most of the zooplankton
assemblage of the tropical Islas Marías Archipelago. As
a region not previously studied we found a large
proportion of fish larvae not previously observed at
ichthyoplanktonic surveys done along the west coast of
Baja California Peninsula, Gulf of California, or Cape
Corrientes regions during the more three decades of
research (1980 to 2014) (Aceves-Medina et al., 2003,
2004; Franco-Gordo et al., 1999, 2004; Aceves-Medina
et al., 2003, 2004; Funes-Rodríguez et al., 2011; SilvaSegundo et al., 2008; León-Chávez et al., 2010; FunesRodríguez et al., 2011; Avendaño-Ibarra et al., 2013,
2014). These are most likely fish larvae of benthic or
demersal coastal fish species, which larval description
and taxonomy is still highly fragmented (Brogan, 1992;
Moser, 1996). Fish larvae descriptions from species
distributed in the Colombian Pacific were particularly
useful in the present study (Beltran-León & RíosHerrera, 2000), indicating the tropical zoogeographic
affinity of ichthyoplanktonic fauna collected at IMA.
This lack of taxonomic knowledge is prevalent in
numerous taxonomic groups in Mexican waters
(particularly in tropical habitats) like Decapoda,
Mysidacea and all eight taxonomic groups not
identified here to species level (Table 2). Therefore,
define precisely the zooplankton assemblage at IMA, or
in general in the Mexican TEP region, is currently an
enormous scientific and taxonomic challenge if we
want to understand how this small tropical Archipelago
interact with processes responsible of self-maintained
productivity and plankton population connectivity of
this Archipelago with coastal and offshore ecosystems.
CONCLUSIONS
Insular near-shore zooplankton fauna from Islas Marías
Archipelago (IMA) is dominated, in November, by
1030
species not typically captured in offshore regions of the
central and northern Gulf of California regions, but they
seem to be quite similar to coastal zooplankton
assemblage from Cape Corrientes region. These results
suggest that IMA has considerably zooplankton
connectivity with the Mexican mainland coast. The
most likely mesoscale oceanographic processes
responsible of this coastal-insular plankton connectivity could be episodic plumes from river runoff during
the seasonal hurricane season, during rainy years,
eddies generated by coastal upwelling, and coastal
polarward currents that result in an overall plankton
drift from Cape Corrientes coast toward offshore
waters. Five tropical and neritic copepod species and a
Cladocera, Pseudoevadne tergestina dominate
zooplankton species assemblage suggesting these
species have a relevant tropho-dynamic role at coastal
and insular habitats being available for planktophagous
predators from the islands. Because ichthyoplankton
(egg and larvae), mollusks and Decapoda taxonomy is
poorly known in a taxonomic perspective, this
represent an interesting investigation field to discover
and describe the diverse cryptic, demersal, and benthic
species community reported from this tropical
Archipelago.
ACKNOWLEDGEMENTS
Instituto Nacional de Ecología (INE), Mexico, Fondo
Mexicano and an anonymous donor funded IMA
research cruise on board Rocío del Mar Liveaboard.
Scripps Institution Oceanography (SIO) Marine
Vertebrate Collection, SIO Center for Marine
Biodiversity and Conservation A.C., Universidad
Autónoma de Baja California Sur, and Centro
Interdisciplinario de Ciencias Marinas (Instituto
Politécnico Nacional, SIP-IPN 20100173) also
provided additional financial support. We thank
facilities for research collection and permission to do
this research at Islas Marías Archipelago authorized by
Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales
(SEMARNAT), Comisión Nacional de Áreas Naturales
Protegidas (CONANP), México (Oficio NUM. F000526). We thank scientists and crew of the ship ‘Rocío
del Mar’ for their valuable help during zooplankton
collection. We thank to Comisión Nacional de Áreas
Naturales Protegidas (CONANP), Secretaria de
Gobernación de México and penitentiary colony at Isla
María Madre and Secretaria de Marina for their
logistical facilities. We deeply thank to the following
taxonomic experts for their valuable help in the
identification and literature provided of several
zooplankton groups collected at IMA Archipelago: Dr.
Rebeca Gasca (Colegio de la Frontera Sur, Chetumal)
for Amphipoda; M.Sc. Arturo Ruíz-Villanueva
(Instituto Nacional de Ecología, Veracruz) for
Siphonophora; M.Sc. María Soledad Cota-Meza
(CICIMAR-IPN) for Chaetognatha, Dr. Orso Juan
Angulo Campillo (CIBNOR, La Paz) for Pteropoda,
Dr. Wayne Price (University of Tampa) and Dr.
Leonardo Kenji Miyashita (University of São Paulo,
Brazil) for Mysidacea, and Biol. Eduardo AnayaGodínez for ichthyoplankton. We thank to Biol.
Minerva Maldonado and Dr. Carlos J. Robinson
(Instituto de Ciencias del Mar y Limnología,
Universidad Nacional Autónoma de México) for their
help to obtain satellite images of sea surface
temperature and chlorophyll-a concentration from IMA
region.
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Cocolitóforos del Estrecho de Magallanes
Research Article
Cocolitóforos en sedimentos marinos frente a la entrada occidental del
Estrecho de Magallanes (53°S) revelan cambios en la productividad durante
los últimos 30.000 años
Gloria E. Sánchez1, Carina B. Lange1,2, José-Abel Flóres3, Magaly Caniupán4 & Frank Lamy4
1
Centro de Investigación Oceanográfica en el Pacífico Sur-Oriental (COPAS) y
Programa COPAS Sur-Austral, Universidad de Concepción, Chile
2
Departamento de Oceanografía, Universidad de Concepción, Chile
3
Laboratorio de Geología, Universidad de Salamanca, España
4
Alfred Wegener Institute Helmholtz-Zentrum for Polar and Marine Research, Bremerhaven, Alemania
RESUMEN. Se presenta un nuevo registro de producción exportada de cocolitóforos (cocolitos) durante los
últimos 30.000 años, basado en el estudio de un testigo de sedimento marino obtenido frente a la entrada
occidental del Estrecho de Magallanes (testigo MD07-3128; 53°S, 75ºW). Este testigo reveló la presencia de
una asociación compuesta por trece taxones de cocolitóforos dominada por Gephyrocapsa “small”
(representando en promedio >80% de la asociación total) y acompañada, en menor proporción (1-10%), por dos
morfotipos de Emiliania huxleyi, Coccolithus pelagicus y Calcidiscus leptoporus. La concentración de cocolitos
se correlacionó positivamente con el contenido de CaCO3 (P << 0.01; R2 = 0,63). En general, ambos registros
estuvieron en fase con la temperatura superficial del mar derivada de alquenonas (Caniupán et al., 2011), donde
los valores máximos en el CaCO3 (>30%) y la abundancia de cocolitos (~109 cocolitos g-1 sedimento seco)
coincidieron con periodos relativamente cálidos (e.g., el Holoceno). Se hallaron marcadas diferencias al
comparar estos datos con el registro de cocolitos de Saavedra-Pellitero et al. (2011) para el sitio ODP 1233 a
los 41°S: en el sitio ODP 1233 la producción de cocolitóforos fue máxima durante el Último Máximo Glacial
en respuesta a la advección hacia el norte de las aguas ricas en macronutrientes de la corriente Circumpolar
Antártica. En contraste, el sitio MD07-3128 experimentó al mismo tiempo una baja en productividad de
cocolitóforos probablemente relacionada al efecto negativo ejercido por un alto aporte de material terrígeno y
agua de deshielo proveniente del gran casquete de hielo patagónico.
Palabras clave: cocolitóforos, Último Máximo Glacial, Holoceno, sur de Chile.
Cocolithophores in marine sediments off the western entrance of the Strait of
Magellan reveal changes in productivity over the past 30,000 years
ABSTRACT. We present a new record of coccolithophore (coccoliths) export productivity for the past 30,000
years based on the study of a marine sediment core collected at the western entrance of the Strait of Magellan
(Core MD07-3128; 53°S, 75ºW). This sediment core revealed the presence of an assemblage composed by
thirteen coccolithophore taxa, dominated by small Gephyrocapsa (>80% of the total assemblage on the average)
and accompanied, in less proportions (1-10%), by two morphotypes of Emiliana huxleyi, Coccolithus pelagicus
and Calcidiscus leptoporus. Coccolith concentration and CaCO3 content were strongly correlated (P << 0.01;
R2 = 0.63). In general, both records were in phase with alkenone-derived sea-surface temperature (Caniupán et
al., 2011) where maximum values of CaCO3 (>30%) and coccolith abundance (~109 coccoliths g-1 dry sediment)
coincided with relatively warm periods (e.g., the Holocene). We found marked differences when comparing our
data with a coccolith record published by Saavedra-Pellitero et al. (2011) for ODP Site 1233 at 41°S: At ODP
Site 1233, coccolithophore production was maximal during the Last Glacial Maximum in response to the
northward advection of macronutrients by the Antarctic Circumpolar Current. In contrast, site MD07-3128
experienced a reduction in coccolithophore production at the time, probably related to the negative effect exerted
by the high inputs of terrigenous material and meltwater from the then nearby located large Patagonian Ice
Sheet.
Keywords: coccolithophores, Last Glacial Maximum, Holocene, southern Chile.
___________________
Corresponding author: Carina B. Lange ([email protected])
1035
1036
INTRODUCCIÓN
Los cocolitóforos pertenecen a un grupo de algas
unicelulares de la clase Prymnesiophyceae que se
caracterizan por generar delicadas placas de carbonato
de calcio (CaCO3) denominadas “cocolitos” (Billard &
Inouye, 2004). Son un componente importante del
fitoplancton marino y junto a los foraminíferos son los
mayores productores de CaCO3 (Paasche, 2002),
cumpliendo un rol clave en el ciclo del carbono en el
océano (Moore et al., 2012). Los cocolitóforos son
potencialmente susceptibles a los cambios climáticos,
especialmente a la acidificación del océano, e.g.,
cambios en el pH oceánico y química de los carbonatos
producto del incremento en los niveles del CO 2
(Poulton et al., 2013).
Los cocolitóforos descienden desde la zona fótica
hasta el fondo marino dentro de agregados (e.g., “nieve
marina”) o pellets fecales (e.g., Honjo, 1976),
acumulándose así en el fondo y constituyendo rocas
sedimentarias (De Vargas et al., 2007). Las asociaciones de cocolitos en los sedimentos y sus patrones de
distribución permiten inferir la dinámica de las aguas
superficiales, la circulación oceánica y los gradientes
de productividad (e.g., Brummer & Van Eijden, 1992;
Kinkel et al., 2000), así como también en reconstrucciones de la temperatura superficial del mar (TSM)
basada en alquenonas que son compuestos lipídicos
producidos por algunas especies de cocolitóforos (e.g.,
Brassell et al., 1986; Prahl et al., 1988; Müller et al.,
1998). Actualmente existen alrededor de 195 taxones
de cocolitóforos, de los cuales Emiliania huxleyi es la
especie más abundante (Brand, 1994).
La distribución de los cocolitóforos en la columna
de agua y de las asociaciones de cocolitos en los
sedimentos ha sido escasamente estudiada en el
Pacífico suroriental. Beaufort et al. (2008) estudiaron
la producción de calcita por cocolitóforos en la
columna de agua a lo largo de un transecto desde el
Archipiélago de las Marquesas (10ºS, 140ºW) hasta el
sistema de surgencia de Perú-Chile (36ºS, 73ºW). Este
estudio reveló que las concentraciones de cocolitóforos
fueron relativamente bajas (en promedio 4.000 cél L-1)
y se observó que desde 100°W hasta la zona de
surgencia costera, el género Emiliania dominó las
comunidades de cocolitóforos. En aguas costeras frente
a Concepción (∼36°S) también se observaron
abundancias bajas (<1000 cél L-1) con un dominio de
Emiliania huxleyi (E. Menschel, datos no publicados).
En Patagonia sur cerca de la entrada occidental del
Estrecho de Magallanes (53ºS), los cocolitóforos
alcanzaron densidades de 10 5 cél L-1 durante el verano
de 1991 identificándose en diferentes estaciones del
Estrecho las especies E. huxleyi y Calciosolenia
murrayi (Zingone et al., 2011). Más al sur, desde el
Paso de Drake a la Península Antártica se reportaron
nueve especies y en todas las estaciones la especie
dominante fue E. huxleyi que alcanzó su máximo en el
Frente Subantártico (Charalampopoulou, 2011).
También en el Océano Austral (55°-70°S, 117°-68°W),
Gravalosa et al. (2008) identificaron 15 especies de
cocolitóforos hasta los 63°S con abundancias máximas
en la zona Subantártica y el Frente Polar (105 cél L-1),
que decrecen drásticamente hacia el sur. Este patrón
también fue observado por otros autores en el sector
Australiano (Findlay & Giraudeau, 2000).
Los estudios de asociaciones de cocolitos en los
sedimentos del Pacífico suroriental son muy escasos.
Los trabajos de Saavedra-Pellitero et al. (2010, 2011)
entregan información acerca de i) la distribución
biogeográfica de cocolitos en sedimentos superficiales
colectados entre ∼15°-51ºS y ∼71º-95ºW, y ii) una
reconstrucción de la TSM derivada de la asociación de
cocolitos, las abundancias relativas de las especies
encontradas y las tasas de acumulación en el Sitio ODP
1233 ubicado a los 41°S, 74°W, abarcando los últimos
∼27.000 años antes del presente (AP). Combinando la
información de datos de abundancia y distribución de
cocolitos y condiciones oceanográficas de la zona,
Saavedra-Pellitero et al. (2010) determinaron, mediante
un análisis multivariado, tres factores que asocian las
masas de agua y especies de cocolitóforos
características de las mismas. Adicionalmente,
Saavedra-Pellitero et al. (2011) vincularon las
temperaturas más frías del Último Máximo Glacial
(UMG) con una mayor productividad de cocolitóforos
en el margen continental chileno a 41°S, que estaría
asociado a un incremento en la advección de macronutrientes dado el desplazamiento de 5-6° de latitud hacia
el norte de los Vientos del Oeste y de la Corriente
Circumpolar Antártica (CCA). En contraste, las TSM
más cálidas registradas durante el Holoceno temprano
se asociaron a una menor productividad de cocolitóforos sugiriendo un desplazamiento hacia el sur del
sistema oceánico/atmosférico. Estos patrones de productividad concuerdan con estimaciones previas para
las zonas norte y centro de Chile (e.g., Mohtadi &
Hebbeln, 2004).
El Sitio ODP 1233 ha ofrecido una oportunidad
única de conducir estudios paleoceanográficos y
paleoclimáticos desde el último periodo glacial hacia el
presente, incluyendo aparte de los ya mencionados de
Saavedra-Pellitero et al. (2010, 2011), reconstrucciones
de la TSM basada en alquenonas (Lamy et al., 2004,
2007; Kaiser et al., 2005), diversidad de cistos de
dinoflagelados (Verleye & Louwye, 2010) y registros
de polen y radiolarios (Heusser et al., 2006; Pisias et
al., 2006). Más al sur, los sedimentos colectados a los
46ºS (MD07-3088) también revelan un aumento en la
abundancia de cocolitos y foraminíferos durante el
UMG y Duchamp-Alphonse et al. (2013) sugieren que
este aumento estuvo ligado al fortalecimiento de la
surgencia impulsada por el viento. Dos sitios cercanos
a la entrada oeste del Estrecho de Magallanes (∼53°S)
presentan nuevos registros de TSM derivada de
alquenonas y/o acumulación de algunos componentes
biogénicos que abarcan los últimos ∼60.000 años AP
(testigo MD07-3128, Caniupán et al., 2011) y ∼13.000
años AP (testigo PC-03, Harada et al., 2013). El estudio
de Caniupán et al. (2011) revela un enfriamiento
regional que culmina durante el UMG y estaría
asociado a la cercanía del testigo al gran casquete de
hielo de la Patagonia (Patagonian Ice Sheet, PIS por sus
siglas en inglés) que cubría los Andes entre ∼38°S y
∼56°S (e.g., Glasser & Jansson, 2008) durante el
último periodo glacial y a su deshielo que explicaría las
bajas TSM locales y las salinidades superficiales
reducidas.
Bajo este escenario cabe preguntarse ¿qué
influencia tuvieron los cambios ambientales descritos
sobre la productividad marina y en particular sobre la
comunidad de cocolitóforos en la zona más meridional
de la Patagonia chilena? Para dar respuesta a este
interrogante, se propuso como objetivo estudiar los
cocolitos (abundancia absoluta, tasas de acumulación y
diversidad) preservados en los sedimentos marinos del
testigo MD07-3128 a los 53°S (Figs. 1a-1b), concentrándose en los últimos ~30.000 años AP. Estos datos
se combinan con los datos de paleo-temperaturas del
mismo testigo (Caniupán et al., 2011) y se comparan
con los publicados por Saavedra-Pellitero et al. (2011)
a los 41°S (Sitio ODP 1233), entregando así
información nueva y relevante para el conocimiento de
este grupo de nanoplancton en la región.
Área de estudio
Oceanográficamente, la costa oeste del continente
sudamericano se encuentra bajo la influencia de la
Corriente de Deriva del Oeste que al chocar con el
continente se divide en dos ramas, la Corriente PerúChile (CPC) que fluye hacia el norte y la Corriente del
Cabo de Hornos (CCH) hacia el sur (Silva & Neshyba,
1979); ambas corrientes transportan Agua Subantártica
(Fig. 1a). Las aguas transportadas por la CCH se
mezclan con aguas provenientes de los canales
patagónicos en su flujo hacia el sur, conformándose el
agua Subantártica Modificada con menor salinidad
(Valdenegro & Silva, 2003). Esta corriente se une a la
Corriente Circumpolar Antártica (CCA) en el Paso de
Drake.
1037
La geometría de la costa hacia el sur de ~43°S es
muy compleja, estando integrada por fiordos, islas,
canales y archipiélagos (Antezana, 1999). Los fiordos
y canales reciben grandes cantidades de agua dulce
proveniente de ríos locales, escorrentía superficial y
subterránea que son alimentados por fuertes lluvias y
presencia de glaciares (ver artículos en Pantoja et al.,
2011). Esta incorporación de agua dulce determina
condiciones estuarinas y la columna de agua presenta
una estratificación en dos capas (Silva et al., 1995;
Sievers & Silva, 2008). El movimiento neto en la capa
superficial es hacia el océano adyacente mientras que la
capa profunda fluye hacia los fiordos transportando
macronutrientes desde el mar costero (i.e., Agua
Subantártica). La capa superficial (primeros 20-30 m de
columna de agua) tiene muy baja salinidad (Silva &
Neshyba, 1979; Iriarte et al., 2007) y se profundiza
costa afuera (Pickard, 1971; Strub et al., 1998; Dávila
et al., 2002). La interacción entre las aguas Subantárticas y las aguas diluidas de los fiordos define un
frente salino costero entre 42° y 56°S (Silva &
Neshyba, 1979; Dávila et al., 2002; Acha et al., 2004).
La Patagonia es la región del planeta más próxima a
la Antártida y está directamente vinculada con el clima
global a través de los Vientos del Oeste (SWW, por sus
siglas en inglés) cuya posición e intensidad varían
estacionalmente dependiendo de la ubicación del
cinturón subpolar de baja presión así como de la fuerza
y posición del Anticiclón del Pacífico Subtropical. Las
variaciones en la intensidad de los SWW afectan
directamente el régimen de precipitación (Aceituno,
1988). En la actualidad, el núcleo de los SWW se
localiza a 50°S. En el invierno austral, los SWW se
extienden hacia el norte aumentando la precipitación en
el centro-sur de Chile (33°-40ºS), mientras que los
vientos zonales se debilitan en su núcleo en el extremo
sur (50°-55ºS); durante el verano austral, los vientos
zonales están más restringidos latitudinalmente y los
SWW se intensifican alcanzando su máxima actividad
en el extremo más austral del país (e.g., Lamy et al.,
2010). El área de estudio frente al Estrecho de
Magallanes, se encuentra a ∼5º de latitud hacia el norte
del actual Frente Subantártico (FSA) (Orsi et al., 1995).
En esta zona la TSM promedio anual es de ~8ºC y el
rango estacional es de ~3ºC mientras que más al norte,
en la ubicación del Sitio ODP 1233 la TSM promedio
anual es de 12,6ºC y el rango estacional de ~3ºC (World
Ocean Atlas, 2009) (Fig. 1a).
Muestreo
El testigo de sedimento utilizado (MD07-3128; 30,33
m de largo) fue obtenido a ~60 km al noroeste de la
entrada occidental del Estrecho de Magallanes
(52°39,57'S, 75°33,97'W; 1.032 m profundidad de
columna de agua) con un sacatestigo a pistón Calypso
1038
Figura 1. a) Ilustración esquemática de la circulación superficial moderna en el Pacífico suroriental (Strub et al., 1998) con
el promedio anual de la temperatura superficial del mar (World Ocean Atlas 2009). Ubicación del sitio de muestreo (MD073128, círculo rojo) y del sitio ODP 1233 (círculo verde) utilizado en las comparaciones. CCA: Corriente Circumpolar
Antárctica; CPC: Corriente Perú-Chile; CCH: Corriente del Cabo de Hornos; FST: Frente Subtropical; FSA: Frente
Subantártico. Los Vientos del Oeste se representan en forma esquemática con flechas grises, b) ubicación del testigo MD073128 (círculo rojo) cercano a la entrada oeste del Estrecho de Magallanes en relación a la batimetría (en metros), c-e)
características generales del testigo MD07-3128 abarcando 60.000 años de edad antes del presente (60 Kaños AP), c) tasas
de sedimentación en cm Kaño-1. Los triángulos representan datos de radiocarbono, el diamante la excursión paleomagnética
de Laschamp, y los cuadrados las edades extrapoladas basadas en los puntos de ajuste entre el registro de temperatura
superficial del mar del testigo MD07-3128 con el del sitio ODP 1233 (tomado de Caniupán et al., 2011), d) contenido de
carbonato de calcio (CaCO3%), e) abundancia de cocolitos en número de cocolitos por gramo de sedimento seco.
durante el crucero IMAGES (International Marine Past
Global Changes Studies) XV-Pachiderme MD-159
(Febrero 2007) a bordo del buque francés R/V Marion
Dufresne (Fig. 1). De acuerdo al modelo de edad
publicado por Caniupán et al. (2011) y adoptado en este
trabajo, el testigo cubre los últimos ∼60.000 años de
sedimentación.
El testigo MD07-3128 fue submuestreado cada 12
cm para los análisis geoquímicos, equivalente a una
resolución temporal de ∼2.800 años en el Holoceno,
∼200 años en el intervalo correspondiente al estadio
isotópico marino Marine Isotope Stage (MIS) MIS 2 y
∼230 años al intervalo correspondiente al MIS 3. Para
el análisis de los cocolitos el testigo fue submuestreado
cada 2 o 4 cm desde la superficie hasta 400 cm de
profundidad (hasta los ~20 Kaños AP), luego cada 50
cm hasta los 2846 cm (~55 Kaños AP) y la parte final
del testigo cada 12 cm.
Análisis geoquímicos y micropaleontológicos
El contenido de carbono total (CT) fue determinado en
el analizador elemental CNS Vario EL III y el carbono
orgánico total (COT) con un LECO CS-125 CarbonSulfur Analyzer. Previo a los análisis las muestras
fueron liofilizadas y homogeneizadas utilizando un
mortero de ágata. El carbonato de calcio se calculó de
acuerdo a: CaCO3 = (CT – COT) × 8,333, donde CT es
el contenido de carbono total en las muestras no
acidificadas y COT es el contenido de carbono orgánico
total en las muestras acidificadas con HCL 1M. Los
análisis de CT y COT se realizaron en el Alfred
Wegener Institute (Bremerhaven).
Para el estudio de los cocolitos, 200 mg de
sedimento liofilizado fueron procesados según la
metodología de Flores & Sierro (1997); este procedimiento se realizó en el laboratorio de Micropaleontología de la Universidad de Salamanca. Las placas
fueron montadas en portaobjetos y selladas con bálsamo de Canadá. El estudio de los cocolitos se realizó en
un microscopio de luz polarizada (MLP) Olympus
CX31, con platina giratoria, a 1000X aumentos. En
todos los casos se contó un mínimo de 400 cocolitos
por placa (Fatela & Taborda, 2002). La abundancia
absoluta fue calculada como N = (n×R 2×V) / (r2×g×v),
donde N = número de cocolitos por gramo de sedimento
seco; n = promedio basado en el número total de
cocolitos contados dividido por el número de campos
visuales utilizados en el recuento; R = radio de la
cápsula de Petri usada; V = volumen de agua adicionada al sedimento seco en el frasco; r = radio del campo
visual utilizado en el recuento; g = gramos de
sedimento seco y v = volumen de la mezcla tomada con
la micropipeta. Los datos de abundancia (N) fueron
transformados a tasas de acumulación (TAC) de
cocolitos, según la fórmula: TAC = N×S×ρ, donde S es
la tasa de sedimentación y ρ la densidad del sedimento
seco (Flores & Sierro, 1997). Los datos de tasas de
sedimentación y densidad del registro sedimentario se
obtuvieron de Caniupán et al. (2011).
Los cocolitos preservados en el sedimento se
fotografiaron con una cámara digital unida a un
microscopio de luz polarizada Nikon Eclipse 80i a
1000X aumentos y en el microscopio electrónico de
barrido (MEB) Hitachi S3000N de la Universidad de
Alicante. La preparación de las muestras para MEB
siguieron el procedimiento descrito por Backman &
Shacketon (1983) y mejorado por Andruleit (1996). La
identificación a nivel de género y especie se basó en los
1039
trabajos de Cros & Fortuño (2002), Young et al. (2003),
Jordan et al. (2004) y Kleijne & Cros (2009).
Se calculó el índice de diversidad Shannon-Weaver
(H´) como H´ = –Σ (Ni/Nt × ln (Ni/Nt)), donde Ni =
número de individuos correspondientes a la especie i y
Nt = número total de individuos en la muestra (Zar,
1974). Además, se calculó el Indice CEX’ (Boeckel et
al., 2006) utilizado para estimar el efecto de la
disolución del carbonato sobre la asociación de cocolitos.
Este índice compara dos especies de cocolitóforos con
placolitos pequeños y delicados, i.e., Emiliania huxleyi y
Gephyrocapsa, con una especie con calcificación
robusta, Calcidiscus leptoporus (Boeckel & Baumann,
2004). Se consideraron valores de 1 como representantes de sin o muy baja disolución y valores menores
a 0,6 con un ambiente depositacional por debajo de la
lisoclina (Boeckel & Baumann, 2004). En este trabajo
se calculó el CEX’ acorde con Saavedra-Pellitero et al.
(2011) como: Índice CEX’ = (% E. huxleyi + % Gephyrocapsa “small”) / (% E. huxleyi + % Gephyrocapsa
“small” + C. leptoporus).
Adicionalmente, se agruparon algunas especies de
acuerdo a su hábitat: Gephyrocapsa muellerae y
Coccolithus pelagicus fueron incluidas dentro del
grupo de especies indicadoras de aguas frío-templadas,
mientras que Helicosphaera carteri, Gephyrocapsa
oceanica, Syracosphaera sp., Umbilicosphaera sibogae, Umbilicosphaera foliosa, Umbellosphaera tenius,
Calciosolenia sp. y Rhabdosphaera clavigera fueron
incluidas en el grupo de especies de condiciones
cálidas. Estas categorías se basaron principalmente en
información publicada por Winter & Sieser (1994) y
Findlay & Flores (2000).
RESULTADOS
Características generales del testigo MD07-3128
El modelo de edad del testigo MD07-3128 cubre los
últimos 60 mil años antes del presente (Kaños AP) (Fig.
1c-1e). Las tasas de sedimentación alcanzaron valores
máximos durante el MIS3 (∼333 cm Kaño-1) y el UMG
(99-136 cm Kaño-1) después del cual descienden
abruptamente a valores <20 cm Kaño-1 durante la
Deglaciación y el Holoceno (Fig. 1c).
El contenido de CaCO3 osciló entre 0,5 y 53%,
manteniendo valores bajos (∼4% en promedio) durante
largos períodos de tiempo antes de 18 Kaños AP, con
algunos pulsos positivos y breves a los 26 Kaños AP
(7%), 27 Kaños AP (17%) y 54 Kaños AP (13%) (Fig.
1d). El contenido de CaCO3 presentó un rápido y
pronunciado aumento a partir de la Deglaciación (~5%
en promedio), alcanzando los valores mayores en el
Holoceno (31% en promedio). El patrón de la
1040
abundancia de cocolitos (número de cocolitos g-1 sed.
seco) coincidió con el del CaCO3 (P <<0,01; R2 = 0,63)
(Fig. 1e).
Asociación de cocolitóforos y diversidad
Se presenta los resultados de los últimos ~30 Kaños AP,
que comprende el período MIS 3, MIS 2 (UMGDeglaciación) y el Holoceno (Fig. 2). La abundancia de
cocolitos fue baja durante el MIS 3 y el UMG
(promedio 4,5×107 cocolitos g-1 sed. seco), para luego
incrementar en un orden de magnitud (promedio
8,3×108 cocolitos g-1 sed. seco), alcanzando un máximo
de 1,6×109 cocolitos g-1 sed seco a los 6 Kaños AP (Fig.
2a).
Dada la posición austral del sitio MD07-3128, la
diversidad de cocolitos (H’) fue baja pero variable,
oscilando entre 0,07 y 1,20. Se determinó una tendencia
al aumento de la diversidad desde la Deglaciación hacia
el Holoceno temprano, mientras que el periodo entre 8
Kaños AP hacia el presente se caracterizó por cambios
abruptos en diversidad (Fig. 2b). Trece taxones
componen la asociación de cocolitos representantes de
las familias Rhabdosphaeraceae, Syracosphaeraceae,
Calciosoleniaceae, Noëlaerhabdaceae, Calcidiscaceae,
Coccolithaceae, Helicosphaeraceae, Pontosphaeraceae
y Braarudosphaeraceae (Tabla 1). Los taxa identificados fueron, en orden decreciente de abundancia,
Gephyrocapsa sp. “small” (≤3 µm) (aportando ~88%
en promedio durante todo el periodo de estudio),
Emiliania huxleyi (incluyendo dos morfotipos, <4 µm
~6% y >4 µm 1%), Calcidiscus leptoporus (~3%),
Coccolithus pelagicus (1,2%), Gephyrocapsa oceanica
(0,9%), Helicosphaera carteri (0,9%), Gephyrocapsa
muellerae (<0,5%), Syracosphaera spp. (<0,5%),
Braarudosphaera bigelowii (<0,01%) y Calciosolenia
murrayi (<0,01%). En la Figura 2 se muestra la
abundancia relativa de las principales especies y en las
Figuras 3-4 se muestra su registro fotográfico.
La asociación estuvo dominada por el morfotipo
Gephyrocapsa “small”, cuyo aporte relativo alcanzó el
99% del total en sedimentos más antiguos de ∼18
Kaños (Fig. 2d), si bien estos sedimentos se caracterizan por ser pobres en densidad total de cocolitos (Fig.
2a) y contenido de CaCO3 (Fig. 1d). Esta especie
estuvo acompañada por Emiliania huxleyi cuya
abundancia relativa fluctuó entre ~1 y 25%, haciendo el
mayor aporte los ejemplares <4 µm (Fig. 2e). El patrón
general de Calcidiscus leptoporus fue de bajas
abundancias relativas durante MIS 3 y MIS 2 (1,8% en
promedio, salvo un único máximo de ∼27% a los 20
Kaños AP) y altas abundancias pero con marcadas
fluctuaciones en el Holoceno (Fig. 2f). Si bien en el
testigo no se han diferenciado los tres morfotipos de
esta especie, la mayoría de los especímenes se
encontraron dentro del rango de 5-8 µm correspondiente a la forma de tamaño intermedio que ha sido
considerada como la más abundante frente a Chile
(Saavedra-Pellitero et al., 2010). Contrario al patrón de
C. leptoporus es el de Coccolithus pelagicus cuyo
aporte a la asociación total fue relativamente más alto y
muy variable durante ∼18-30 Kaños AP (∼2% en
promedio, con pulsos de ∼7% a los 20 Kaños AP y
>10% a los 27-29 Kaños AP) y prácticamente,
desapareció durante la Deglaciación y el Holoceno
(Fig. 2g).
El índice CEX’ varió entre 0,71 y 1,00 (Fig. 2c);
desde MIS 3 hasta finales de la Deglaciación los valores
fueron cercanos a 1, excepto por un punto (0,7 a los
19,9 Kaños AP), que fue afectado por una baja
pronunciada en la abundancia relativa de Gephyrocapsa “small” y un concomitante aumento en C.
leptoporus (Figs. 2d y 2f). Entre ∼19 y 30 Kaños AP la
asociación de cocolitos estuvo dominada por
Gephyrocapsa “small” volviéndose casi monoespecífica en ciertos intervalos al mismo tiempo que el
contenido de CaCO3 y la abundancia total de cocolitos
fueron muy bajas (Figs. 1d, 2a y 2d). Durante el
Holoceno, si bien el CEX’ presentó fluctuaciones, los
valores se mantuvieron ≥0,8.
Tasas de acumulación
Se convertió el contenido de CaCO3 y el número de
cocolitos por gramo de sedimento seco a tasas de
acumulación (Figs. 5a, 5b). La tasa de acumulación de
CaCO3 (TACaCO3) fluctuó entre ~2 y ~30 g cm-2
Kaños-1 (salvo un máximo de 125 g cm-2 Kaño-1 a los
∼27 Kaños). El patrón de CaCO3 se correlacionó
positivamente con las tasas de sedimentación (P <<
0,01; R2 = 0,82), con valores altos en MIS 3 y durante
18-22 Kaños AP (Figs. 1c, 5a). Mientras que la tasa de
acumulación de los cocolitos difiere de este patrón
siendo muy baja entre ∼20-30 Kaños AP (1.8×108
cocolitos cm-2 Kaños-1) e incrementando abruptamente
a 1010 cocolitos cm-2 Kaños-1 al final del UMG y
comienzo de la Deglaciación (Fig. 5b). Salvo un
decrecimiento de un orden de magnitud entre los 16,4
y 17,7 Kaños AP, la tasa de acumulación de los
cocolitos vuelve a alcanzar valores de 1010 cocolitos
cm-2 Kaños-1 y a partir del Holoceno temprano hacia el
presente disminuye, pero sin alcanzar los niveles
mínimos registrados durante el UMG y MIS 3 (Fig. 5b).
DISCUSIÓN
Asociación de cocolitóforos y diversidad
La comunidad de cocolitóforos encontrada en sedimentos del testigo MD07-3128 muestra baja diversidad
1041
Figura 2. Testigo MD07-3128, resultados de los últimos ~30 Kaños AP. a) Abundancia de cocolitos (cocolitos g-1 sed.
seco), b) diversidad Shannon-Weaver (H´), c) índice CEX’ (calculado de acuerdo a Saavedra-Pellitero et al., 2011), d-g)
variación temporal en las abundancias relativas de las especies que caracterizan los sedimentos del testigo MD07-3128
(aquellas que aportan en promedio ≥1% de la asociación total).
(13 taxones, H’ = 0,07 - 1,20; Fig. 2b) y corresponde a
la asociación subpolar transicional (40ºS a 60ºS)
(Saavedra-Pellitero et al., 2007) dominada por
Gephyrocapsa “small” (representando en promedio
>80% de la asociación total) y acompañada, en menor
proporción (1-10%), por dos morfotipos de Emiliania
huxleyi, Coccolithus pelagicus y Calcidiscus leptoporus (Fig. 2). Esta asociación corresponde en gran
medida con los factores 2 (dominante) y 3 de SaavedraPellitero et al. (2010) quienes incluyen en el factor 2 las
especies E. huxleyi, Gephyrocapsa sp. “small” (<3 μm),
C. pelagicus y Gephyrocapsa muellerae mientras que
C. leptoporus y Helicosphaera carteri pertenecen al
factor 3, asociado principalmente al sistema de
surgencia del norte de Chile. El factor 2 ha sido
vinculado por estos autores a aguas costeras frías que
reciben flujos de agua dulce y adición de micronutrientes así como también macronutrientes
provenientes de la CCA. La dominancia del factor 2 en
el sitio MD07-3128 concuerda con su cercanía al frente
Tabla 1. Clasificación taxonómica de los cocolitóforos encontrados en el testigo MD07-3128, basada en los trabajos de Cros & Fortuño (2002), Young et al. (2003),
Jordan et al. (2004) y Kleijne & Cros (2009).
1042
Figura 3. Microfotografías en microscopio de luz de
varias especies de cocolitóforos presentes en sedimentos
del testigo MD07-3128: a) Gephyrocapsa “small” (≤3
m), b) Emiliania huxleyi, c) Calcidiscus leptoporus, d)
Coccolithus pelagicus, e) Syracosphaera sp., f) Helicosphaera carteri. Escala a-b (2 µm), c-f (5 µm).
Figura 4. Microfotografías en microscopio electrónico de
barrido de varias especies de cocolitóforos presentes en
sedimentos del testigo MD07-3128: a) Gephyrocapsa
muellerae, b) Emiliania huxleyi, c) vista proximal de
Syracosphaera sp. y d) vista distal de Syracosphaera sp.,
e) Helicosphaera carteri, f) Calcidiscus leptoporus, g)
Coccolithus pelagicus. Escala a (1 µm), b-f (2 µm), g (5
µm).
1043
Figura 5. a) Tasa de acumulación de carbonato de calcio (TA CaCO3 en g cm-2 Kaño-1) durante los últimos 30.000 años
AP en testigo MD07-3128, b-c) comparación entre las tasas de acumulación de cocolitos (TAC en cocolitos cm -2 Kaño-1)
del testigo MD07-3128 (b, 53°S) y el sitio ODP 1233 (c, 41°S; tomado de Saavedra-Pellitero et al., 2011). Los triángulos
representan datos de radiocarbono del testigo MD07-3128 (Caniupán et al., 2011).
costero de baja salinidad que se da por la interacción
entre las aguas frías subantárticas y las aguas diluidas
provenientes de los fiordos, que se extiende entre 42° y
56°S (e.g., Acha et al., 2004).
Si bien este mismo tipo de asociación de cocolitos
(factores 2 y 3) también caracterizan al Sitio ODP 1233
a los 41°S, la diversidad es mayor en el sitio ODP 1233,
oscilando en general entre ~1.4 y ~2.1 (con excepción
de un mínimo a comienzos de la Deglaciación;
Saavedra-Pellitero et al., 2011). La disminución general
de la diversidad de cocolitóforos de N a S, desde 41°S
(ODP 1233) hacia los 53°S (MD07-3128), concuerda
con observaciones previas sobre cambios en la
diversidad de estos organismos en sentido latitudinal:
alta diversidad en aguas cálidas y oligotróficas como
los giros centrales subtropicales y baja diversidad en
aguas costeras y altas latitudes (e.g., Winter et al.,
1994; Baumann et al., 2005; Gravalosa et al., 2008;
Charalampopoulou, 2011). Otra diferencia entre los
sitios ODP 1233 y MD07-3128 se relaciona con la
presencia de Florisphaera profunda en el testigo ODP
1233 y ausencia de ella en nuestras muestras. Esta
especie se caracteriza por vivir en la parte inferior de la
zona fótica entre 60 y 180 m de profundidad y es
indicadora de aguas oligotróficas (Okada & Honjo,
1973) y su abundancia se ha relacionado también con
la transparencia de la columna de agua en el Pacífico
noroccidental (Ahagon et al., 1993).
Paleo-productividad
La reconstrucción de la abundancia absoluta y la tasa
de acumulación de cocolitos en sedimentos del testigo
MD07-3128 indica valores reducidos durante el último
periodo glacial, entre 30 y ∼19 Kaños AP (≤107
cocolitos g-1 sedimento seco y ~109 cocolitos cm-2
Kaño-1, respectivamente) en comparación con la
Deglaciación y el Holoceno. Si se asume que las
fluctuaciones en los cocolitos a lo largo del testigo
representan la producción calcárea exportada a los
53°S, se puede inferir que, en ausencia de disolución u
otros factores, la productividad de cocolitóforos fue
menor en el MIS 3 y el UMG incrementándose a partir
de ∼19 Kaños AP hacia el presente (Figs. 2a, 5b). Este
patrón así como los valores absolutos son diferentes al
1044
del Sitio ODP 1233 donde los máximos (≥109 cocolitos
g-1 sedimento seco y ≥1012 cocolitos cm-2 Kaño-1) se
registraron durante el UMG (Fig. 5c) infiriendo así una
mayor productividad de cocolitóforos para esta época
(Saavedra-Pellitero et al., 2011).
Sin embargo, la abundancia de cocolitos en
sedimentos, aparte de reflejar la producción de
cocolitóforos en la columna de agua, también está
controlada por dilución por parte de otros componentes
sedimentarios biogénicos y terrígenos, por transporte
lateral y/o por procesos de disolución (e.g., Boeckel &
Baumann, 2004). En el testigo MD07-3128 las altas
tasas de sedimentación hacia fines del MIS3 y durante
el UMG (Fig. 1c) podrían deberse a un alto suplemento
de material terrígeno hacia nuestro sitio de muestreo,
incluyendo pulsos de derrubios glaciares provenientes
del gran casquete de hielo patagónico PIS,
particularmente entre 30 y 18 Kaños AP (Caniupán et
al., 2011), explicando así una dilución de material
calcáreo durante este intervalo de tiempo. De hecho,
aunque el contenido de CaCO3 (%) y la densidad de
cocolitos están en fase (Figs. 1d y 1e), al calcular las
acumulaciones estas dos variables presentan un patrón
inverso (Figs. 5a-5b) donde se evidencia que son las
altas tasas de sedimentación (Fig. 1c) las que conducen
a la alta tasa de acumulación de CaCO3. Los modelos
del PIS estiman un volumen >500.000 km3, un agua
almacenada equivalente a 1,2 m de nivel del mar global
y una extensión hacia el oeste que alcanzaba el margen
de la plataforma continental al sur de los 43°S durante
el UMG (e.g., figura 2 en Hulton et al., 2002).
Adicionalmente al factor dilución, una reducción en la
salinidad de la columna de agua superior dada la
cercanía del MD07-3128 al PIS durante el MIS 3/UMG
(Caniupán et al., 2011) podría haber afectado la
producción de estos organismos.
Con respecto a la preservación, de acuerdo a los
valores del índice CEX’ (superiores a 0,7 y
manteniéndose con valores cercanos a 1 desde el MIS3
hasta finales de la Deglaciación, Fig. 2c), el testigo
MD07-3128 revelaría buenos niveles de preservación
por encima de la lisoclina de cocolitos (Boeckel &
Baumann, 2004). Durante el Holoceno, el CEX’
presenta fluctuaciones donde los decrecimientos en el
índice coinciden con incrementos en Calcidiscus
leptoporus (Figs. 2c, 2f), una especie resistente a la
disolución (McIntyre & McIntyre, 1970). Sin embargo,
la interpretación de este índice en términos de
preservación/disolución resulta difícil, en especial para
aquellos sedimentos más antiguos de 18-19 Kaños AP,
dada la pobreza en el contenido de CaCO3 (<8%, Fig.
1d) y cocolitos (Figs. 2a y 5b).
Movimientos de los SWW y frentes oceanográficos
Las reconstrucciones paleo-climáticas a lo largo de
Chile basadas en archivos marinos y terrestres, a
menudo se han interpretado en relación a cambios
latitudinales en la posición de los SWW en el pasado,
infiriéndose un desplazamiento hacia el Ecuador de los
SWW de al menos 5º de latitud durante el UMG,
acompañado por los frentes oceánicos (e.g., Frente
Subantártico y Frente Polar) permitiendo así la mayor
influencia de las masas de aguas frías Subantárticas y
el enfriamiento de las latitudes medias del Pacífico
suroriental (Lamy et al., 2004; Kaiser et al., 2005; ver
síntesis en Kohlfeld et al., 2013). Ho et al. (2012)
estimaron un desplazamiento hacia el Ecuador de la
CCA y los frentes oceanográficos asociados a ella
durante las épocas glaciales de los últimos 700 Kaños
AP (7° para el FSA y de 9° para el Frente Polar),
sugiriendo un enfriamiento de las regiones subantárticas y subtropicales. Mohtadi & Hebbeln (2004)
basándose en un enfoque multi-proxy para varios
testigos recolectados entre 24ºS y 33ºS, demuestran que
la productividad marina fue mayor durante el UMG que
durante el Holoceno. El aumento de productividad se
habría debido a la advección hacia el norte de las aguas
ricas en macronutrientes de la CCA, las cuales
actualmente constituyen la principal fuente de nutrientes en esta región (ver Ayers & Strutton, 2013, y
referencias citadas). Para el Sitio ODP 1233 (41°S),
Verleye & Louwye (2010) y Saavedra-Pellitero et al.
(2011) también infieren una mayor productividad de
dinoflagelados y cocolitóforos durante el UMG, cuando
las TSM más bajas estuvieron acompañadas por
asociaciones dominadas por especies típicas de aguas
frías.
Considerando que durante los periodos glaciales los
frentes oceanográficos se desplazaron hacia el Ecuador,
el FSA (Fig. 1a) pudo haber estado en inmediaciones o
incluso al norte de la zona de estudio durante el UMG.
Para separar el efecto de las tasas de sedimentación, la
posible dilución de material calcáreo por aporte
terrígeno (ver sección anterior) y facilitar la comparación con el Sitio ODP 1233, se analizó la razón entre
el grupo de especies indicadoras de condiciones fríotempladas y condiciones cálidas para ambos sitios. En
términos generales, una razón frío-templadas/cálidas
alta coincide con las TSM-alquenonas bajas desde el
MIS 3 hasta los comienzos de la Deglaciación (Fig. 6).
Esto estaría en concordancia con una mayor influencia
de aguas frías subantárticas durante este intervalo
glacial debido al desplazamiento hacia el norte de los
SWW y los frentes oceanográficos como ha sido
postulado por otros autores para el centro-sur de Chile
(e.g., Lamy et al., 2004; Kaiser et al., 2005). Es
interesante destacar que el patrón de la razón frío-tem-
1045
Figura 6. a) Reconstrucciones de la temperatura superficial del mar (TSM) basada en alquenonas del sitio ODP 1233 a los
41°S (Lamy et al., 2004, 2007) y los testigos PC-03 (Harada et al., 2013) y MD07-3128 (Caniupán et al., 2011) ambos a
53°S, b-c) razón asociación de especies aguas frío-templadas/cálidas en el testigo MD07-3128 (este estudio) y el sitio ODP
1233 (Saavedra-Pellitero et al., 2011). La flecha vertical a la izquierda se refiere al movimiento N-S de los Vientos del
Oeste (SWW) y el Frente Subantártico (FSA) (ver Discusión). Los triángulos representan datos de radiocarbono para
MD07-3128 (Caniupán et al., 2011).
pladas/cálidas en el sitio MD07-3128 no es continuo, a
diferencia del Sitio ODP 1233 donde la razón se
mantiene alta entre 19 y 26 Kaños BP (Fig. 6c), y
presenta reducciones marcadas a los ~26-24 y ~21
Kaños AP (Fig. 6b). Probablemente durante MIS 3
tardío y el UMG, el desplazamiento hacia el norte de
los SWW habría permitido el desplazamiento de
témpanos de hielo y agua fría de derretimiento glaciar
hacia nuestro sitio de muestreo (Caniupán et al., 2011;
Kilian et al., 2013) afectando negativamente la
productividad de cocolitóforos (Figs. 2a, 5b) como se
ha mencionado en la sección anterior.
Durante la Deglaciación entre ∼18 y 12 Kaños AP,
los SWW migran hacia el sur (e.g., Toggweiler et al.,
2006) al mismo tiempo que se da el calentamiento
deglacial del hemisferio sur (Fig. 6a) y los SWW se
intensifican sobre Patagonia sur en el Holoceno
temprano (Lamy et al., 2010). La Deglaciación en el
testigo MD07-3128 se caracteriza por pulsos marcados
en la razón especies frío-templadas/cálidas, especialmente entre 13 y 19 Kaños AP (Fig. 6b), probablemente
relacionados a los varios avances y retrocesos glaciares
de la época (McCulloch et al., 2000; Kilian & Lamy,
2012; Boex et al., 2013).
Durante el Holoceno se reduce al mínimo la
importancia del grupo de especies frío-templadas en
ambos sitios (razón <1 en MD07-3128 y ~2 en
ODP1233; Fig. 6) en concordancia con una menor
influencia de aguas frías desde el sur y probablemente
una intensificación de la CHC (Lamy et al., 2012).
CONCLUSIONES
La composición de cocolitos preservados en sedimentos
del testigo MD07-3128 colectado al noroeste de la
entrada occidental del Estrecho de Magallanes corres-
1046
ponde a una asociación subpolar transicional, constituida por trece taxa de los cuales la especie más
abundante fue Gephyrocapsa sp. “small” acompañada
por dos morfotipos de Emiliania huxleyi, Coccolithus
pelagicus y Calcidiscus leptoporus.
El patrón de la abundancia de cocolitos (número de
cocolitos g-1 sed. seco) coincide con el del CaCO3 (P
<<0.01; R2 = 0,63). La abundancia de cocolitos fue baja
durante MIS3 y el UMG (entre 30 y ∼19 Kaños AP:
promedio 4,5×107 cocolitos g-1 sed. seco), aumentando
en promedio hasta un orden de magnitud durante el
Holoceno (8,3×108 cocolitos g-1 sed. seco).
Al comparar ambas variables (cocolitos y CaCO3)
con la TSM reconstruida mediante alquenonas
(Caniupán et al., 2011) se destaca que periodos cálidos
tales como el Holoceno se corresponden con aumentos
en el CaCO3, en la abundancia absoluta de cocolitos y
en la contribución de especies de aguas cálidas. El
periodo frío desde MIS 3 tardío hasta comienzos de la
Deglaciación se caracteriza por una asociación de
cocolitos de aguas frío-templadas y una menor
producción exportada de cocolitóforos.
Aunque el índice CEX’ revela buenos niveles de
preservación (valores entre 1 y 0,7) resulta difícil su
interpretación en especial para sedimentos más
antiguos de 18-19 Kaños AP, dada la pobreza en el
contenido de CaCO3 y cocolitos. Existe dilución del
material calcáreo debido a un alto suplemento de
material terrígeno desde el gran casquete patagónico
PIS hacia el sitio MD07-3128 durante MIS 3 y el UMG.
AGRADECIMIENTOS
Agradecemos al Sr. José Ignacio Martín Cruz del
Laboratorio de Geología, Universidad de Salamanca
por su entrenamiento en la metodología para el estudio
de cocolitóforos. Al Capitán y la tripulación del RV
Marion Dufresne durante el crucero IMAGES XVPachiderme MD-159. Este trabajo se ha beneficiado de
los comentarios y correcciones de dos revisores
anónimos a quienes agradecemos su labor. Diversas
fuentes de financiamiento hicieron posible este trabajo
desde la toma de muestras hasta la elaboración del
manuscrito: Proyecto de Postdoctorado Fondecyt Nº
3120079 (GES); Centro COPAS (FONDAP 15010007)
y su programa COPAS Sur-Austral (Basal PFB-31) de
la Universidad de Concepción (CBL); Proyecto
PASUR, CGL2009-08651 (subprograma BTE del
Ministerio de Economía y Competitividad de España,
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Received: 7 March 2014; Accepted: 6 August 2014
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Cephalic sensorial pores in galaxiid fishes
10501
Research Article
Cephalic sensorial pores in galaxiid fishes from Chile (Osmeriformes: Galaxiidae)
Sylvia Sáez1 & Germán Pequeño1
Instituto de Ciencias Marinas y Limnológicas, Universidad Austral de Chile
P.O. Box 567, Valdivia, Chile
1
ABSTRACT. The number and arrangement of the cephalic pores of the lateral line in Chilean fishes of the
family Galaxiidae, were studied. The study showed that Brachygalaxias differs from Galaxias, in the absence
of mandibular pores and in pore number reductions in the preopeopercular series. The most important variations
were recorded in Galaxias globiceps and G. platei. The former species differed from the other species in the
absence of a pore in the preopercular series, while in G. platei the supraorbital pore situated behind the eye was
the main distinctive feature observed, in contrast to the upper position observed in the other species studied. A
taxonomic key using cephalic sensory pores is proposed. These results indicate that the cephalic sensorial pores
of the lateral line are a useful taxonomic character in the improvement of the diagnosis of galaxiid fishes -and
in taxonomic and systematic studies among family Galaxiidae members.
Keywords: Galaxiidae, morphology, lateral line, cephalic pores, taxonomy, Chile.
Poros cefálicos sensoriales en peces galáxidos de Chile (Osmeriformes: Galaxiidae)
RESUMEN. Se estudió el número y distribución de los poros cefálicos sensoriales de la línea lateral en peces
chilenos de la familia Galaxiidae. Los análisis indicaron que Brachygalaxias se diferencia de Galaxias, por la
ausencia de poros mandibulares y por presentar un poro menos en la serie preopercular. Las principales
variaciones se registraron en G. globiceps y G. platei. La primera especie, se diferencia del resto por la ausencia
de un poro en la serie preopercular, mientras que G. platei se caracteriza por la posición del poro supraorbital
localizado detrás del ojo, en contraste con la ubicación superior en el resto de las especies estudiadas. Se propone
una clave taxonómica de géneros usando los poros cefálicos sensoriales. Los resultados obtenidos dejan en
evidencia que los poros cefálicos sensoriales de la línea lateral, son un carácter útil para mejorar la diagnosis de
los peces galáxidos y para estudios taxonómicos y sistemáticos entre los integrantes de la familia Galaxiidae.
Palabras clave: Galaxiidae, morfología, línea lateral, poros cefálicos, taxonomía, Chile.
___________________
Corresponding author: Sylvia Sáez B. ([email protected])
INTRODUCTION
Galaxiid fishes are characterized by having an
elongated body lacking scales and a lateral line without
canals, formed by a series of superficial neuromasts that
run from the upper opercular opening to the tail base
(McDowall, 1970, 1997; McDowall & Frankenberg,
1981; Nelson, 1994). In the head region these fishes
have similar body neuromasts arranged in a recognized
pattern of linear rows, which constitute the cephalic
sensorial pores (McDowall, 1970). In contrast to other
morphological (body morphology, fin kind, teeth, etc.)
and meristic characters (radii number, spines,
vertebrae, etc.), in galaxiid fishes the cephalic pores
have been poorly studied (McDowall, 1970, 1971;
Nelson, 1972, 1994). In other fish taxa these structures
are a relevant taxonomic character for species identifi-
cation, determination of intra and interspecific
relationships and characteristics of large taxa such as
genera, family and suborders (Jakubowski, 1970;
Balushkin, 1989, 1996; Jansen & Corcoran, 1998;
Webb, 1989; Wicht & Northcutt, 1995; Northcutt,
1997; Schaefer & Aquino, 2000; Voronina, 2002;
Kasumyan, 2003; Tarby & Webb, 2003).
In this sense, the Chilean galaxiid fishes are an
example where the cephalic sensory pores have not
been described or considered, despite their recognized
taxonomic relevance. In Chile, the family Galaxiidae is
represented by Brachygalaxias bullocki (Regan, 1908),
B. gothei Busse, 1982; Galaxias globiceps Eigenmann,
1927, G. maculatus (Jenyns, 1842) and G. platei
Steindachner, 1898 (McDowall, 1971; Pequeño, 1989;
Azpelicueta et al., 1996; Cuevas et al., 1999; Dyer,
1051
2
2000; Jara-Seguel et al., 2008a, 2008b; Habit &
Victoriano, 2012; Habit et al., 2012).
In this study we describe the morphology (pore
distribution and arrangement) and meristics (pore
count) of the sensorial cephalic pores in Chilean
Galaxiidae. Comparative analyses of these sensorial
structures among galaxiid fishes were also carried out.
The results obtained in this study may offer a starting
point to know more about these structures and their
potential usefulness in taxonomic and systematic
studies, and considered also as tools for comparative
analyses among other Osmeriformes in the future.
Material examined
Institutional abbreviation: IZUA PM Instituto de
Zoología, Universidad Austral de Chile, MNHNC
Museo Nacional de Historia Natural de Chile. The
samples examined in this study were:
- Brachygalaxias bullocki: six specimens, MNHNC
(uncatalogued) Cruces River (Valdivia), 11/01/2006.
- Brachygalaxias gothei: 35 specimens MNHNC
(uncatalogued), Cruces River, 12/01/2006.
- Galaxias maculatus: two specimens, IZUA PM 463,
Quellón Viejo, 25/4/1975, 24 specimens, IZUA PAD
1887, Riñihue Lake 14/1/1976, 18 specimens IZUA
PM 628, Lingue River, 16/3/1977, four specimens,
IZUA PAD 3992, Chamiza Bajo River, 22/9/1980.
- Galaxias globiceps: three juvenile specimens
MNHNC P. 6860, Avellano River (Puerto Montt),
27/11/1992.
- Galaxias platei: one specimen, IZUA PAD 3295, one
specimen IZUA PAD 2832, Tepu River 22/9/1982,
three specimens IZUA PAD 2627, one specimen IZUA
PAD 3449, Tepu River 22/2/1983, 10 specimens IZUA
PAD 4394 Pescado River, 19/3/1991.
Methodology
Measurements (expressed in mm): total length (TL),
standard length (SL) and head length (HL) were made
on each specimen. The number, morphology and
arrangement of sensorial pores were observed in the
cephalo-caudal direction following the methods of
McDowall (1970).
Cephalic pore abbreviations are: SOP supraorbital
pores, infraorbital pores, iOP interorbital pores. MP
mandibular pores, PPP preopercular pores, INOP
interorbital pores (Figs. 1-3).
RESULTS
Morphometric traits
The morphometric ranges observed were: Brachygalaxias
bullocki TL = 19-35 mm, SL = 7-29 mm, HL = 4-8 mm;
B. gothei TL = 24-36 mm, SL = 21-27 mm, HL = 4-7 mm;
G. maculatus TL = 48-122 mm, SL = 42-107 mm, HL =
9-24 mm; G. globiceps TL = 23-26 mm, SL = 21-24 mm,
HL = 5-6 mm; G. platei TL = 48-215 mm, SL = 41-185
mm HL = 16-39 mm.
Morphological study
In Brachygalaxias and Galaxias species, five cephalic
regions with sensorial pores were observed:
a) Supraorbital series: this series originates from the
anterior margin of the nasal bone (Figs. 1, 3).
b) Infraorbital series: anterior branch that arises from
the dorsolateral continuation of the supraorbital
series, directed posteriorly bordering the eye and
curving centrally (Figs. 1-2).
c) Interorbital series: situated above the supraorbital
pores (Figs. 1, 3).
d) Preopercular series: this series is originated from the
preopercular bone. The same series is deflected and
joined at the mandibular series; it gives rise to the
preoperculo-mandibular series (Figs. 1-2).
e) Mandibular series (absent in Brachygalaxias
specimens): this series is situated at the mandibular
bone (Fig. 2).
Particular morphology descriptions of each taxon
follows:
- Genus Brachygalaxias Cuvier, 1816
In both species of this genus, B. bullocki and B.
gothei, a pattern without variations in its form,
extension and arrangement, was observed in all
cephalic pores (Figs. 1a-1b).
- Genus Galaxias Eigenmann, 1928
A difference was found in the supraorbital pore
series in G. platei specimens in which the supraorbital
series begins behind the eye (Fig. 3a), while in the rest
of species the supraorbital series is situated above the
orbit (Fig. 3b).
Cephalic pores meristics
- Genus Brachygalaxias Cuvier, 1816.
In Brachygalaxias bullocki and B. gothei there is one
pore less than in the other specimens of the genus
Galaxias here studied (Table 1). The numbers of pores
in B. bullocki and B. gothei, were: five preopercular,
three infraorbital, two supraorbital and three interorbital
10523
Figure 1. General scheme of number and arrangement of sensorial cephalic pores observed in Brachygalaxias bullocki and
B. gothei: a) Lateral view, b) dorsal view (Modified from McDowall, 1971 and Nelson, 1972). IOP: Infraorbital pores series,
PPP: Preopercular series pores, SOP: supraorbital pores.
MP
IOP
a
PPP
PPP
b
c
Figure 2. Lateral view of the arrangement and number of pores observed in specimens of the genus Galaxias of Chile:
a) Infraorbital pores series (IOP) and mandibular pores (MP) of G. globiceps, G. maculatus and G. platei, b) preopercular
series pores (PPP) of G. maculatus and G. platei, c) preopercular series observed in G. globiceps and in some specimens of
the sample of G. maculatus (N = 4) and G. platei (N = 2) (Modified from McDowall, 1971).
(Figs. 1a-1b). The absence of mandibular pores was the
principal feature in this taxon.
- Genus Galaxias Eigenmann, 1928
In all G. globiceps, G. maculatus and G. platei
specimens studied showed six preopercular, two
mandibular, three infraorbital, two supraorbital and
three interorbital pores (Figs. 2a, 2b, 3b). However, one
pore less in the preopercular series was observed in
three specimens of G. globiceps, four specimens of G.
maculatus and two specimens of G. platei (Fig. 2c,
Table 1).
Taxonomic key based on cephalic sensory pores of
the Chilean Galaxiid fish genera
1a. MP absent. Five PPP. Last pore (in cephalic
direction) of the INOP arranged in parallel row with
respect to the SOP….…Genus Brachygalaxias (Fig. 1).
1b. MP present. Six (sometimes five) PPP. Last pore (in
cephalic direction) of the INOP arranged diagonally
with respect to the SOP……...Genus Galaxias (Fig. 3).
DISCUSSION
The morphological and meristic study of cephalic
sensorial pores of Chilean galaxiid fishes showed that
the main differences are located in the preopercular and
mandibular pore series. The observations indicated that
Brachygalaxias differed from Galaxias because of the
absence of mandibular pores and pore number
reductions in the preopercular series. Such
morphological and meristic traits represented the main
difference among Brachygalaxias specimens, as
described by McDowall (1971). This author confirmed
that the absence or disappearance of mandibular pores
1053
4
iOP
SOP
SOP
iOP
a
Dorsal View
Lateral view
b
Figure 3. Arrangement of the sensorial pores of the supraorbital (SOP) and interorbital (INOP) series in: a) G. platei. b) G.
maculatus and G. globiceps. The arrows indicate the different pores position, in the arragement within the system (Modified
from McDowall, 1970).
Table 1. Number of preopercular sensorial pores in fishes of the family Galaxiidae of Chile.
Species
Brachygalaxias bullocki
Brachygalaxias gothei
Galaxias globiceps
Galaxias maculatus
Galaxias platei
Total
number of
specimens
6
35
3
48
16
is common in several galaxiid species (R.M.
McDowall, pers. comm.). In the preopercular series, the
Brachygalaxias specimens present one pore less than
the Galaxias specimens, reflecting a second relevant
difference among the specimens of the genera. It should
be pointed out that our results for B. bullocki differ from
previously published data (McDowall, 1971). This
difference was observed in the infraorbital pore series,
where all the specimens analyzed showed an absence of
one pore, but not four pores as described by Nelson
(1972). In B. gothei no data for comparison with our
results are available. The morphological and meristic
characteristics of cephalic sensorial pores in B. gothei
are described and illustrated for the first time in this
study.
With reference to the genus Galaxias, the count and
arrangement of the cephalic pores were similar to those
described in the literature (McDowall, 1970, 1971;
McDowall & Frankenberg, 1981). However, in some
Number of preopercular
pores series
5
6
6
0
35
0
3
0
4
44
2
14
specimens of G. maculatus, G. platei and in the
complete sample of G. globiceps, the absence of one
pore in the preopercular series was recorded. We
believe that in the case of G. platei, this meristic
variation could be explained only through intraspecific
variation (Milano et al., 2006), however, it is necessary
to have more specimens from different localities to
corroborate this suggestion. In the particular case of G.
globiceps, further samples of this taxon are required for
more accurate interpretation of this assumption. It
should be also noted that G. globiceps is considered as
a scarce, vulnerable and rare species (Murillo & Ruiz,
2002; Habit et al., 2006; SUBPESCA, 2011). The latter
is a difficult issue to manage, and for the present it is an
obstacle to obtaining more specimens. Another
important aspect to be considered refers to the complete
sample of G. platei. The arrangement of the
preopercular pore series was localized behind the eye.
This observation constitutes a distinctive specific
characteristic compared to the upper disposition shown
in the other members of this genus.
The cephalic sensory pores of the specimens studied
are relevant because they allow distinguishing between
the genera Brachygalaxias and Galaxias, as shown by
the taxonomic key here generated. However, the scarce
information on cephalic sensorial pores of body lateral
line, transforms an exhaustive comparison in a difficult
issue to be achieved, as compared to that described in
the present study. Therefore, this study is aimed initiate
the morphological and meristic comparative descriptions of these sensorial structures, which can later be
used as a distinctive feature in the improvement of the
diagnosis of galaxiid fishes and in future taxonomic and
systematic studies of Galaxiidae taxa.
ACKNOWLEDGMENTS
The authors are grateful to the Dirección de
Investigación y Desarrollo (DID) of Universidad
Austral de Chile for supporting our projects, to Gloria
Arratia (Lawrence, Kansas, USA), the late Robert M.
McDowall (Christchurch, New Zealand) and Richard
L. Haedrich (Newfounland, Canada), for their valuable
ichthyologic literature contribution. Klauss Busse
(Bonn, Germany) kindly helped with valuable comments.
This are partial results of the Project FIP-2013-29
enrolled in Dirección de Investigación y Desarrollo de
la Universidad Austral de Chile.
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Biological
control of the channeled applesnail by the pearl cichlid
10561
Research Article
Effect of temperature on the predation rate of the pearl cichlid
(Geophagus brasiliensis) on the channeled applesnail (Pomacea canaliculata)
Ariany Rabello da Silva¹ & Mário Roberto Chim Figueiredo¹
¹Programa de Pós-Graduação em Aquicultura, Universidade Federal do Rio Grande, IO, LAC
Caixa Postal 474, 96201-900, Rio Grande, Rio Grande do Sul, Brasil
ABSTRACT. An experiment was conducted to evaluate the effect of temperature on the intensity of predation
upon snails. The experiment was run for 60 days using 15 cement tanks with water temperatures of 18, 22, 26,
30 and 34°C in a completely randomized design with three replications. The pearl cichlids (n = 4 per tank) were
distributed in tanks with heaters, which increased the water temperature by 1°C h-1, in a room held at 17°C. The
snails were selected (up to 3 mm) and distributed among the tanks (n = 32 per tank). The period of exposure to
predation was 18 h, and the index of predation was significantly lower at 18°C. Temperatures between 26 and
34 did not result in significant differences in predation. It was conclude that the pearl cichlids prey efficiently
on snails at temperatures of 26°C and above.
Keywords: Geophagus brasiliensis, Pomacea canaliculata, flooded rice pests, biological control, fish.
Efecto de la temperatura en la tasa de depredación de la castañeta
(Geophagus brasiliensis) sobre el caracol manzana (Pomacea canaliculata)
RESUMEN. Se realizó un experimento para evaluar el efecto de la temperatura sobre la intensidad de
depredación de caracoles. Las pruebas experimentales se realizaron durante 60 días, dentro de 15 estanques de
cemento llenas con agua a diferentes temperaturas, 18, 22, 26, 30 y 34°C, en un diseño de distribución
completamente aleatorio, con tres réplicas. Las castañetas (n = 4 por estanque) fueron distribuidas en estanques
con calentadores, lo que aumentó la temperatura del agua en 1°C h-1, en una habitación a 17°C. También, se
seleccionaron los caracoles (hasta 3 mm) y fueron distribuidos en los estanques (n = 32 por estanque). El período
de exposición a la depredación fue de 18 h, observándose que, el índice de depredación fue significativamente inferior
a una temperatura de 18°C, mientras que a temperaturas entre 26 y 34°C no se encontraron diferencias significativas.
Se concluye que las castañetas se alimentan de manera eficiente de los caracoles a temperaturas de 26°C o más.
Palabras clave: Geophagus brasiliensis, Pomacea canaliculata, arroz irrigado, plagas, control biológico.
___________________
Corresponding author: Ariany Rabello da Silva ([email protected])
INTRODUCTION
Rice cultivation is one of the main economic activities
of Rio Grande do Sul State, which is the largest
producer and exporter of this grain, being responsible
for 67% of Brazilian rice production (approximately
7.3 million ton in 2011/12), from an area of more than
1.17 million ha (IBGE, 2013). It is estimated that this
production corresponds to R$5 billion (approximately
US$2.5 billion) annually.
Rice cultivation in southern Brazil is conducted
through flooding of the crop, and many rice farmers
adopt the technique of seeding pre-germinated rice.
This type of cultivation increases the occurrence of
pests and consequently requires chemical control
(Martins et al., 2005).
The principal pests found in pre-germinated rice
fields include Pomacea sp. snails (Magalhães Jr. et al.,
2005). The snail Pomacea canaliculata (Lamarck, 1822)
(Gastropoda, Ampullariidae), known as "channeled
applesnail" presents a large shell, which is rounded and
light brown in color with brown stripes, and exhibits
high reproducibility rate. In southern Brazil (known as
"aruá"), oviposition occurs from August through May
(Martins et al., 2005).
During the first few days after hatching, the snails
feed on micro-algae as well as waste and residues of
animal and plant origin. After one week, small snails
feed on higher plants (Yusa & Wada, 1999).
1057
2
The damage to rice seedlings caused by snails with
shells measuring more than 25 mm can reach 100%
(Sin, 2003). Total devastation occurs mainly on pregerminated rice system containing snails with shells
measuring more than 10 mm (Hickel et al., 2012).
Snails have become pests in rice, and their natural
predator, the snail hawk Rosthramus sociabilis, does
not control their populations (Magalhães Jr. et al.,
2005). In rice-growing areas, the habitat of this hawk is
damaged by the removal of all woody vegetation in
which the bird could land to prepare its attack on
Pomacea. In addition, the height of rice plants makes it
difficult to locate these snails and hinders their
predation by the bird (Silva et al., 2005).
The most effective methods to snails control are the
application of molluscicides or snail repellents (Yusa &
Wada, 1999), but they cause risk to human health and
can contaminate the water on rice fields and springs
around. Water resources act as integrators of all
biogeochemical processes. Thus, surfaces or underground, are the main destinations of chemicals when
applied in agriculture. The more sustainable agriculture
development, without disorders in human health and in
the environment, depends of the farm workers training
(Ribas & Matsumura, 2009).
An alternative method to biological control of snails
is rice-fish culture. The common carp Cypinus carpio
is a fish commonly used as a snail predator (Ichinose et
al., 2002). However, the trophic opportunism of
Geophagus brasiliensis (Quoy & Gaimard, 1824),
which is indicated to be omnivorous, suggests that pearl
cichlids can also be used as snail predators. The diet of
this fish consists mainly of fruits, seeds, debris,
sediment, aquatic invertebrates and fish scales. It
consumes a wide variety of foods at the bottom,
including snails, which are crushed in its mouth in a
protractile manner (Abelha & Goulart, 2004). This is an
important factor in the success of this species in
colonizing disturbed environments, such as those
characteristically associated with rice crops.
The variation of body temperature in fish influences
numerous physiological functions, such as oxygen
consumption, feeding and digestibility (Evans &
Claiborne, 2006), and affects functional aspects such
as growth and reproductive fitness (Ham et al., 2003;
Imholt et al., 2011; Ostrowski et al., 2011; Santos et al.,
2013).
Different species of fish display different preferable
temperature ranges (Baldisserotto, 2002; Bicego et al.,
2007). In the case of G. brasiliensis (Perciformes,
Cichlidae), the minimum and maximum lethal
temperature is 9°C and 36°C, respectively (Rantin,
1980). In southern Brazil, the climate is subtropical,
and a wide range of temperatures is observed, including
in the water. The temperature can reach 32°C in
summer and fall below 9°C in some cities in the winter
(Sartori, 2003). G. brasiliensis inhabits lakes and
shallow waters of South America, from the Amazon
Basin to northern Argentina and Uruguay (Rantin &
Petersen, 1985), being found under different thermal
regimes and showing increased movement in the
presence of light (Kadry & Barreto, 2010).
Data regarding water temperatures collected in
several cities in Rio Grande do Sul from 1996 to 2004
show that the temperature ranged from 16 to 28°C in
summer, 17-25°C in autumn, 14-17°C (up to 9°C in the
coldest months) in winter and 14-21°C in spring
(Garcia et al., 2008).
This study aimed to evaluate which water
temperature, established in laboratory, serves as one
greater stimulus to predation of P. canaliculata by G.
brasiliensis. This study objective yet is to get
information on the potential use of predators as agent's
alternative for pest's control, which can be obtained by
means of the rice-fish consortium.
Location
The experiment was carried out in the Laboratório de
Aquacultura Continental (LAC), Instituto de
Oceanografia, Universidade Federal do Rio Grande
(FURG), near Lagoa dos Patos, in Rio Grande, RS
(32°01'40"S, 52°05'40"W), Brazil. The site belongs to
the State Foundation for Agricultural Research of Rio
Grande do Sul (FEPAGRO), ceded to FURG for
research in aquaculture.
Organisms
Fishes
The pearl cichlids (G. brasiliensis; known as "cará" or
"acará-diadema" in Brazil) were captured from the
sandbanks of Patos Lagoon, in Rio Grande, RS, Brazil
(31°59.235'S, 052°14.634'W), using cast nets, dip nets
and trawls, under a license from the System for
Authorization and Information Biodiversity-SISBIO,
No. 35308-1. In this environment, a salinity of 6, water
temperature of 14°C and dissolved oxygen content of
10.1 mg L-1 were recorded. Using a shipping box
equipped with oxygen cylinder, the fish were
transported to the LAC and stored in polyethylene tanks
(200 L). The fishes had an average weight of 49.54 ±
6.72 g and an initial length of 11.70 ± 0.39 cm.
At the LAC, the fish were maintained at a starting
temperature of 20°C under constant aeration in circular
tanks (250 L). The total biomass in the four tanks was
4 kg m-3, and the water was diluted slowly from a
Biological control of the channeled applesnail by the pearl cichlid
salinity of 6 to 0 (zero). The tanks were cleaned daily
via siphoning, and the same volume of water was
replaced at the same temperature as the withdrawn
water. Renewal of water was performed twice a week
at a ratio of 1/3 of the volume of the tank.
The fishes were fed with Guabi® (Campinas, São
Paulo, Brazil) pelleted rations (between 2.5 and 3.2 mm
in diameter) containing 40% crude protein (CP),
following the recommendations of Amaral Jr. et al.
(2011), at a rate of 5% of the fishes’ biomass.
Snails
Nests of P. canaliculata collected from localities with
rice paddies were transported to the laboratory and
distributed among 6 tanks (45 L). The water was
maintained at a depth of 10 cm, avoiding direct contact
of the water with the spawning snails by depositing
them on rock structures obtained from local creeks. The
environment was maintained at 20°C with constant
aeration until larval hatching. The newly hatched larvae
were stored in tanks at a density of 30 larvae L -1, and
the water depth was increased gradually to reach a
volume of 45 L. The tanks holding P. canaliculata were
cleaned via siphoning, and the same volume of water
was replaced at the same temperature as the removed
water.
Plant material (2:1 lettuce: spinach) was liquefied
together with 5 mL of molasses and 250 mL of water.
After the larval stage, the provided food was no longer
liquefied. The same proportions in the initial diet were
maintained until the snails reached 3-5 mm. In the
growth phase, the snails were fed until to reach the
satiety and confined in density of 20 juveniles L-1. The
snails received aeration in the environment, enriched
with minerals from broken shells of marine mollusks,
until they reach the desired size for the experiment.
Abiotic variables
The pH (Solar®, SL110), dissolved oxygen (Lutron®,
DO-5519), temperature (Lutron®, DO-5519) and
salinity (Alfakit®) of the water in the tanks holding fish
and snails were measured daily. In each tank containing
snails, 5 g of lime (limestone 0.1 g L-1) was added.
Water samples were collected twice a week for analysis
of nitrogen (ammonia and nitrite) via the colorimetric
method (spectrophotometer UV Biospectro® SP-22).
Experimental design
Fifteen cement tanks (45 L), in which the water was
heated to 18, 22, 26, 30 or 34°C, were used in the
experiment under a completely randomized design with
three replications. The room temperature was maintained at 17°C (one degree below the lowest temperature tested).
10583
Sixty G. brasiliensis (n = 4 per experimental unit)
were randomly allocated to the experimental treatments
from an initial temperature of 20°C. The fishes were
starved for 24 h before receiving the snails. Initially, the
fishes were weighed on an electronic scale with a
precision of 0.01 g (Bioprecisa ®, JH2102) and
measured using a fish meter, registering their weight
and total length. The biomass of the fish in each tank
was 3.46 kg m-3.
Individual heaters coupled to thermostats increased
the water temperature in each experimental unit
gradually (at 1°C h-1). Soon after the temperature
stabilized at the desired level, juvenile P. canaliculata
snails were selected based on their size (up to 3 mm)
and distributed (32 per tank), totaling 480 snails
distributed among the 15 experimental units.
After 18 h of exposure of P. canaliculata snails to
predation by pearl cichlids, G. brasiliensis, at the
experimental temperatures under a 14:10 h (light/dark)
photoperiod, according to Moraes et al. (2004), all of
the water in the tank was passed through a sieve (mesh
= 1 mm) to count the remaining snails. The number of
consumed snails was calculated based on the difference
from the initial numbers, and the rate of predation (PI)
was determined using the following formula:
PI = (number of snails predated x 100) / number of
snails offered
Proximal analysis
Surplus snails reared under the same conditions were
transported to the Laboratory of Food Technology,
FURG, after cooling, to analyze the chemical composition of the organisms ingested by pearl cichlids.
Two treatments were applied in triplicate in the
proximal analysis. In the first treatment, the snails were
liquefied with the remaining waste in samples collected
from the cultivation environment (T1). In the second
treatment, the snails were washed (T2) with 0 (zero)
salinity water. The results were expressed on a dry
matter (DM) basis. All determinations were performed
in triplicate, following AOAC International (2002).
The analysis of lipid content was based on the cold
fat extraction method using a mixture of three solvents:
chloroform, methanol and water, in proportions at
which they form a homogeneous solution.
Ash analyses were performed via incineration in a
muffle furnace, in which all organic matter was burned.
Each sample was placed in a porcelain crucible with a
weight that had previously been registered and held in
the oven (550 ± 5°C) for 4 h.
Protein analyses were performed using the Kjeldahl
method, which determines the nitrogen content of
41059
organic origin, subjecting a 0.3 g sample to digestion.
The procedure was based on the digestion of the sample
with a sulfuric acid catalyst mixture containing copper
sulfate and potassium sulfate. Moisture was determined
by drying in an oven (105 ± 5°C) based on the removal
of water by heating. The carbohydrate content was
determined based on the difference.
Statistical analysis
The predation index was analyzed via one-way
ANOVA, and the means were subsequently compared
using the Tukey test, at the 95% confidence level. Data
were tested through regression. The quadratic
regression was calculated, and the temperature at which
maximum predation occurred was estimated by
deriving the regression equation. Proximal composition
data were analyzed with the same statistic test.
RESULTS
In tanks used for the storage of fish after reaching
salinity equal to zero, they were maintained throughout
the experimental period. The dissolved oxygen content
was 5.38 ± 0.9 mg L-1, and the pH was 6.5 ± 0.6. The
salinity in the tanks holding the snails remained equal
to zero throughout the experiment. The dissolved
oxygen content in the tanks was 6 ± 0.5 mg L-1, and a
pH of 6.7 ± 0.4. The temperature was maintained at
25°C. The temperature of 18°C resulted in the lowest
rate of predation (Fig. 1).
At 22ºC, the index was increased to 61.18% and
reached 95.8% at 26ºC, both of which represented a
significant difference. The PI observed at 26°C indicated
Figure 1. Predation index (PI) of pearl cichlid Geophagus
brasiliensis on the snail Pomacea canaliculata at different
temperatures (°C). The small vertical bars represent the
standard deviations, and the values at the top of the black
bars are the average PI values. The letters indicate the
differences according to the Tukey test (P < 0.05).
thermal comfort for G. brasiliensis, which exerted
predation on P. canaliculata. At 30°C and 34°C, the PI
(nearly 100%) was slightly greater, though this
difference was not significant relative to a temperature
of 26°C. The PI's obtained at temperatures from 26 to
34°C were significantly greater than the PI observed at
18 and 22°C. The following equation describes the
distribution of the PI (Predation Index) adjusted for a
quadratic model, and, R² values:
Y = -0.2724x² + 17.839x – 190.36
R² = 0.9461
The distribution of the PI data was adjusted for a
quadratic model (Y = - 0.2724 x2 + 17,839 x - 190.36,
R2 = 0.95), where Y = PI, and x = T°C, and the curve
generated for PI was more appropriate to show the
influence of temperatures over the predation activity.
The pearl cichlids G. brasiliensis preyed efficiently
on the snails at temperatures of 26°C and above.
However, by deriving the regression equation, it was
estimated that the highest efficiency of predation by the
pearl cichlid on the snail P. canaliculata would be
obtained at 32.8°C. It was observed that temperatures
between 18 and 22°C resulted in proportionately
significant differences in the PI (P < 0.05), whereas at
18°C, this index was less than 50% (45.9%).
Conversely, the PI showed no significant differences (P
> 0.05) for the temperatures of 26, 30 and 34°C, where
it remained above 95% (minimum, 95.83%). There is a
significant difference between the PI at 22ºC and the PI
above 26ºC.
The P. canaliculata offered as food to pearl cichlid
displayed an average protein content of 17.85%, both
with and without washing, resulted in no significant
difference (Table 1).
Instead, a high content of ash was observed (mean
68.74%), which was significantly higher in the T2
snails. The fat content was significantly higher in the
T1 snails.
The data obtained in this study reveal that the
predation index at temperatures of 26, 30 and 34°C is
close to 100% for snails with a size of 3-5 mm. These
temperatures are commonly observed and are very
close to the records of García et al. (2008) in the hottest
period of the year in some cities of Rio Grande do Sul.
Thus, it can be inferred that the snails on the rice crop
will be preyed upon by pearl cichlids when their shells
measure 3-5 mm, i.e., before reaching a size at which
they are able to promote greater devastation in
cultivated rice, which only occurs when the snails have
measured more than 25 mm (Sin, 2003).
While the fish primarily feed to meet their energy
needs (Pereira-Da-Silva et al., 2004), the voluntary
intake of food can be influenced by the amount of
energy in the diet. Lipids are good energy source for
1060
5
Table 1. Proximal composition (dry matter) of the P. canaliculata snails, analyzing protein, fat, ashes and nitrogen free
extract (NFE). Different letters beside the averages in the same column indicate significant differences according to the
Tukey test. (*) = T2 with prewash; = T1 without washing, with the biofilm attached.
Snails*
T1
T2
Humidity
87.96a
91.50a
Proximal composition on a dry basis
Protein
Fat
Ashes
NFE
17.33 ± 2.36a
0.97 ± 0.68a
71.07 ±0.11a
10.66 ±2.44a
18.37 ± 1.04a
3.17 ± 0.10b
66.41±0.16b
12.05 ±2.32a
fish, containing 2.25 times more energy than carbohydrates. Using the presented equation, a curve was
obtained showing probable meeting points between the
temperatures and the calculated PIs. The generated R²
(0.95) demonstrates the strong influence of temperature
on the consumption of P. canaliculata by G.
brasiliensis.
DISCUSSION
The range of thermal tolerance in waters inhabited by
fish is from 4 to 25°C, which is greater than the range
observed for fish in a tropical climate (25-28°C) or cold
waters (4-15°C) (Frascá-Scorvo et al., 2001). G.
brasiliensis is a species that shows good adaptability to
the variety of climates found in Brazil. However, it was
evident that the snail P. canaliculata was subject to
greater predation at higher temperatures. García et al.
(2008) reported that the water temperature in the period
from 1996-2004 ranged from 16 to 28°C in summer
(below 9°C in the coldest months in winter and between
14 and 21°C in spring).
Predation of P. canaliculata by G. brasiliensis was
stimulated by elevated temperatures, and a satisfactory
rate of predation was achieved in the treatment with a
temperature of 26°C. The low external temperature
maintained during the course of this experiment had no
effect because the tests were performed in an airconditioned environment and because the water
temperature did not change during the 18 h of
observation. However, at a treatment temperature of
18°C, the interest of the pearl cichlid on the provided
food (snail) did not appear to be stimulated, thus
resulting in a low rate of predation. The interest of the
fish in predation increased slightly at a temperature of
22°C, though remaining significantly lower than that
observed above 26°C, where the PI approached 100%.
Based on tests conducted at the LAC, the activity of G.
brasiliensis as a biological control agent preying on P.
canaliculata rice pest might be effective because the
rice-planting period coincides with temperatures that
are conducive to the consumption of snails by fish, or
to temperatures of 14 to 28°C, as reported by García et
al. (2008).
Despite increasing levels of productivity of rice in
Rio Grande South, the planting season is one of the
practices which play a role featured in obtaining high
and stable levels of productivity, because increasing the
chances that the critical stages of plant escape the
adverse and/or coincide with favorable climatic
conditions (SOSBAI, 2007).
The development of rice growing, early-stage
irrigation until early forming the panicle is affected
more by water temperature that the air because of the
yolks responsible for the development of leaves, tillers
and panicles remain under water. Higher temperatures
will cause damage to seedling with pre-germinated
seeds, seedlings as not complete the germination
process at elevated temperatures (>36°C). In this case,
it is recommended the application of small water
depths, more frequently, to reduce the temperature of
the soil and stagnant water. Low temperatures (<20°C)
impair early seedling development and the
development of culture in the vegetative and reproductive stages (SOSBAI, 2010).
The data obtained in this study reveals that the
predation index at temperatures of 26, 30 and 34°C is
close to 100% for snails with a size of 3-5 mm. These
temperatures are commonly observed and are very
close to the records of García et al. (2008) in the hottest
period of the year in some cities of Rio Grande do Sul.
Thus, it can be inferred that the snails on the rice crop
will be preyed upon by pearl cichlids when their shells
measure 3-5 mm, i.e., before reaching a size at which
they are able to promote greater devastation in
cultivated rice, which only occurs when the snails have
measured more than 25 mm (Sin, 2003).
While the fish primarily feed to meet their energy
needs (Pereira-Da-Silva et al., 2004), the voluntary
intake of food can be influenced by the amount of
energy in the diet. Lipids are good energy source for
fish, containing 2.25 times more energy than
carbohydrates. However, the snails used in the experiment constitute a food with low lipid content in relation
to the quantity required for omnivores, as demonstrated
61061
in studies on trout, salmon and catfish. In nature, the
amount of fat in the diets of these fish varies from 2 to
20% (Santos, 2003). In the proximate analysis, it was
found that P. canaliculata contains 0.97 to 3.17% lipids
(Table 1) via the method of cold fat extraction using
solvents (AOAC International, 2002). It can be inferred
that the observed responses of G. brasiliensis regarding
its rate of predation were conditioned by the
stimulatory effects of the temperatures at which the fish
were held, rather than a potentially greater need to
consume energy.
CONCLUSION
To decrease the incidence of P. canaliculata snails as
pests in rice plantations, it is recommended the use of
G. brasiliensis as a biological predator in the period
when temperatures are above 26°C (rate = 95.8%
predation on snails measuring 3-5 mm); which
coincides with the temperatures recorded at the time of
planting rice in southern Brazil. The predation rate
decreases at lower temperatures, as occurs at 22°C and
18°C.
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Received: 23 April 2014; Accepted: 15 August 2014
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morfológica de sardina austral y sardina común
1063
Research Article
Identificación de rasgos morfológicos para una rápida diferenciación
de sardina austral (Sprattus fuegensis) y sardina común (Strangomera bentincki)
Antonio Aranis1, Gonzalo Muñoz1, JC Quiroz1,2, Rodrigo Wiff3,4
Alejandra Gómez1 & Mauricio A. Barrientos5
1
División de Investigación Pesquera, Instituto de Fomento Pesquero (IFOP)
A. Blanco 839, Valparaíso, Chile
2
Institute for Marine and Antarctic Studies (IMAS), University of Tasmania
Private Bag 49, Hobart, Tasmania 7001, Australia
3
COPAS Sur-Austral, Departamento de Oceanografía. Universidad de Concepción
Barrio Univesitario S/N, Concepción, Chile
4
Center of Applied Ecology and Sustainability (CAPES), Pontificia Universidad Católica de Chile
Av. Alameda 340, Santiago, Chile
5
Instituto de Matemáticas, Pontificia Universidad Católica de Valparaíso
Blanco Viel 596, Cerro Barón, Valparaíso, Chile
RESUMEN. La pesquería artesanal de cerco multiespecífica que opera en aguas interiores de Chiloé captura
sardina común (Strangomera bentincki) y sardina austral (Sprattus fuegensis) al mismo tiempo y en la misma
área. Debido a la gran similitud morfológica externa que presentan estas dos especies de peces óseos, la
identificación específica en terreno es difícil, aún para observadores científicos experimentados. Por lo tanto, el
objetivo de este trabajo es proponer cual o cuales rasgos morfométricos externos debiesen ser considerados para
una rápida identificación de estas especies en terreno. Se analizaron 60 ejemplares de sardina común y 79 de
sardina austral. Se identificaron los ejemplares a nivel de especie y se registraron las siguientes medidas:
longitud total, longitud de la cabeza, preórbita, órbita y posórbita. Todas las medidas morfométricas fueron
estandarizadas para evitar colinealidad. Las diferencias en las medidas morfométricas entre especies fueron
probadas mediante métodos estadísticos multivariados que incluyen el análisis de componentes principales,
análisis de varianza y covarianza (ANOVA y ANCOVA), análisis multivariado de covarianza (MANOVA) y
análisis lineal discriminante. La medida posórbita fue el rasgo morfométrico que presentó mayor diferenciación
entre especies. Se concluye que la medida de posórbita es por sí sola un carácter morfométrico externo que
permitiría una rápida identificación de estas especies en terreno. Los resultados de esta investigación pueden ser
tomados como línea base para la generación de guías de campo que apoyen el trabajo de identificación de
especies de los observadores científicos.
Palabras clave: Strangomera bentincki, Sprattus fuegensis, identificación de especies, rasgos morfométricos,
análisis multivariado, zona austral, Chile.
Identification of morphologic traits for a rapid differentiation of Patagonian
sprat (Sprattus fuegensis) and Chilean herring (Strangomera bentincki)
ABSTRACT. The artisanal purse seiner multispecies fishery operating in the interior waters of Chiloe Island
captures Chilean herring (Strangomera bentincki) and Patagonian sprat (Sprattus fuegensis) at the same time in
the same area. These species have very similar external morphology, difficulting the species identification in
the field, even for an experience scientific observer. Therefore, the aim of this work is to propose the external
morphologic traits to be considered for a rapid identification of these species in the field. 60 specimens of
Chilean herring and 79 Patagonian sprat were analyzed. Individuals collected were identified at the level of
species and the following measurements were recorded: total length, head length, snout, eye orbital and postorbital. Before the analysis, all measurements were standardized to avoid collinearity. Using multivariate
statistics including principal component analysis, analysis of variance and covariance (ANOVA and ANCOVA),
multivariate analysis of covariance (MANOVA) and linear discriminant analysis, we found that the post-orbital
measurement is the morphological trait which shows the largest differentiation between species. We concluded
that the post-orbital measurement is the single external morphological trait which enables a rapid identification
1064
of these species in the field. The results of this research can be taken as a baseline analysis upon the generation
of field guides, and thus, supporting the species identification by scientific observers.
Keywords: Strangomera bentincki, Sprattus fuegensis, species identification, morphometric traits, multivariate
analysis, Chilean austral zone.
___________________
Corresponding author: JC Quiroz ([email protected])
INTRODUCCIÓN
La pesca de pelágicos es altamente multiespecífica,
donde diversas especies son capturadas durante la
misma operación de pesca (Escribano et al., 2003;
Aranis et al., 2011a). Esta multiespecificidad genera
problemas asociados a la identificación y estimación de
la proporción de especies en las capturas, que es
relevante en la determinación de la mortalidad por
pesca especie-específica para un adecuado manejo de
los recursos pesqueros. En Chile, la pesquería de
pequeños pelágicos es una de las actividades más
importantes, tanto para el sector industrial como para el
artesanal, destacando entre las principales especies
capturadas la sardina común (Strangomera bentincki),
anchoveta (Engraulis ringens), jurel (Trachurus
murphyi), pejerrey de mar (Odontesthes regia) y
recientemente sardina austral (Sprattus fuegensis). Esta
última ha sido capturada como especie objetivo por la
flota de cerco artesanal que opera en aguas interiores de
Chiloé (41º30’-42º39’S, 72º30’-73º45’W), que tiene
como puerto de desembarque las zonas de Calbuco y
Chinquihue en la región de Los Lagos, Chile. Desde el
año 2005, la proporción de sardina austral en las
capturas artesanales se ha incrementado, inclusive ha
sobrepasado las proporciones de sardina común (Aranis
et al., 2011b). Este incremento en las proporciones de
captura, sumado a una elevada similitud morfológica
entre la sardina común y la sardina austral, ha
ocasionado deficiencias en los sistemas de monitoreo
que intentan determinar la proporción de especies para
cuantificar la captura y tomar posibles acciones de
manejo (Aranis et al., 2007, 2011a).
Aranis et al. (2007) realizaron una exhaustiva
descripción de características morfológicas claves en
sardina común y sardina austral concluyendo que,
debido a sus similitudes corpóreas, las capturas más
recientes de sardina austral han sido confundidas por
sardina común. Sobre la base de las clasificaciones
taxonómicas de Whitehead (1985) para pequeños
clupeidos, Aranis et al. (2007) describieron al menos
cuatro caracteres morfológicos que no se encuentran en
la sardina común y que permitirían identificar la sardina
austral. Estos rasgos están principalmente asociados a
las características morfológicas de la cabeza: i) ausencia de una bulla timpánica (elevación sobre el piso de
la fosa pre-epiótica), ii) mandíbula inferior ligeramente
proyectada, iii) dientes sobre la lengua y raramente
sobre el vómer (si están presentes 1 o 2) y iv) vientre
con quilla formada por escudetes óseos. Si bien estas
diferencias morfológicas son suficientes para la identificación en condiciones de laboratorio, son inviables de
cotejar durante los desembarques realizados en los
puertos o durante las operaciones de pesca, incluso para
observadores científicos altamente calificados (Aranis
et al., 2011b).
Aunque la calidad del monitoreo biológico de
sardina austral se ha visto reforzado debido al rápido
crecimiento de esta pesquería, posibilitando el
desarrollo de investigaciones orientadas a describir la
historia de vida de esta especie (Aranis et al., 2011b;
Leal et al., 2011), la identificación de sardina austral y
sardina común en las capturas aún sigue siendo un tema
complejo y que potencialmente podría incluir sesgos en
las estimaciones de abundancia de ambas especies.
Bajo este marco, el principal objetivo de este trabajo es
detectar mediante técnicas estadísticas multivariadas
diferencias morfológicas fácilmente visibles en la
cabeza de sardina austral y sardina común, que
permitan la identificación rápida y confiable de estas
dos especies durante las operaciones de pesca.
Muestreo
Entre el 7 y 21 de abril de 2008, se analizaron 60
ejemplares de sardina común y 79 de sardina austral en
los puertos de desembarque de Calbuco y Chinquihue,
región de Los Lagos, Chile. Los individuos muestreados
provinieron de faenas de pesca de cerco artesanal
realizadas en aguas interiores de la Isla de Chiloé, entre
41º30' y 43º30'S. Este muestreo se enmarcó en el
programa de monitoreo biológico-pesquero efectuado
por el Instituto de Fomento Pesquero (IFOP), bajo un
diseño de muestreo de tipo estratificado simple. Para
mayor detalle sobre el diseño de muestreo ver Young et
al. (2003).
Los peces analizados fueron medidos en fresco y
conservados enteros en contenedores con formalina al
10%. Los individuos analizados fueron clasificados a
nivel de especie usando las claves de reconocimiento
Identificación morfológica de sardina austral y sardina común
de sardinas: (Norman, 1937; Fowler, 1951; Whitehead,
1985). Posteriormente, a todos los ejemplares se le
realizaron las siguientes mediciones con 1 mm de
precisión: longitud de la cabeza (lc), preórbita (po),
órbita (o) y posórbita (poso) (Fig. 1).
Análisis estadísticos
Para comparar las medidas lineales (lc, po, o, poso)
entre especies, se implementaron cuatro análisis
estadísticos multivariados sobre el conjunto de medidas
observadas y estandarizadas. La estandarización de las
medidas lineales po, o y poso, corresponde al cociente
entre éstas y la longitud de la cabeza del pez (es decir,
po/lc, o/lc y poso/lc), mientras que la estandarización
de la longitud de la cabeza (lc) se realizó primeramente
con la incorporación de la longitud total (lc/lt). Esta
estandarización tiene la finalidad de comparar las
medidas lineales en términos proporcionales a cada
individuo y evitar confusión debido a la variabilidad
específica de cada medida. Un proceso similar de
estandarización fue realizado por Paramo & Saint-Paul
(2010) al utilizar la longitud corporal de un camarón
como pivote para el proceso de estandarización de
diferentes medidas lineales, que posteriormente fueron
empleadas para discriminar unidades poblacionales.
Debido a que las medidas lineales de la cabeza
presentan una alta correlación intra-específica (Tabla
1), se utilizó un análisis de componentes principales
(ACP). Las dos primeras componentes principales
fueron retenidas para el análisis posterior. Complementando el ACP, se implementó un análisis de varianza
multivariado (MANOVA) y un análisis de covarianza
(ANCOVA). El MANOVA fue implementado utilizando a la especie como variable respuesta (en este caso
una variable predicha dicotómica) y a las medidas
lineales estandarizadas como variables dependientes,
Figura 1. Mediciones morfométricas craneales tomadas
en sardina común y sardina austral. Rasgos morfométricos:
longitud de la cabeza (lc), preórbita (po), órbita (o) y
posórbita (poso).
1065
posibilitando explorar posibles diferencias en las
medidas lineales que sean explicadas por la categoría
especie. Paralelamente, se utilizaron análisis univariados de varianza (ANOVA, prueba-F) sobre los
valores propios del MANOVA para discriminar que
conjunto de medidas lineales son explicadas con mayor
significancia estadística por el predictor lineal, en este
caso la categoría especie. Para explorar posibles
cambios en las medidas lineales a través de los tamaños
de los peces, se implementó un segundo MANOVA que
incorporó como predictor lineal la longitud de los peces
en forma de categoría de tamaños. Por otra parte, el
ANCOVA se utilizó para predecir los cambios en la
longitud total (lt) del pez utilizando como predictores la
categoría especie y la medida lineal poso.
Finalmente, por medio de un análisis discriminante
lineal (ADL) se exploró las diferencias dentro y entre
la categoría especie explicadas por las medidas lineales
estandarizadas. El desempeño del ADL fue evaluado
por un proceso de validación cruzada que utiliza un
remuestreo Montecarlo de las medidas lineales estándarizadas. Se utilizó un conjunto de 70 medidas lineales
(aprox. 50%) para predecir la clasificación de las
medidas no incluidas en el remuestreo, evaluando 5.000
realizaciones.
RESULTADOS
La inspección visual en los tamaños de los peces (lt),
muestra sobreposición en las medidas lineales entre
especies (Fig. 2), lo que supone un adecuado balance en
las muestras en términos de la longitud total de los
peces. Conjuntamente, las medidas lineales de la
cabeza en ambas sardinas mostraron similares rangos
de tamaños, con medianas muy próximas y rangos
intercuartiles sobrepuestos, exceptuado la medida poso
(Fig. 2).
El ACP de las mediciones lineales estandarizadas
(Fig. 3) mostró que la primera componente principal
(CP1), que explicó un 59% de la varianza entre
mediciones, desagregó dos grupos de observaciones y
se explicó por la correlación negativa (-0,985) con la
medida poso y las correlaciones positivas con las
medidas o (0,757) y po (0,860). Aunque las primeras
dos componentes principales (CP1-CP2) explicaron un
76% de la varianza total, el largo de la cabeza (lc)
mostró una baja correlación con CP1 y CP2, indicando
que no es una medida relevante para explicar la
segregación a lo largo del CP1 (Fig. 3).
Si bien el objetivo principal del ACP es reducir la
dimensionalidad y colinealidad de variables, los puntajes
factoriales (Fig. 3) mostraron importantes evidencias de
que al menos tres de las medidas lineales de la cabeza
1066
Tabla 1. Matriz de correlación de las medidas lineales por especies. Rasgos morfométricos: longitud total (lt), longitud de
la cabeza (lc), preórbita (po), órbita (o) y posórbita (poso).
S. común / S. austral
Lt
Lc
Po
O
Poso
lt
lc
po
o
poso
1,00
0,97
0,90
0,87
0,94
0,99
1,00
0,90
0,88
0,96
0,97
0,95
1,00
0,89
0,86
0,94
0,93
0,93
1,00
0,82
0,91
0,93
0,84
0,79
1,00
Figura 2. Gráfico de cajas para la longitud total (izquierda) y medidas lineales (derecha) obtenidas en sardina común y
sardina austral. Se sobrepone para cada medida las observaciones expresadas en milímetros (mm). lt: longitud total, lc:
longitud cabeza, po: preórbita, o: órbita y poso: posórbita.
Figura 3. Dispersión de los puntajes de los dos primeros componentes principales (izquierda) y vectores propios
estandarizados para las cuatro medidas lineales (derecha). lc: longitud cabeza, po: preórbita, o: órbita y poso: posórbita.
(poso, o, po), pueden ser utilizadas como descriptores
para la diferenciación de las dos especies de sardinas.
Esto es respaldado por los resultados del MANOVA,
que indicaron que el promedio y varianza de las
medidas lineales fueron significativamente diferentes
entre especies (Pillai = 0,85; F = 171,7; P < 0,05; Tabla
2). Los análisis ANOVA univariados de las cuatro
medidas lineales incorporadas en el MANOVA, cuyo
objetivo es discriminar en cual especie y medida lineal
se concentran las diferencias, mostraron que las
medidas poso y po son altamente significativas (mayor
valor-F), mientras que las medidas o y lc sugieren una
menor evidencia para la diferenciación de especies
(Tabla 3). Una categorización cada 20 mm de la
longitud total de los peces (catL) incorporada como
predictor del MANOVA, muestra que efectivamente la
interacción entre especie y catL detecta diferencias
significativas (Pillai = 1,29; F = 6,79; P < 0,05; Tabla
2), indicando que los cambios en las medidas lineales a
través del tamaño del pez son diferentes entre especies.
La Figura 4 muestra las diferencias entre especies
para las medidas lineales poso y po estandarizadas al
tamaño de la cabeza (poso/lc y po/lc) y a lo largo de las
categorías de tamaños (catL). Las medidas lineales
muestran que los cuartiles de la medida po se
sobreponen levemente y existe una notoria separación
en el caso de la medida poso, consistente con los
resultados del MANOVA al detectar que estas medidas
entregan la mayor significancia estadística para
discriminar entre especies. Por otro lado, la Figura 4
muestra que no existen cambios sistemáticos a través
de catL que hagan suponer un efecto ontogénico en la
variabilidad de las medidas lineales y descartando las
medidas poso en las categorías de tamaños intermedios
(catL = 3-4) realizadas en la sardina austral, los
cuartiles de las medidas po y poso a través de catL se
aprecian estables. Respaldando a la medida poso como
rasgo morfométrico adecuado para la diferenciación
entre especies, los resultados del ANCOVA sugieren
que las diferencias en la tasa de cambio de la longitud
del pez (lt) son significativas a medida que varía la
medida poso (F = 467,3; P < 0,0001), como también, la
interacción entre los predictores muestra que la
longitud promedio del pez cambia significativamente
(F = 4,48; P < 0,05) entre especies y frente a cambios
en la medida poso (Tabla 4, Fig. 5).
Complementariamente, los resultados del ADL
respaldan las diferencias entre especies al separar a lo
largo de los valores discriminantes dos grupos (Fig. 6),
que corresponden a sardina austral (valores negativos)
y sardina común (valores positivos). Un pequeño grupo
de sardina austral, con baja densidad de clasificación,
es erróneamente asignado por el ADL debido a que
muestra similitudes en las medidas poso y po en
1067
categorías de tamaños intermedios, resultados que son
consistentes con las técnicas multivariadas anteriores.
El éxito de clasificación del ADL (Tabla 5) indica una
fuerte separación entre especies, con un valor F en la
prueba -Wilk altamente significativo (P < 0,01). Los
resultados desde el remuestreo Montecarlo muestran un
éxito de clasificación en el caso de la sardina común
cercano al 99%, mientras que en el caso de sardina
austral, se reduce a 89%. El número de individuos de
sardina austral erróneamente clasificados fue de 9, los
cuales cubren un rango de longitud total entre 98 y 116
mm (media = 108 mm).
DISCUSIÓN
Es esperable que la utilización de una medida lineal
evidentemente identificable y a la vez clave en la
identificación de especies agilice los procesos de
muestreo e identificación de especies en lugares como,
por ejemplo: sitios de descarga, cubierta de embarcaciones, bodegas de almacenajes, entre otras, donde la
viabilidad de aplicar claves de discriminación taxonómica es extremadamente baja. Bajo esta premisa, el
principal objetivo de este trabajo fue la identificación y
posterior diferenciación de caracteres morfológicos que
ayuden a la diferenciación en terreno de la sardina
común y sardina austral.
La diferenciación en terreno de estas especies es
compleja ya que ambas co-ocurren en los lances de
pesca en diferentes proporciones, las estructuras de
tallas tienen un alto grado de sobreposición y son muy
similares morfológicamente (Aranis et al., 2007,
2011a). Desde el conocimiento práctico de los
observadores científicos, fue posible detectar que la
morfología de la cabeza contiene caracteres externos
que permitirían una rápida diferenciación de estas
especies en terreno. Los resultados indican que, de
todas las categorías lineales analizadas, la categoría
poso muestra diferencias proporcionales en términos
del tamaño de la cabeza entre las dos especies (ver Fig.
2), y por tanto, potencialmente puede ser utilizada para
la identificación a nivel de especie en las capturas de
sardinas. Además, el énfasis en el proceso de
estandarización de las medidas morfométricas se
focalizó en las diferencias entre especies y la
proporcionalidad de las medidas a través de la
ontogenia, en contraste a otros procesos de estandarización donde el foco de estudio se centra en las
diferencias de rasgos demográficos intra-especies, que
por ejemplo justifiquen unidades poblacionales
(Paramo & Saint-Paul, 2010). Por tanto, es esperable
que la medida poso sea un rasgo clave en la
identificación bajo diferentes condiciones demográficas.
1068
Tabla 2. Resumen estadístico del MANOVA aplicado sobre cuatro medidas lineales (lc, po, o, poso) de la cabeza de sardina
común y sardina austral. gl: grados de libertad, Pillai: valor del test estadístico. F-aprox: aproximación del test-F, gl-num:
grados de libertad del numerador, gl-den: grados de libertad del denominador, Pr(>F): valor P. CatL: corresponde a la
clasificación de lt cada 20 mm.
Categorías
Especie
Especie: catL
Residuales
gl
Pillai
F-aprox
gl-num
gl-den
Pr(>F)
1
9
128
0,846
1,293
171,754
6,796
4
36
125
512
<2,2e-16
<2,2e-12
Tabla 3. Resumen estadístico del ANOVA univariado aplicado sobre los valores propios de las cuatro medidas lineales (lc,
po, o, poso) obtenidas desde el MANOVA. gl: grados de libertad, SumC: suma de cuadrados residual, ProC: promedio de
cuadrados residuales, Pr(>F): valor P.
Poso
Especie
Residuales
o
Especie
Residuales
po
Especie
Residuales
lc
Especie
Residuales
gl
SumC
ProC
valor-F
Pr(>F)
1
137
0,282
0,155
0,282
249,863
<2,202e-16
1
137
0,022
0,061
0,022
49,672
<8,098e-11
1
137
0,081
0,050
0,081
221,422
<2,112e-16
1
137
0,007
0,018
0,007
51,738
<3,757e-06
Figura 4. Gráfico de cajas para las medidas lineales poso y po estandarizadas por el largo de la cabeza (x:poso/lc - x:po/lc)
para el total de las muestras (izquierda) y a lo largo de categorías de tamaños (derecha). La longitud total (mm) fue
categorizada (catL) como 1: <70, 2: 70-90, 3: 90-110, 4: 110-130, 5: 130-150, 6: >170.
1069
Tabla 4. Resumen estadístico del ANCOVA aplicado sobre la categoría especie con medidas lineales lt y poso (en escala
logarítmica) usadas como variables predictoras. gl: grados de libertad, SumC: suma de cuadrados residual, ProC: promedio
de cuadrados residuales, Pr(>F): valor P.
Categorías
log(poso)
Especie
log(poso):especie
Residuales
gl
1
1
1
135
SumC
62562
27139
600
18073
ProC
62562
27139
600
134
F
467,31
202,71
4,4815
Pr(>F)
<2,2e-16
<2,2e-16
0,0361
Figura 5. Relación entre las medidas lineales poso y lt resultantes del ANCOVA aplicado a la sardina común y sardina
austral.
Figura 6. Densidad de los valores de la función discriminante desagregadas por especies obtenidas por el Análisis
Discriminante Lineal (ADL). Se sobrepone una curva representativa del total de densidad a través de la función
discriminante.
1070
Tabla 5. Matriz de clasificación (en proporciones)
construida por remuestreo Montecarlo de las predicciones
del Análisis Discriminante Lineal (ADL). Las observaciones se encuentran en las filas y las predicciones en las
columnas. n es el tamaño de muestra por especie.
Observación/Predicción
S. austral
S. común
n
S. austral
S. común
0,885
0,013
0,115
0,987
79
60
Si bien, se identificó un pequeño conjunto (9 individuos) de sardina austral que de acuerdo al ADL no fue
clasificado correctamente (Tabla 5), el patrón general
detectado por los métodos multivariados sugiere que la
medida lineal poso es de menor magnitud en la sardina
austral y representa en promedio un 40% de la longitud
de la cabeza, en contraste con la sardina común donde
la medida poso bordea un 50% de la longitud cefálica
(Fig. 4). Si bien, se detectó que los cambios en las
medidas lineales a través del tamaño del pez son
diferentes entre especies, la estabilidad en la medida
poso a lo largo de los tamaños (Fig. 4) y el asertivo
nivel de clasificación (Tabla 5), sugieren descartar que
las medidas lineales cambien a través de la ontogenia
de ambas sardinas, por ejemplo, como consecuencia del
crecimiento alométrico. El análisis de covarianza
mostró una baja pero significativa interacción entre la
medida poso y la categoría especie (Tabla 4),
respaldando la idea que la tasa de cambio en la medida
lineal posórbita varia a través de las dos sardinas. No
obstante, es necesario continuar investigando estos
resultados, para describir con mayor precisión estadística
el efecto que podría tener el crecimiento en las medidas
lineales como discriminadores de especies.
Se entiende que la identificación en terreno de estas
sardinas es difícil y este artículo pretende proporcionar
herramientas basales para la posible elaboración de
guías de campo y entrenamiento para observadores
científicos, con fines de mejorar los programas de
monitoreo en la flota de cerco artesanal que opera en
aguas interiores de Chiloé. Estos resultados no
pretenden reemplazar las claves disponibles para fines
de discriminación taxonómica de ambas sardinas (e.g.,
Whitehead 1985; Cousseau & Perrota 1998; Aranis et
al., 2011a), más bien, son una contribución a las
actividades de muestreo durante los procesos de
identificación de especies.
En términos prácticos para el trabajo en terreno de
los observadores científicos, los resultados indican que
la medida lineal poso, que corresponde a la distancia
entre el borde interno del ojo y el opérculo, es mayor en
la sardina común y contiene al menos dos medidas de
la órbita del ojo. Luego, es preponderante la construcción o modificación de protocolos de muestreos que
incorporen criterios como los explorados en este
trabajo, ayudando al proceso de identificación de
ambas sardinas en las faenas de pesca en aguas
interiores de la Isla de Chiloé.
AGRADECIMIENTOS
Se agradece al Instituto de Fomento Pesquero,
especialmente el apoyo de los observadores científicos
de Base de Calbuco y Puerto Montt. Se agradece al Dr.
M. Lamboeuf por autorizar previamente el uso de la
figura de Whitehead (1985). Deseamos expresar
también nuestros agradecimientos a dos revisores
anónimos cuyos comentarios y sugerencias enriquecieron una versión preliminar de este artículo. R Wiff
fue financiado por el proyecto CONICYT/FONDECYT
post doctoral número 3130425.
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Received: 15 April 2013; Accepted: 18 August 2014
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Lat. Am. J. Aquat. Res., 42(5): 1072-1086,Caracterización
2014
de los ríos altoandinos tropicales de Ecuador y Perú
10721
Research Article
Caracterización física, química e hidromorfológica de los ríos altoandinos
tropicales de Ecuador y Perú
Christian Villamarín1,3, Narcís Prat1 & María Rieradevall1,2
Grup de Recerca Freshwater Ecology and Management (FEM), Departament d’Ecologia
Universitat de Barcelona, Av. Diagonal 643, 08028 Barcelona, España
2
Institut de Recerca de Biodiversitat (IRBio) de la Universitat de Barcelona
Av. Diagonal 643, 08028 Barcelona, España
3
Centro de Investigación, Estudio y Desarrollo de Ingeniería (CIEDI). Ingeniería Ambiental
Universidad de Las Américas. C/ José Queri s/n, Quito, Ecuador
1
RESUMEN. Para comprender la variabilidad física, química e hidromorfológica de los ríos en la zona
altoandina tropical (sobre los 2000 msnm) se muestrearon 123 ríos de ocho cuencas hidrográficas de Ecuador y
Perú, seleccionados según criterios de distribución en latitud y altitud, así como el grado de alteración antrópica.
Los muestreos se realizaron entre octubre 2007 y octubre 2008, coincidiendo con la época seca en ambos paises.
En cada localidad se midieron tanto parámetros físicos y químicos (i.e., temperatura, oxígeno disuelto,
conductividad, fosfatos, nitritos, nitratos, amonio, etc.) como hidromorfológicos (i.e., altitud, índice de calidad
riparia (QBR), calidad y naturalidad de la cubierta vegetal de la ribera, naturalidad del canal fluvial, índice del
hábitat fluvial (IHF), frecuencia de rápidos, composición del sustrato). A nivel regional (entre cuencas) la
mineralización, las características hidromorfológicas y la heterogeneidad del hábitat mostraron ser los factores
de mayor importancia para explicar la variabilidad encontrada. La temperatura, oxígeno disuelto y
heterogeneidad del hábitat fueron los parámetros relevantes en el gradiente altitudinal, mientras que la
mineralización lo fue en el gradiente latitudinal. La significación o importancia de un factor u otro parecen estar
determinados en gran medida por el nivel espacial estudiado (localidad, cuenca, región). Sin embargo, se
determinó que a nivel regional la altitud y las variables que cambiaron con ella, como temperatura y oxígeno
disuelto, son siempre significativas independientemente de la ubicación latitudinal de la cuenca.
Palabras clave: ríos altoandinos tropicales, altitud, latitud, variables físicas y químicas, variables hidromorfológicas, Perú, Ecuador.
Physical, chemical and hydromorphological characterization of Ecuador and Perú
tropical highland Andean rivers
ABSTRACT. To understand the physical, chemical and hydromorphological variability of tropical highland
Andean rivers (2000 m.a.s.l.), 123 localities in eight river basins in Ecuador and Perú were sampled. The sites
were selected according to their latitude, altitude, and impairment degree. The samples were taken between
October 2007 and October 2008 coinciding with the dry season at both countries. In each locality both, physical
and chemical (i.e., temperature, dissolved oxygen, conductivity, phosphates, nitrites, nitrates, ammonia, etc.)
and hydromorphological (i.e., altitude, riparian quality index (QBR), degree of vegetal cover in the stream zone,
riparian cover structure and quality, naturalness of the stream channel, aquatic habitat quality index (IHF),
substrate composition, rapids frequency, elements of heterogeneity) variables were measured. At regional level
(between basins), the mineralization, the hydromorphological features and the aquatic habitat heterogeneity
were the most important factors explaining environmental variability. Meanwhile the temperature dissolved,
oxygen and habitat heterogeneity parameters were shown to be relevant in the altitudinal gradient, while the
mineralization was it in the latitudinal gradient. The importance of each factor is related to the spatial scale
studied (site, basin, region). However, the altitude and variables changing with it, as temperature and dissolved
oxygen, shown similar patterns regardless of the latitudinal location of the basin.
Keywords: tropical Andean rivers, altitude, latitude, physical and chemical variables, hydromorphological
variables, Peru, Ecuador.
___________________
Corresponding author: Christian Villamarín ([email protected])
1073
2
INTRODUCCIÓN
La Cordillera de Los Andes atraviesa el continente
sudamericano de norte a sur y es considerada como una
zona donde se concentran una alta heterogeneidad
ambiental y una elevada diversidad biológica (Young,
2011). La elevada altitud y complejidad fisiográfica de
esta cadena montañosa influyen en la circulación del
aire y condicionan el clima (Emck et al., 2006; Young,
2011), influenciando de forma importante los
regímenes hidrológicos de sus ríos (Montgomery et al.,
2001; Argollo, 2006). Estas particularidades de la zona
andina explican la complejidad ecosistémica existente
(Hedin & Hetherington, 1996; Jacobsen et al., 1997;
Gaston, 2000; Jacobsen, 2003; Corigliano et al., 2005;
Argollo, 2006; Ellenrieder, 2007; Jacobsen, 2008;
Palma & Figueroa, 2008). Con respecto a los
ecosistemas fluviales, si bien los estudios que se han
realizado para caracterizar los ríos andinos son escasos
(Domínguez-Granda et al., 2005; Segnini & Chacón,
2005), los datos publicados indican que los ríos
altoandinos son muy variables y muestran fluctuaciones
importantes en sus características físicas y químicas
(e.g., caudal, temperatura, oxígeno disuelto, pH,
conductividad) (González et al., 2004; Jacobsen, 2004;
Jacobsen & Brodersen, 2008), tanto a nivel espacial
como temporal, incluyendo la fluctuación diaria
extrema en algunos de ellos. El fuerte gradiente
altitudinal de Los Andes se ha señalado como el factor
más importante y determinante de la variabilidad de las
características físicas y químicas de los ríos altoandinos
(Jacobsen et al., 1997; Carrera & Gunkel, 2003;
Jacobsen, 2003, 2004). Se ha insistido especialmente en
la importante disminución de la concentración de
oxígeno y de la temperatura a medida que aumenta la
altitud (Jacobsen, 2003; Jacobsen et al., 2003;
Corigliano et al., 2005; Ellenrieder, 2007; Jacobsen et
al., 2007). La variabilidad natural puede estar
adicionalmente modificada por la actividad humana
que afecta en mayor medida al pH, conductividad,
oxígeno disuelto, concentración de fosfatos, nitritos,
nitratos, amonio y metales pesados, así como a las
características hidromorfológicas de los ríos (Maddock,
1999; Buytaert et al., 2006; Acosta, 2009; Acosta et al.,
2009; Prat et al., 2009), siendo más frecuentes las
actividades de la reducción de vegetación en la cuenca
y en la ribera, los aportes de materia orgánica de origen
doméstico, la explotación agrícola y ganadera, y la
explotación minera (Carrera & Gunkel, 2003; Segnini
& Chacón, 2005; Mena & Hofstede, 2006; Prat et al.,
2009).
Los estudios realizados sobre las características
ambientales de los ríos altoandinos se han limitado a
una sola cuenca o a pocas cuencas de un mismo país
(Rivera et al., 2002; Jacobsen, 2003; Moya et al., 2003;
Segnini, 2003; Días-Quirós, 2004; Jacobsen, 2004;
Segnini & Chacón, 2005; Jacobsen, 2008). Por
consiguiente, con los estudios actuales es difícil
comparar datos entre ríos de diferentes países y
latitudes, ya que muchas veces no se analizaron los
mismos parámetros o los métodos no fueron los
mismos, y no siempre se estudiaron a la vez los
parámetros físicos, químicos e hidromorfológicos,
dificultando en gran medida la interpretación de los
patrones de cambio de las variables ambientales a nivel
regional.
La importancia de conocer la variabilidad de los
factores físicos y químicos de los ríos radica en la
influencia de estos sobre la biodiversidad a diferentes
niveles espaciales (Gaston, 2000; Jacobsen, 2008) y la
falta de este conocimiento dificulta la identificación de
los patrones de distribución de los organismos. Estos
aspectos son aún más importantes de conocer en los ríos
tropicales altoandinos donde, como se mencionó
anteriormente, los estudios a gran escala son escasos.
Así, en el gradiente latitudinal el decrecimiento en la
productividad, temperatura o incidencia de la luz han
sido señalados como los factores determinantes en los
cambios de la biodiversidad (Gaston, 2000; Willig et
al., 2003), mientras que en el gradiente altitudinal han
sido la disminución de la productividad, el oxígeno y la
temperatura (Jacobsen et al., 1997; Jacobsen, 2004;
Lujan et al., 2013). Sin embargo, en los ríos altoandinos
tropicales estos factores podrían o no ser determinantes
especialmente si se habla de un área tan grande, donde
la escala espacial podría jugar un papel muy importante
en la variabilidad de los factores ambientales. La
primera hipótesis es que debería haber diferencias en
las características ambientales de los ríos tropicales
altoandinos a diferentes escalas espaciales de estudio,
especialmente en las cuencas y en las secciones de los
Andes que se encuentran separadas por una mayor
distancia geográfica. Una segunda hipótesis es que al
estar todos los ríos de este estudio en la zona tropical,
el decrecimiento de la temperatura a medida que
aumenta la latitud, quizás no es un factor tan relevante
a escala regional, aunque sí sería un factor clave para
entender los cambios altitudinales. La tercera hipótesis
es que, los factores que actúan a un nivel más local
como la heterogeneidad de hábitats y la calidad de la
ribera pueden cambiar los patrones generales derivados
de la latitud y altitud. Por todo ello es de esperar una
alta variabilidad en los factores físicos y químicos en el
área estudiada, que sería consecuencia de la interacción
entre los cambios debido a las tres escalas estudiadas
(local, latitudinal y altitudinal).
Caracterización de los ríos altoandinos tropicales de Ecuador y Perú
Área de estudio
Se muestrearon 123 localidades en cuatro cuencas del
Ecuador y cuatro cuencas del Perú, entre octubre 2007
y octubre 2008, de las cuales la mitad pertenecen a la
vertiente del Pacífico (Mira, Guayas, Santa y Colca) y
la otra mitad son afluentes del Amazonas (Aguarico,
Pastaza, Mosna y Urubamba) (Fig. 1). En cada cuenca
se tomaron muestras de 14 a 16 localidades situadas a
lo largo de un gradiente altitudinal desde 2000 a 4800
msnm. Además, se procuró incluir tanto localidades sin
perturbación humana como localidades con diferentes
afectaciones antrópicas, incluyendo contaminación
orgánica, minera o agropecuaria, así como con cambios
hidromorfológicos en la ribera.
Dada la complejidad geomorfológica de Los Andes,
y los importantes gradientes que se puede encontrar en
la región andina estudiada, para sintetizar las
características ambientales y facilitar la interpretación
de los resultados se ha utilizado la clasificación de Los
Andes propuesta por Argollo (2006), basada en la
distribución de las formaciones vegetales. Éste autor
divide Los Andes en tres grandes secciones (Andes
Norte, Andes Centrales y Andes Sur) según sus
características ambientales, de vegetación y climáticas
(Argollo, 2006). Con esta propuesta de clasificación las
cuencas de los ríos Mira, Aguarico, Guayas y Pastaza
en Ecuador pertenecen a los Andes Norte, mientras que
las cuencas de los ríos Santa, Mosna, Colca y
Urubamba pertenecen a Los Andes Centrales. Las dos
últimas cuencas se sitúan en una zona algo distinta,
considerada como la subdivisión Altiplano-Puna. Así,
para analizar el gradiente latitudinal se usarán estas tres
subdivisiones.
Para señalar las discontinuidades altitudinales se
usa, complementariamente, el análisis de agrupaciones
de las localidades según la importancia de la cobertura
vegetal tanto de su cuenca como de la ribera. Por un
lado están las localidades ubicadas en el rango
altitudinal entre 2000 y 3500 msnm, donde el estado
natural del bosque de ribera está bien desarrollado con
arbustos y árboles (Pourrut, 1995; Winckell et al.,
1997), zona denominada “Bosque montano”. Por otro
lado están las localidades situadas por encima de los
3500 msnm, que corresponden a “Páramo-Puna”; en
este rango altitudinal la vegetación de ribera (y de la
cuenca en general) es escasa y generalmente, dominada
por especies herbáceas o arbustos de tamaño reducido
(García & Beck, 2006; Mena & Hofstede, 2006).
Aunque se puede encontrar pequeños remanentes
arbóreos en esta zona, estos han quedado reducidos a
relictos ubicados en quebradas o laderas debido a la
presión antrópica o por las características ambientales
10743
naturales (Pourrut, 1995; Winckell et al., 1997; García
& Beck, 2006; Mena & Hofstede, 2006). Estas
clasificaciones tanto a nivel latitudinal como altitudinal
se utilizan para agrupar las localidades en los análisis y
facilitar la interpretación de los resultados.
Muestreo
Los muestreos se realizaron coincidiendo con la época
seca de la zona donde se encuentra la cuenca a
muestrear (Mira y Aguarico: febrero 2008, Guayas y
Pastaza: agosto 2008, Santa y Mosna: octubre 2007,
Colca y Urubamba: octubre 2008). En todas las cuencas
se muestrearon entre 14 y 16 localidades en un periodo
de cuatro días consecutivos (las fechas se especifican
en el Anexo 1). Los muestreos se realizaron en este
periodo debido a la baja accesibilidad de muchos ríos
en la época de lluvias y a que en la época seca la
concentración de los contaminantes es más alta debido
a la reducción en el caudal (Jacobsen, 1998; Villamarín
et al., 2013).
Para calcular el caudal, se midieron el ancho del río
y la profundidad en varios transeptos, así como la
velocidad del agua con un correntómetro MiniAir.
Desde el punto superior del tramo se midió la pendiente
con un clinómetro, intentando estar lo más cerca del
suelo. Se consideró como punto de medición al punto
inferior del tramo y se calculó el porcentaje de la
pendiente del mismo desde el punto inicial. El pH y la
conductividad se midieron in situ con una sonda YSI63, mientras que el oxígeno disuelto (en mg L-1 y % de
saturación) y la temperatura se determinaron con un
oxímetro YSI-550.
Por otra parte, se tomaron dos muestras de la
superficie del agua para ser procesadas en el
laboratorio. Una muestra de 500 mL de agua se
refrigeró durante un máximo de 48 horas para el
análisis de amonio, nitritos, nitratos, fosfatos, cobre,
plata, zinc y hierro, con un espectrofotómetro portátil
Hach Lange DR2800. La segunda muestra de agua (50
mL) se congeló y utilizó para análisis de cationes
(sodio, magnesio, calcio y potasio) y aniones (cloruros
y sulfatos) que se realizaron en los Servicios CientíficoTécnicos de la Universidad de Barcelona.
Para la descripción y evaluación de las
características de hábitat fluvial se aplicó el índice IHF
adaptado a zonas andinas (Acosta et al., 2009). Este
índice evalúa el estado general del hábitat fluvial en las
localidades muestreadas especialmente en los aspectos
que pueden influir en la composición de las
comunidades bióticas (Pardo et al., 2002), mediante la
observación de siete grupos de variables. Por otra parte,
las características y la calidad de la zona riparia de los
ecosistemas fluviales se midió con el índice QBR-And
(Acosta et al., 2009). Este índice evalúa el bosque de
1075
4
Figura 1. Localización geográfica de las cuencas hidrográficas de ríos altoandinos tropicales estudiadas en Ecuador (MI:
Mira, AG: Aguarico, GU: Guayas, PA: Pastaza), y en Perú (SA: Santa, MO: Mosna, CO: Colca, VS: Urubamba).
ribera en cuatro apartados: 1) grado de cobertura de la
zona de ribera, 2) estructura de la cubierta vegetal, 3)
calidad de la cubierta vegetal, y 4) grado de naturalidad
del canal fluvial. Este índice ha sido adaptado para las
zonas altoandinas especialmente en dos aspectos: Por
una parte el apartado de Calidad de la Cubierta fue
modificado completamente para los lugares donde
existe bosque (<3500 msnm), debido a las diferencias
de las formaciones vegetales neotropicales altoandinas
con las comunidades de ribera europeas para las cuales
se desarrolló el índice QBR (Munné et al., 2003). En
las localidades de muestreo 3500 m de altitud la
vegetación consiste en las formaciones herbáceas o de
matorral propias de la puna o el páramo, sin cobertura
arbórea de forma natural. En este sentido, Acosta et al.
(2009) propusieron excluir el apartado de Estructura de
la Cubierta, por lo que el valor máximo del índice en
estas áreas es de 75 puntos. Para comparar entre los
datos de QBR-And de los páramos y punas con el resto
de formaciones vegetales se aplicó una corrección y se
estandarizaron todos los valores obtenidos del índice a
una escala de 0 a 1 (Acosta, 2009).
Análisis de datos
Para el análisis de los patrones y variabilidad ambiental
de los ríos altoandinos se realizaron agrupamientos de
las localidades en diferentes niveles de estudio: cuenca,
latitud y altitud. El primer nivel de estudio es la cuenca
hidrográfica a la que pertenecen, lo que permite
entender la variabilidad ambiental comparando las
diferentes cuencas muestreadas. En segundo lugar, para
analizar la importancia de la latitud, se agruparon las
localidades según al dominio morfotectónico al que
pertenecen según la descripción de Argollo (2006), sea
este Andes Norte, Andes Central o Altiplano-Puna.
Finalmente, se agruparon las localidades según la
formación vegetal a la que pertenecen, refiriéndose
como bosques montanos a las localidades <3500 msnm
con bosque de ribera bien desarrollado, y a páramos y
punas a las localidades 3500 msnm con vegetación
ribereña poco desarrollada o carente de ella como se
explicó en al área de estudio.
Para determinar si existen diferencias significativas
de las características ambientales entre los grupos de
cada nivel de estudio, se realizó un Análisis de
Similaridades (ANOSIM) usando todas las variables
ambientales (físicas, químicas e hidromorfológicas)
mediante el programa PRIMER versión 6 (Clarke &
Warwick, 2001). Este análisis, indica la semejanza
entre los grupos, siendo los valores altos de R global los
que indican la existencia de menor similitud y viceversa
(Clarke & Warwick, 2001).
Para definir cuáles de los parámetros ambientales de
los ríos altoandinos presentan una mayor variabilidad,
se realizó un Análisis de Componentes Principales
(ACP). Este análisis agrupa las variables según la
longitud del gradiente ambiental dando una idea de la
heterogeneidad ambiental presente, y ordena las
variables por su importancia (Cáceres et al., 2003).
Previo al desarrollo del ACP, se realizó una correlación
de Pearson con las variables ambientales, para
identificar las variables redundantes (r > 0,8) y
disminuir su número. Posteriormente, para analizar las
tendencias presentes en los datos de las variables
seleccionadas se realizó el ACP con las variables no
redundantes. Este análisis fue realizado con el
programa Ginkgo (Cáceres et al., 2003). En el caso de
las variables hidromorfológicas, siguiendo el ejemplo
de trabajos anteriores (Acosta, 2009), se ha usado tanto
el valor global de los índices aplicados (QBR e IHF)
como el valor parcial de cada uno de sus apartados, por
la información que aportan sobre el cauce y la ribera.
RESULTADOS
Características ambientales de los ríos altoandinos
Las variables físicas, químicas e hidromorfológicas
analizadas presentaron valores muy diferentes entre
unos ríos y otros, corroborando la heterogeneidad de los
ríos altoandinos estudiados (Ver Anexo 1). Las características hidromorfológicas mostraron valores que
diferencian los ríos de cabecera de los de altitudes
menores, y, como es de esperar, el caudal, ancho y
profundidad mostraron valores mayores en las
localidades de menor altitud.
Entre las variables físicas y químicas, el oxígeno
disuelto mostró una tendencia a valores bajos en las
localidades que presuntamente tenían contaminación
orgánica y en localidades que se encuentran a mayor
altitud. El pH mostró valores cerca de la neutralidad o
ligeramente alcalinos en todas las cuencas a excepción
de dos localidades de la cuenca del río Santa en Perú
donde fueron bajos. La mineralización mostró sus
valores más altos en la cuenca del Urubamba, en cuatro
localidades de la cuenca del Colca, en una localidad de
la cuenca del Pastaza y en otra localidad en la cuenca
del Mira.
10765
Los datos de nitritos y nitratos presentaron en
general valores bajos, 0-0,23 mg L-1 y 0-3,30 mg L-1
respectivamente. El nitrógeno en su forma amoniacal
presentó valores de 0-3,76 mg L-1. Los de fosfatos
variaron de 0-4,06 mg L-1. Los metales pesados
disueltos fluctuaron de 0-4,66 mg L-1 para el cobre, 00,52 mg L-1 para la plata, 0-0,9 mg L-1para el zinc, 02,14 mg L-1para el hierro y de 0-0,3 mg L-1 para el
plomo; todos ellos relativamente bajos.
De acuerdo a la descripción y caracterización del
hábitat fluvial altoandino, la composición del sustrato
fue mayoritariamente de cantos y gravas, seguido por
bloques y piedras en la mayoría de las localidades; los
substratos restantes (arenas, limo y arcilla) se ubicaron
en pocas localidades. Estos sustratos se encuentran
poco fijados (porcentaje de inclusión bajo) en el 25%
de las localidades, mientras que sólo en el 13,8% los
sustratos estaban muy fijados. Coherentemente con
estos resultados, el 80,6% de las localidades presentó
una alta frecuencia de rápidos en relación al ancho del
río. Respecto a los regímenes de velocidad en relación
a la profundidad, el 67,4% de las localidades presentó
las cuatro categorías (lento-profundo, lento-somero,
rápido-profundo y rápido-somero), 21,1% presentó dos
de las cuatro categorías, 9,7% presentó tres de las
cuatro categorías y solo 1,6% presentó una de las cuatro
categorías. En relación a la exposición a la luz,
expresada como porcentaje de sombra en el cauce,
47,1% de las localidades estaba expuesto, 30,8%
mostró grandes claros y 21,9% de las localidades
correspondieron con el ítem sombreado con ventanas.
Los elementos de heterogeneidad dominantes en todas
las localidades fueron presencia de troncos y ramas,
seguidos por hojarasca. Por último, en cuanto a la
cobertura de la vegetación acuática, el plocon y los
briófitos fueron dominantes, mientras que el pecton y
las fanerógamas fueron raros. El valor global del índice
de hábitat fluvial mostró, de acuerdo con los valores
establecidos por Pardo et al. (2002), que el 35,7% de
las localidades se encontraba con un hábitat fluvial
adecuado (>60 puntos), un 59,3% con hábitat con
algunas limitaciones (40-59 puntos) y 4,8% con hábitat
que puede limitar la presencia de algunos taxa de
macroinvertebrados (<40 puntos) (Tabla 1).
Con respecto a la calidad del bosque de ribera
(QBR), en las zonas de páramo el 48,1% de las
localidades mostró una cubierta vegetal de la ribera
80% (entendiéndose como cobertura vegetal de
páramo a las gramíneas, matorral, almohadillas o
arbustos), 11,1% presentó una cubierta vegetal de
ribera <10%, mientras que el 40,7% de localidades
tenía una cobertura vegetal entre 11 y 79% de la ribera.
En general, se puede considerar que la calidad de la
vegetación de ribera es buena, ya que en el 85,2% de
1077
6
Tabla 1. Número de estaciones de cada una de las categorías de calidad de los índices de QBR e IHF. Los valores de QBR
son los estandarizados según la propuesta QBR-And (Acosta et al., 2009).
Indice
IHF
QBR
Rango de calificación
Calificación
≥60
40-60
≤40
≥0,95
0,75-0,9
0,55-0,7
0,3-0,5
≤0,25
Adecuado
Con limitaciones
Limitado
Muy Buena
Buena
Intermedia
Mala
Pésima
las localidades la ribera está poblada con especies
autóctonas, 11,1% presentó algunas especies introducidas y 3,7% mostró un alto porcentaje de especies
introducidas. Así mismo, la naturalidad del canal
fluvial no estaba alterada en el 77,8% de las localidades
muestreadas, mientras que el resto mostró algún tipo de
modificación. En las zonas de menor altitud, que
deberían tener un bosque de ribera bien desarrollado,
solo el 23,9% de localidades presentó un alto porcentaje
de cubierta de árboles, mientras que en un 39,6% la
cobertura fue <10%. Respecto a la estructura de la
cubierta, el 25% de las localidades presentó un bosque
de ribera con coberturas de árboles <10%, mientras que
en el 19,8% el recubrimiento de árboles fue 75%.
Según la calidad de la cubierta, en el 23,9% de las
localidades la comunidad fue de árboles de ribera
autóctonos y en el 19,8% más del 51% de las especies
fueron introducidas. Por último, el 62,5% no mostró
alteraciones en el canal fluvial, mientras que el resto de
localidades presentó algún tipo de modificación. La
valoración general de la calidad del bosque de ribera,
con los criterios de Acosta et al. (2009) es de 23,5% de
calidad muy buena, 17,8% con calidad buena, 21,9%
con calidad intermedia, 19,5% con calidad mala y 17%
con calidad pésima (Tabla 1).
Importancia de los niveles de estudio
Los resultados del análisis de similaridad mostraron
que en los tres niveles de estudio analizados los ríos son
significativamente diferentes entre ellos (Tabla 2). De
los tres, la formación vegetal presentó un valor
estadístico global mayor (R = 0,284; P < 0,001), lo que
indica que la presencia o no de vegetación de ribera sea
a mayor o menor latitud tiene un mayor peso sobre las
características físicas, químicas e hidromorfológicas de
los ríos altoandinos que la altitud o la cuenca.
Formación vegetal
Bosque montano
35
57
4
18
13
22
22
21
Páramo y Puna
9
16
2
11
9
5
2
0
El nivel de estudio de cuenca hidrográfica, mostró
los ríos que pertenecen a la cuenca del Aguarico (en el
norte) y Colca (en el sur) como los que tienen mayores
diferencias en sus características ambientales (R = 0,37;
P < 0,001), lo que coincide con una mayor distancia
geográfica entre ellos. Las cuencas hidrográficas con
menores diferencias estadísticas fueron las de los ríos
Mira y Aguarico (R = 0,08; P = 0,047) situadas al norte
del Ecuador. Por su parte, las cuencas de los ríos
Guayas y Pastaza en el sur del Ecuador (R = 0,04; P =
0,069), las cuencas de los ríos Santa y Mosna en el
norte del Perú (R = 0,05; P = 0,102), y las cuencas de
los ríos Colca y Urubamba en el sur del Perú (R = 0,13;
P = 0,002), no mostraron diferencias entre ellos (Tabla
2).
En relación a los dominios morfotectónicos, Los
Andes del Norte y Los Andes Central son los que
mostraron mayor similitud (R = 0,063; P = 0,102),
mientras que Los Andes del Norte y el Altiplano-Puna
presentaron las mayores diferencias (R = 0,465; P <
0,001) en sus características ambientales (Tabla 2).
Estos valores muestran la misma tendencia que a nivel
de cuenca en relación a la cercanía geográfica y
variabilidad ambiental local.
Clasificación y ordenación de las localidades
El Análisis de Componentes Principales (ACP)
realizado para determinar cuáles de las variables
ambientales e hidromorfológicas fueron más relevantes
para la clasificación y la diferenciación de las
localidades fluviales analizadas en cada uno de los tres
niveles propuestos, mostró que los tres primeros ejes
explicaron el 37,2% del total de la varianza acumulada
(Tabla 3). La mineralización fue el componente más
significativo en el primer eje. El QBR, IHF y la
hidromorfología fueron las variables principales en el
segundo eje, siendo los apartados del QBR, grado de la
Tabla 2. Valores de R global y P-value resultantes del ANOSIM para los grupos y entre los componentes de cada grupo estudiados. En negritas se encuentran los
valores que son estadísticamente significativos y que tienen valores de R global altos. ns: no significativo, *: significativo.
10787
cubierta, calidad de la cubierta y grado de la naturalidad
del canal las variables más importantes; mientras que
en el caso de los apartados del IHF, frecuencia de
rápidos, regímenes de velocidad/profundidad, porcentaje
de sombra y los elementos de heterogeneidad presentaron un mayor peso (Tabla 3, Fig. 2a).
El ACP de la distribución de las localidades
agrupadas por cuenca hidrográfica (Fig. 2b), las
cuencas del Urubamba y Colca presentaron cierta
discriminación del resto de las localidades, lo cual se
explicó por los altos valores de conductividad que
presentó la mayoría de las localidades de estas dos
cuencas hidrográficas. Así, las localidades del
Urubamba y diversas del Colca se ubicaron a la derecha
del primer eje (rombos en la Fig. 2 correspondientes a
las zonas más mineralizadas), mientras que en el sector
izquierdo se situaron las localidades de mineralización
débil de todas las cuencas, habitualmente de cabecera.
En el segundo eje, en la parte negativa se ubicaron las
localidades más alteradas en su bosque de ribera o en
su hábitat fluvial, indicando una perturbación antropogénica importante (PA-08, PA-13, MI-15, PA-04, AG05, MI-06).
El gráfico de la distribución de las localidades
agrupada por dominios morfotectónicos (Fig. 2d), al
igual que el gráfico anterior, discriminó las localidades
pertenecientes al Altiplano-Puna, donde se registraron
los mayores valores de mineralización respecto a las
demás localidades. Finalmente, al analizar las variables
ambientales agrupadas según la formación vegetal (Fig.
2c), se observó cierta agrupación de las localidades de
Páramo y Puna hacia la parte superior del gráfico,
mientras que las localidades de bosque montano se
situaron preferentemente hacia el sector inferior.
Aunque la discriminación de las localidades no es muy
clara, ya que en la parte positiva del segundo eje se
sitúan las localidades tanto de páramo como de zonas
con bosque con un alto grado de conservación del
bosque de ribera (Fig. 2c).
DISCUSIÓN
Los estudios realizados sobre los ríos altoandinos se
han incrementado en los últimos años (Segnini &
Chacón, 2005; Jacobsen, 2008), pero todavía quedan
muchos aspectos por dilucidar. Uno de esos aspectos es
conocer la variabilidad de los factores ambientales
(físicos, químicos e hidromorfológicos) y su relevancia
para la organización de las comunidades de organismos
acuáticos que habitan estos ríos. La mayoría de los
estudios realizados en la zona altoandina se han
centrado en el análisis de las características ambientales
de zonas poco extensas que se localizan a diferentes
latitudes y altitudes (Rivera et al., 2002; Jacobsen, 2003;
1079
8
Tabla 3. Variables más importantes con su peso respectivo en cada uno de los ejes del Análisis de Componentes Principales.
Variable
% Varianza total
% Varianza acumulada
Físicas y químicas
Hidromorfológicas
Eje 1
17,5
17,5
Conductividad
T°
Ca (mg L-1)
Na (mg L-1)
Mg (mg L-1)
Cobre (mg L-1)
K (mg L-1)
Pendiente (%)
Heterogeneidad
% Sombra
Índice IHF
Eje 2
0,34
0,29
0,29
0,28
0,27
0,24
0,24
-0,21
-0,23
-0,21
-0,21
11,8
29,3
Altitud (msnm)
Índice QBR
Cubierta ribera
Calidad cubierta
Naturalidad canal
Composición sustrato
Eje 3
0,28
0,41
0,37
0,36
0,33
-0,23
7,9
37,2
Altitud (msnm)
Cobre (mg L-1)
Ca (mg L-1)
Estructura cubierta
Índice IHF
% Sombra
Heterogeneidad
Frecuencia rápidos
-0,27
0,23
0,22
0,39
0,37
0,32
0,25
0,24
Figura 2. a) Representación de los resultados para las dos primeras dimensiones del Análisis de Componentes Principales
de las variables ambientales de los ríos altoandinos de Ecuador y Perú, b) distribución de las localidades en el espacio
bidimensional agrupados según cuenca hidrográfica, c) formación vegetal, d) dominios morfotectónicos.
Moya et al., 2003; Segnini, 2003; Días-Quirós, 2004).
En su mayoría coinciden en que la mineralización,
altitud y conservación del hábitat ribereño determinan
las características ambientales del medio e influyen en
la composición de las comunidades de organismos
acuáticos (Rivera et al., 2002; Jacobsen, 2003; Moya
et al., 2003; Segnini, 2003; Días-Quirós, 2004).
De acuerdo a la primera hipótesis, se determinó que
existe una gran variabilidad en las características de los
ríos altoandinos de las cuencas estudiadas y los factores
que la explican fueron esencialmente la mineralización,
temperatura y oxígeno disuelto, las características
hidromorfológicas locales y heterogeneidad del hábitat.
Otros factores que se esperaba fuesen importantes,
como la contaminación, no aparecieron como
explicativos de la variabilidad en los análisis realizados
para el conjunto de las 123 localidades estudiadas. Los
tres gradientes espaciales incluidos en el estudio
(latitud, altitud y factores locales) son determinantes, en
diferente grado, de la variabilidad encontrada.
El gradiente altitudinal parece ser más relevante que
el latitudinal para entender la variabilidad de los
factores ambientales, de modo que ni las diferencias
entre los dominios morfotectónicos descritos por
Argollo (2006), ni los cambios en las características
climáticas de Los Andes a lo largo del gradiente
latitudinal (Emck et al., 2006), se reflejan en los
cambios de las características ambientales de los ríos
altoandinos tropicales estudiados. Más bien, en los
niveles de cuenca hidrográfica y de dominios
morfotectónicos, la variabilidad local de los factores
ambientales y la distancia de las cuencas o dominios
entre sí parece ser más importante que el hecho de
pertenecer a un dominio o a una cuenca. Supuestamente, la orografía y las diferencias de humedad de
los dominios morfotectónicos debería influir en la
variación térmica ambiental (Emck et al., 2006;
Buytaert et al., 2006) y del agua. Sin embargo, no se
detectan diferencias entre los ríos estudiados en el
gradiente latitudinal, salvo para los valores de
conductividad debidos a la geología.
La influencia de las barreras geográficas parecen ser
en este sentido más relevante (Prat et al., 2013), como
es el caso de la Depresión de Huancabamba, que ha sido
mencionada como límite en la distribución de los
organismos de norte a sur y viceversa en Los Andes
(Duellman & Pramuk, 1999; Weigend, 2002;
Maldonado et al., 2011; Prat et al., 2013).
La mineralización del agua de los ríos está
principalmente relacionada con el clima y la geología
del terreno (Segnini & Chacón, 2005), así como, en
ocasiones, con las actividades antrópicas. Las localidades con valores medios o bajos de conductividad
presentan una composición litológica mayoritaria de
10809
granitos, andesitas y rocas duras que son resistentes a la
erosión (Toro et al., 2002; Segnini & Chacón, 2005) y
se hallan distribuidos en toda la zona. En el área de
estudio algunas localidades de la cuenca del Colca y
todas las localidades de la cuenca del Urubamba
(situadas a mayor latitud) muestran valores altos de
conductividad. La composición geológica de la zona
donde están estas localidades está constituida
principalmente por calizas, areniscas rojas, limonitas,
conglomerados, etc., donde predominan los carbonatos
(Segnini & Chacón, 2005), que son sustratos más
solubles y que incrementan la concentración de iones
que determinan los valores de la conductividad.
Asimismo, dentro de las localidades con altos valores
de conductividad hay dos localidades en Ecuador que
se sitúan en cuencas donde el sustrato era granítico y
deberían presentar valores bajos de conductividad. Las
dos ciudades cercanas a las localidades muestreadas
basan su economía en la curtiembre y manufactura del
cuero, por lo que estas actividades son el origen del
incremento en la conductividad en estas localidades
debido a los vertidos realizados por esta industria en
ríos de caudal mediano (Alzate & Tobón, 2004;
Lalanne & Carsen, 2005; Kato, 2006), lo que explica su
desviación del patrón esperable por la composición
litológica de la cuenca y restan peso a la mineralización
como factor explicativo de la variabilidad física y
química a nivel latitudinal.
En la segunda hipótesis se planteaba si el cambio de
temperatura con la latitud podría tener un peso
relevante en la variabilidad de las características físicas
y químicas. En este estudio la temperatura no aparece
como importante a nivel de la región altoandina tropical
pero es importante a un nivel más local (ríos en una
misma latitud). Esto concuerda con los numerosos
estudios donde el gradiente altitudinal ha sido
considerado como un factor importante en la
determinación de las características ambientales de los
ríos andinos (Jacobsen et al., 1997; Jacobsen, 2004,
2008; Lujan et al., 2013). Se ha demostrado
repetidamente que la presión atmosférica, oxígeno
disuelto y temperatura decrecen cuando la altitud
incrementa (Illies, 1964; Jacobsen, 2003; Jacobsen et
al., 2003; Jacobsen & Brodersen, 2008). Estos cambios
definen la distribución de las comunidades vegetales y
animales en el gradiente altitudinal (Kessler, 2001;
Sanders, 2002), tal es el caso de zonas de bosque
montano y, de páramos y punas de la zona altoandina.
Si bien en estudios ecológicos se le ha dado a la altitud
una gran importancia como factor determinante, este
factor es el resultado de la influencia de diversas
variables ambientales que actúan conjuntamente
(Carrera & Gunkel, 2003; Jacobsen, 2003, 2009;
Jacobsen et al., 2003; Molina et al., 2008). Tal es el
caso de este estudio, donde se determinaron diferencias
1081
10
significativas en la temperatura y oxígeno disuelto en el
gradiente altitudinal, registrándose los valores más
bajos en zonas de mayor altitud.
Este estudio muestra que los parámetros relacionados
con el hábitat y la ribera son muy importantes en la
diferenciación de los ríos independientemente de su
latitud y altitud y por lo tanto la tercera hipótesis que
aseguraba que los factores locales podían cambiar los
patrones a mayor escala es cierta. Este resultado, es
relevante ya que no había sido reportado en estudios
anteriores, incluyendo la revisión de Jacobsen (2008).
De esta forma, nuevos estudios que se realicen de los
ríos altoandinos deberían considerar la influencia del
hábitat y el bosque de ribera como un factor clave. Así,
el QBR-And (Acosta et al., 2009) aplicado en la zona
de estudio muestra grandes cambios en la calidad del
bosque de ribera, tanto en los ecosistemas de altura
(páramos y punas) como en los de zonas bajas. Las
localidades de la zona alta (páramos y punas) muestran
una mayor proporción de lugares con valores altos de
calidad del bosque de ribera.
Debido a los fuertes cambios diarios de temperatura,
elevada humedad, alta radiación solar y pluviosidad, la
explotación agrícola en la zona del páramo-puna ha
sido limitada, mientras que en las zonas de
características ambientales más estables como los
bosques montanos, la importancia de la acción del
hombre es mucho mayor, lo que explica las diferencias
en los valores de calidad de la ribera entre las dos zonas.
Sin embargo, los valores del índice del hábitat fluvial
indican que la mayoría de localidades de la zona alta
tienen hábitat con alguna limitación lo que parece
contradecir otros resultados, debido a las características
propias de este tipo de ecosistema, con una
composición del lecho del río poco diversa de forma
natural, lo que hace que la heterogeneidad del hábitat
sea menor y por ello el índice IHF tiene más valores
bajos.
Por otra parte, las zonas de menor altitud muestran
peores valores de calidad del bosque de ribera que los
que se determinaron para la zona alta, esto se debería a
la explotación agrícola y ganadera existente en esta
zona (con acceso directo del ganado a las vertientes),
que produce una fuerte degradación de las riberas
(Buytaert et al., 2006). En este estudio, el porcentaje de
la cubierta vegetal, calidad de la misma y naturalidad
del canal fueron los aspectos de la ribera más
modificados, esto indujo a que los valores obtenidos de
la calidad del bosque de ribera fueran bajos. La
degradación del bosque de ribera en la zona andina se
ha producido principalmente por cambios de la
vegetación natural que ha sido substituida por cultivos,
árboles exóticos (eucalipto o pino), por la acción del
ganado o por la eliminación del bosque de ribera por
otras actividades humanas (ECOLAP & MAE, 2007;
Acosta, 2009; Acosta et al., 2009). Por el contrario, los
valores del índice del hábitat fluvial fueron mayores en
estas localidades respecto al páramo-puna, ya que la
diversidad en la composición del sustrato del lecho del
río, así como la presencia de hojarasca, ramas y raíces
expuestas es potencialmente mayor. Esto ayuda a que
las puntuaciones del índice del hábitat fluvial sean
mayores a pesar que la calidad del bosque de ribera sea
menor, de todas formas el IHF detectó bien los cambios
producidos por la alteración humana en el hábitat
fluvial. Cabe señalar que en los ríos estudiados donde
en la cuenca se desarrolla la agricultura pero la ribera
estaba relativamente natural, el efecto de las actividades antropogénicas (esencialmente la presencia de
contaminantes) sobre las comunidades de macroinvertebrados podría ser mitigado por la presencia de
las riberas. Consecuentemente, la importancia del
hábitat y el bosque de ribera se debería considerar como
un aspecto relevante para la gestión y conservación de
los ríos en la zona altoandina.
En conclusión, en este estudio se logró describir la
variabilidad física, química e hidromorfológica de los
ríos altoandinos. Si bien la altitud (y en menor
importancia la latitud) se revelaron como factores
importantes en los cambios físicos y químicos, la
calidad del bosque de ribera y heterogeneidad del
hábitat fluvial parecen factores claves y deberían ser
considerados al tratar de explicar la influencia de los
factores ambientales en la composición y estructura de
las comunidades de organismos.
AGRADECIMIENTOS
Este estudio es resultado de los proyectos “CERA:
Evaluación del estado ecológico de cuencas altoandinas
de Ecuador y Perú. Herramientas de gestión”
financiado por el Ministerio de Educación y Ciencia de
España (CGL2006-04333), y del proyecto FUCARA:
Funcionalidad y calidad ecológica de los ríos altoandinos. Reforzamiento del laboratorio de ecología
acuática de la USFQ (Universidad de San FranciscoQuito). D/011294/07 (Acción Integrada-PCI Iberoamérica- AECI 2007- Ministerio de Asuntos Exteriores);
así como de la beca de doctorado a C.V. (FPI) del
Ministerio de Educación. Agradecemos a las entidades
gubernamentales de cada país donde se realizó el
trabajo de campo (Ministerio del Ambiente de Ecuador
e Instituto de Recursos Naturales del Perú) las
facilidades dadas para los muestreos. A la Dra.
Clorinda Vergara del Museo de Entomología de la
Universidad Nacional Agraria “La Molina” y a la Dra.
Andrea Encalada del Laboratorio de Ecología Acuática
de la Universidad San Francisco de Quito por las
facilidades logísticas y el espacio en sus laboratorios.
Núria Sánchez-Millaruelo, Raúl Acosta, Manuel
Andía, Carolina Arroyo, Fernanda Gonzáles y Karla
Jiménez quienes colaboraron tanto en los muestreos
como en el trabajo de laboratorio. Así mismo agradecer
distintos tipos de ayuda a lo largo del estudio a todos
los miembros del grupo de investigación F.E.M.
(Freshwater Ecology and Management) de la Universidad de Barcelona.
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Anexo 1. Estadística descriptiva (Min: valor mínimo, Max: valor máximo, Media: media aritmética, DS: desviación estándar) de las variables físicas y químicas medidas
en los ríos altoandinos muestreados en el Ecuador y Perú. La letra junto al nombre de la cuenca hace referencia al país al cual pertenece (E: Ecuador, P: Perú).
1085
14
1086
15
Lat. Am. J. Aquat. Res., 42(5): 1087-1098, 2014
The behavior of hake prices in Chile
1087
Research Article
The behavior of hake prices in Chile: is the world market leading?
Felipe Quezada1 & Jorge Dresdner2
1
Departamento de Economía, Programa de Magíster en Economía de Recursos Naturales y del Medio
Ambiente, Universidad de Concepción, Victoria 471, Barrio Universitario, Concepción, Chile
2
Departamento de Economía, Universidad de Concepción, Research Nucleus on Environmental and Natural
Resource Economics, and Interdisciplinary Center for Aquaculture Research (INCAR)
P.O. Box 1987, Concepción, Chile
ABSTRACT. In this study we analyzed price determination throughout the Chilean hake market chain. To
analyze the relationship between different prices participating in this chain, a VECM model was successfully
estimated. One cointegration vector was identified. Tests for weak exogenous variables, causality, and
significance of different variables were performed, and a parsimonious version of the model was selected. The
results obtained in this paper outline a price determination process that, in the end, is governed by world market
conditions. Moreover, the diverse links in the hake market chain seem to be well integrated, which implies that
there is little room for domestic price determination.
Keywords: hake, fish price determination, time series, market chain, cointegration, market integration, Chile.
El comportamiento del precio de la merluza común en Chile:
¿Es el mercado mundial el líder?
RESUMEN. En este estudio se analiza la determinación de precios a través de la cadena de comercialización
de merluza chilena. Para analizar la relación entre los diferentes precios que participan en esta cadena, se estimó
con éxito un modelo VECM. Se identificó un vector de cointegración. Se realizaron pruebas para las variables
exógenas débiles, causalidad, y significancia de diferentes variables, y se seleccionó una versión parsimoniosa
del modelo. Los resultados obtenidos describen un proceso de determinación de precios que, al final, se rige por
las condiciones del mercado mundial. Por otra parte, los diversos eslabones de la cadena de comercialización de
merluza parecen estar bien integrados, lo que implica que hay poco espacio para la determinación de los precios
internos.
Palabras clave: merluza común, determinación de precios, series de tiempo, cadena de comercialización,
cointegración, integración de mercado, Chile.
___________________
Corresponding author: Jorge Dresdner ([email protected])
INTRODUCTION
Prices are important for fishermen, since they
determine both their income and production costs.
Moreover, the information conveyed by prices is
essential for the decisions they must make, such as
which species to target, with what fishing equipment
use, and who to sell the catch to, among others.
Although fishermen usually want higher product prices
and lower input prices, most often they have no power
to determine or influence the level of these prices.
Sometimes they do not understand how prices are set
up and think that some special economic agents have
the power to determine prices. Therefore, one occa-
sionally hears pleas to the authorities, especially from
artisanal fishermen, to control price setting as a way of
improving their income. In the public discussion on
marine resource price determination, the idea that some
agents are setting prices in some link of the marketing
chain is recurrent (e.g., that the processing plants
managers fix ex-vessel prices) or that it is possible to
remove intermediaries that set abusive prices, and in
that way improve the life conditions of artisanal
fishermen (e.g., some people believe that by
eliminating market chain links the prices received by
the artisanal fishermen will be higher).
The economic literature includes studies about
temporal price behavior as a way of understanding how
1088
the market functions and how prices are determined
(e.g., Asche et al., 2005; Nielsen, 2005; Tveteras &
Asche, 2008; Nielsen et al., 2009; Garcia & Salayo,
2009). A central focus has been to analyze the relation
between different prices throughout the market chain,
to understand how integrated the market is and how
causality runs between prices. These studies have also
addressed if buyers or sellers can affect prices, if
domestic conditions affect prices set by the market,
how do world market prices and the exchange rate
intervene in the price setting process, and which prices
condition or are conditioned by other prices. Within this
framework, one central concern has been to test for
market integration and price transmission between
different links in the market chain using the variability
of prices over time (Asche et al., 2007). While market
integration analysis is primarily concerned with
determining the market’s boundaries, by looking at the
behavior between potentially connected prices, price
transmission analysis focuses on which prices lead
price determination and how demand and supply
shocks are transmitted through the market chain.
However, the test of relevant issues in this literature has
sometimes been blurred by the non-stationary behavior
of price series. In this case, traditional econometric
approaches are no longer valid. An alternative
approach, based on cointegration analysis techniques,
has been developed and used to test for causality,
market integration and the so called “Law of One Price”
(Asche et al., 2004)
In this study, we analyzed price determination
throughout the Chilean hake market chain. The basic
motivation is to characterize the way prices are
determined along this chain. This characterization
implies identifying the causality direction of prices
between ex-vessel prices, fresh fish consumers prices,
and export prices; the integration level of prices along
the market chain; and the extent of domestic influence
on price determination. Although sometimes in the
public discussion of price determination in this market
in Chile it is assumed that the “small country”
assumption is valid, meaning that prices are directly
and fully determined by world market prices, this
hypothesis has never been tested rigorously. We
present results that test this hypothesis. Moreover, the
information obtained from this study is important for
the design of management policies toward hake
fisheries in Chile, and especially for rejecting the
design of policies that attempt to control prices in an
administrative way.
Hake fisheries in Chile (Merluccius gayi gayi) have
been operating for a long time and are considered an
emblematic fishery (SUBPESCA, 2010). The geographic distribution of this species is located in maritime
zones between the Coquimbo (29º10’S) and the Los
Lagos regions (42º00’S), mainly near the coast, from
depths of 50 to 500 m (SUBPESCA, 2012). From 2004
to present day, hake has shown a spawning biomass
lower than what is considered to be biologically sound;
thus, it has been declared in a state of overexploitation
and depletion (SUBPESCA, 2012). The maximum
extraction level was attained in 2004, when
approximately 120,000 ton were landed. However, in
recent years the extraction level has gone down to
45,000 tons. Hake fisheries are an important source of
employment, concentrated primarily in the Biobío
region (36º46’S). On the average, the industrial sector
generates 3,500 jobs, fundamentally in the processing
industries, while employment in the artisanal sector
involves up to 11,000 people. In recent years
approximately 50% of the landings have been directed
to human consumption goods for exports, generating a
value of nearly US$30 million per year (SUBPESCA,
2012). The rest is consumed domestically.
The hake market chain in Chile is composed of
several links. This market’s productive base is
determined by fish harvesting. Merluccius gayi gayi is
captured by an heterogeneous fleet, where the industrial
fleet (vessel length over 18 m) and artisanal fleet
(vessel length ≤18 m) are easily distinguished.
However, regardless of the vessel’s size, all captures
have three possible uses: to be sold for direct human
consumption on the beach, to be sold as raw material
for plant processing, and to be sold at the Metropolitan
Fish Market (MFM). This market, located in Santiago
de Chile, is the main market for fresh fish in Chile. The
MFM, in turn, sells fish to wholesale and retail traders
for domestic fresh consumption. The plants process the
fish for human consumption and then sell their
production to foreign markets and domestic retail
traders. Thus, we have a mix of price transmission
issues, as a result of the different market links, and of
integration issues due to the different market segments,
all of which are connected by the sole basic input. The
principal links in this market chain are depicted in (Fig.
1).
Thus, we can distinguish between four final
destinations for hake captures: fresh consumption
(through the MFM); exports (through the processing
plants); domestic processed consumption (through the
processing plants); and direct human consumption
(through sales at the beach). However, due to
information availability, in this study, we only analyzed
three of these destinations, domestic consumption
through the MFM, exports to foreign markets and direct
fresh consumption. These are the main components of
the Chilean hake market chain. Unfortunately, there
was no periodical, reliable price information for the
1089
Harvesting
Metropolitan Fish Market
Fresh Consumption
Processing Plants
Foreign Markets
Direct Human Consumption
Domestic Retail
Figure 1. The Chilean hake market chain.
other component (domestic retail). One would suspect
that this unobserved price would very closely follow
the prices for which we do have information. Moreover,
the percentage of hake landed that could potentially be
exchanged in this market fluctuated between 8 and 15%
of total landings in the 2006-2009 periods, depending
on the estimation year. The prices with available
information included ex-vessel prices, MFM prices and
FOB export prices. For this study, the FOB export price
for frozen hake fillet is used as the relevant world
market price for Chilean international hake transactions. Actually, one can find different international
prices in world markets depending on the product
exchanged and the characteristics of the buying and
selling countries. So, it should clear that when we talk
of the world market price this is a simplification.
However, the FOB export price for frozen hake fillet,
the main hake export product from Chile, should to a
great extent reflect the international demand conditions
that Chilean hake meets at the world market relevant
for Chile. Nevertheless, since the FOB prices are in
foreign currency (US$), we also included the exchange
rate of Chilean pesos (CLP) for US dollars (US$) in the
analysis. Thus, we analyzed four prices in all. In Fig. 2
the monthly development of these four prices for
January 2002 to May 2011 is depicted.
At first sight, it seems that the domestic prices (exvessel prices and MFM prices) follow each other
relatively closely, while this does not seem to be the
case for international prices or exchange rates. However,
partial correlation analysis between individual prices
does not consider the possibility that more than two
prices can interact. Therefore, to disentangle the
relationship between all prices a more solid analysis is
required.
Analyzing the relationship between prices to test for
market integration is a well-established practice in
economics (Asche et al., 2007). When markets are
integrated the price development in one market chain is
reflected in the prices of other market chains. The socalled “Law of One Price” is a special extreme version
of this notion, where the price levels between different
market chains are equal, except when a markup
reflecting value is added (absolute version), or the rate
of change in prices is equal (relative version). This
means that different prices in an integrated market
follow one other over time. However, if substitution or
complementary possibilities are less than perfect, price
deviations can be found. Moreover, market power, if
used with discretion, can break the temporal relation
between prices, as it does when it is used to avoid or
increase the price changes generated in a preceding link
of the market chain.
From an empirical point of view, the following
basic relation helps to clarify the basic ideas:
ln pAt     ln pBt   t
(1)
where pA and pB are two different prices in the market
chain,  is a stochastic variable,  and  are parameters,
and the subscript t indicates the time period. Parameter
 captures transport costs and quality transformations
in the product. The relationship between prices is
captured by parameter . If  =0, there is no relation. If
 = 1, the “Law of One Price” is valid, if 0< <1 then
the goods are imperfect substitutes. Thus, the whole
discussion of the degree of market integration can be
concentrated on the value of .
One question that arises when considering a price
relation like the one depicted in eq. (1) is which
direction does price determination occur? Does pA
determine pB, or is it the other way around, or are both
prices simultaneously determined? If one price is
exogenously determined with respect to the other, then
one can infer that there is a unilateral determination
from the first price to the second. Thus, one price leads
to the other. In this case, what is required to settle this
issue is an exogeneity test applied to both prices.
1090
1600,00
3,50
1400,00
3,00
2,50
1000,00
2,00
800,00
1,50
600,00
Price (US$)
Price (CLP$)
1200,00
1,00
400,00
200,00
0,50
0,00
0,00
Ex-vessel Price
MFM Price
Exchange Rate
FOB Price (US$)
Figure 2. Price development in the Chilean hake market chain (January 2002-May 2011). The left hand axis shows prices
for the ex-vessel price per landed kilogram of hake, the Metropolitan Fish Market (MFM) price per kilogram of hake, and
the US$ exchange rate, all in CLP. The right hand axis shows the FOB average price per each exported kilogram of frozen
hake fillet in US$.
Of course, eq. (1) is a simple and stylized way of
looking at price relations. Eq. (1) assumes that there are
only two prices that participate in the market chain and
that price adjustments occur in the same time period. In
practice, more than two prices can participate in the
market chain and time adjustment costs might exist. In
this case, instead of a one equation system we can have
a multiple equation system and the effects between
different prices can become apparent throughout
different time periods. This has implications for the
methodology used to test for market integration and
price leadership, but the basic notions embedded in eq.
(1) remain valid. That is, the relationship between
different prices shall be reflected in the parameters
associated with each price and if the “Law of One
Price” is valid, in the long run, the sum of the value of
these parameters should equal one. This guarantees that
relative prices remain constant. Moreover, exogeneity
tests in a multivariate framework are necessary to test
for price leadership. The refusal to reject weak
exogeneity can be interpreted as a leading price in the
long run (Asche, 2007). An additional issue that
emerges when dealing with temporal price series is that
frequently these series are not time stationary, which
implies that traditional econometric methods used to
empirically analyze price relations, is no longer valid
(Engle & Granger, 1987).
A suitable approach to treat non-stationary series in
a multivariate context is the vector autoregressive
model (VAR) with cointegration analysis (Johansen &
Juselius, 1990). This approach can deal with nonstationary price series, allowing for the inclusion of lags
in the price interactions, and solving the simultaneity
determination of different price variables. It also allows
for the analysis of short and long run price responses,
permitting the formal testing for price leadership
(exogeneity tests) in a multivariate framework.
The model can formally be established as:
k
Z t   At Z t i  D   t
(2)
t 1
or in its error correction form (VECM) as:
k 1
Zt   i Zt i  Zt k  D  t
(3)
i 1
i=1
where Z t is a (n x 1) vector of (price) variables, t is the
subscript that denotes the time period, and n is the
number of variables in the model. Ai is a matrix of
coefficients of dimension (n x n), D is a matrix of
deterministic variables,  is the corresponding parameter vector, µt is a column vector of (n x 1) random
errors (innovations), and k is the number of lags
included in the VAR model.  is the difference
operator; Гi = -I + A1 + A2 +…..+ Ai, with I as an identity
matrix of order n and  = (I - A1 - A2 -…..- Ai).
In the present case, vector Z t is the following:
Zt'   pE ,t , pM ,t , pX ,t ,et 
(4)
where pE,t is the ex-vessel price in CLP, pM,t is the MFM
price in CLP, pX,t is the FOB export price in US$, and
et is the exchange rate, measured as CLP/US$. For
conformity with the empirical section, all of these
variables are expressed in natural logs. That is, x =
ln(X), where X is the relevant variable in levels.
The model in eq. (3) includes an error correction
mechanism (ECM), which allows for the separation of
the long and short run relationships. Short run relations
are associated with the i matrices, while the long run
relations are associated with the  matrix. Therefore,
the first step is to determine the number of cointegration
vectors, r , associated with the long run relations. The
procedure used to determine r is known as the method
of the reduced rank (Johansen, 1988). Then, it is
necessary to test whether the obtained cointegration
relations correspond with the expected theoretical
values. To accomplish this, the following steps were
followed:
- Identify the integration order of the variables.
- Specify the VAR model (lag order, introduction of
non-stochastic components).
- Identify the number of cointegration vectors
(restricted rank tests).
- Compare the estimated vectors with economic
theory.
- Develop tests of weak exogeneity.
When 0 < r < n, r cointegrating vectors exist. In this
case, at most, three cointegration vectors may exist
(long run relations). When this happens, one can
factor  such that ’where both  and  are
(n x r) matrices. Matrix contains the cointegrating
vectors or the long-run relationships and 
encompasses the adjustment parameters.
This model also allows for a short run analysis. This
analysis is important to understand how the price
variables adjust in the short run. Once the long run
relations are identified, eq. (3) can be estimated as
follows:
k 1
Zt   i Zt i  ˆ ' Zt k  D  t
i 1
(5)
where ˆ ' Zt  k corresponds to the estimated cointegration vectors, previously identified.
All variables included in eq. (5) are stationary. Thus,
classic econometric tests (t- distribution, F distribution)
can be used confidently. That is, once eq. (5) has been
estimated, one can test for the significance of the
parameters associated with the lagged variables Zt i .
This allows for the presentation of a parsimonious VAR
1091
model (PVECM), where all non-significant parameters
have been excluded.
Within this framework, testing for Granger
causality is possible. Granger non-causality, loosely
speaking, implies that the prediction of a variable yt+h,
h=1,…n, based on the information set  t, does not
improve if one includes the behavior of variable xs, s ≤
t in the information set (Granger, 1969). In this context,
one says that “x does not Granger cause y”. If, on the
other hand, when the reverse test between these two
variables is carried out and we cannot reject the null that
“y does not Granger cause x”, then we can conclude that
there is causality between y and x, in the described
sense. Testing for Granger causality allows us to
understand the interactions between the different
variables in the model. The test for Granger noncausality within the VECM model framework implies
a specific joint test for the parameters in  and  related
to the potentially non-causal variable in Z. The specific
test procedure can be found, e.g., in Lűtkepohl &
Krätzig (2004).
Information sources
The price series used in this study were obtained from
official sources. The price series for ex-vessel prices
was acquired from the National Fisheries Service’s
database (SERNAPESCA in its Spanish acronym). The
MFM price series came from the Agrarian Studies and
Policies Office’s database (ODEPA in its Spanish
acronym). The export prices were obtained from the
Superintendent’s Office of Customs and the market
US$ exchange rate from the Chilean Central Bank. Our
information sample was limited in its timespan, since
MFM prices (pM) were available only from the year
2000, and FOB prices (pX) were available starting in the
year 2002. Moreover, our research had an upper time
limit of May 2011, due to the availability of collected
MFM prices (pM). This gave us a maximum length in
the monthly samples of 113 observations for all
variables, between January 2002 and May 2011.
To build the database for estimation purposes, we
had to process the original data in different ways and
make some assumptions. The ex-vessel price series is
based on artisanal prices. The industrial fleet is wellintegrated with the processing industry, and thus, their
transfer prices for landings are not known, nor are they
publicly registered. We assumed that the prices based
on artisanal transactions were a good indicator of total
ex-vessel prices. Moreover, we had to carefully review
the database obtained from SERNAPESCA since
several prices were entered incorrectly into the database. In those cases we felt confident we corrected the
figures. For instance, we found cases were the reported
prices were ten times higher than those in neighborhood
1092
fishing coves, and ten times more than prices for the
same fishing cove in consecutive months. The MFM
prices are collected on a weekly basis as maximum and
minimum prices. We took the simple average of the
maximum and minimum price for each week and then
averaged them over the weeks in the month to build a
monthly average price estimate. The export prices are
average prices for exports of freeze fillet. This
corresponds to the most important commodity
exported, in terms of hake. In the last years, this
product, on average, makes up 87.3% of total
processing plant production. All final prices were
expressed in kilograms. Table 1 shows some basic
information about the data used.
The average ex-vessel price was lower than the
MFM and export price (in CLP), as expected, since the
commodities higher up in the market chain include
additional production, transportation, marketing, and
conservation costs. Moreover, the foreign market
variables showed a relatively lower volatility than the
domestic ones.
RESULTS
The first step was to analyze stationarity in the time
series. To test for stationarity, we used different
methodologies and specifications. We used the
Augmented Dickey-Fuller test (Dickey & Fuller,
1981), the Phillips Perron test (Phillips & Perron,
1988), and the Dickey Fuller Generalized Least
Squares test (Graham et al., 1996). Moreover, we ran
these tests in levels, logs, first differences and log first
differences. Finally, we tried different specifications
for the deterministic components in the test equations,
including non-deterministic components, a constant
term, a trend term, seasonal dummies, and all the
relevant combinations of these components. The results
seemed very stable between different specifications and
methods. Thus, in the following, we only show results
for the more popular Augmented Dickey Fuller (ADF)
tests.
In Table 2 the results for the Augmented Dickey
Fuller (ADF) tests in log levels for the four variables in
the vector for the period January 2002-May 2011 are
presented. The optimum lag length for these tests was
selected with the Bayesian Minimum Criterion (also
called Schwarz criterion).
The ADF test has a null hypothesis of unitary root.
The rejection of the null hypothesis indicates
stationarity in the variable. The evidence obtained on
stationarity for the logs of the ex-vessel and MFM
prices was not conclusive. When a constant term, or
other deterministic variables, was added to the
specification, we could reject the null hypothesis of
unitary root. These results were also found for other
tests not reported here. They seemed to be solid. If one
contemplates the series in Fig. 1, it is apparent that
neither series shows a clear trend over time except the
first months, in the sample period, where an upward
drift is clear. Therefore, the results obtained by these
tests simply represent this behavior. In contrast, the
logs of the export price and exchange rate did show a
clear trend: the first was positive and the second
negative over the sample period. This was captured by
the ADF test results. In both cases the unitary root null
was not rejected. However, to be able to determine the
integration level of these variables it was necessary to
look at the results for the ADF test in log differences.
These results, for the same variables and period, are
presented in Table 3.
As can readily be seen in this table, the null
hypothesis of unitary root was rejected in all cases at
very low significance levels for all of the specifications.
Thus, this confirms that the log of the export price and
the log of the exchange rate are I(1) variables, while the
evidence for the log of the ex-vessel price and the log
of the MFM price is less compelling. However, the
Johansen test for cointegration allows us to deal with
variables of different orders of integration (Lűtkepohl
& Krätzig, 2004).
To specify the optimal number of lags for the
VECM, we used different criteria. According to the
Akaike Information criterion, the Final Prediction Error
and the Hannan-Quinn criterion, the optimal number of
lags in first differences should be one. However,
according to the Schwarz criterion this should be zero.
Given these results, we made the specification tests for
models with lag length one and zero. Finally, based on
the specification tests’ results, we chose to continue
working with the specification with one lag.
We estimated different versions of the model and
controlled for their statistical specifications. We used a
battery of specification tests for normality, autocorrelation, and autoregressive conditional heteroskedasticity. Finally, we selected a model that included one
lag in the VECM, a constant term restricted to the
cointegration space, one cointegration vector, centered
seasonals, and two impulse dummies in the periods
October 2008 and June 2009. All univariate tests
suggest that the residuals comply with white noise
errors (Table 4).
Table 5 reports the results for the multivariate tests.
They show, in general, that the specification was in line
with expected results. The system autocorrelation tests
show diverging results. While the Lagrange Multipliertest indicates autocorrelation, the portmanteau test
indicates no autocorrelation. Nonetheless, the graphical
inspection of the residuals suggests that this potential
autocorrelation was not evident.
1093
Table 1. Data description (2000-2011) of different prices (in kg). 1Free market US$ exchange rate, in Chilean pesos per
US$ (CLP/US$); 2Period January 2000-December 2011; 3Period January 2000-May 2011; 4Period January 2002-December
2011.
Variable
Ex-vessel price in CLP (PE)
MFM price in CLP (PM)
Export price in CLP (PX)
Export price in US$ (PX)
Exchange rate (e)1
N° of
observations
1442
1373
1204
1204
1442
Average
value
486.33
626.66
1302.14
2.34
571.07
Standard
deviation
250.88
205.94
197.34
0.48
75.07
Minimum
Maximum
111.26
273.13
987.70
1.54
442.94
1276.00
1239.50
1972.60
3.29
745.21
Table 2. Augmented Dickey-Fuller tests for variables in log levels (January 2002-May 2011). Numbers in parentheses
indicate optimum lag length, selected with Bayesian Minimum Criterion (BIC). *The null hypothesis of unitary root is
rejected at 1% significance; **The null hypothesis of unitary root is rejected at 5% significance; ***The null hypothesis of
unitary root is rejected at 10% significance; PE: Ex-vessel price; PM: MFM price; PX: export price; e: exchange rate.
No constant
Constant
Trend
Seasonal
dummies + trend
Seasonal
dummies
PE
0.5918 (4)
-3.3404** (1)
-3.5042** (1)
-3.1254 (1)
-3.0175** (1)
PM
0.6647 (1)
-2.6913*** (1)
-2.7432 (1)
-2.5354 (1)
-2.5532 (1)
PX
0.6487 (1)
-1.3484 (1)
-2.8598 (1)
-2.5743 (1)
-1.2948 (1)
e
-0.8777 (1)
-1.7620 (1)
-2.8555 (1)
-2.6770 (1)
-1.6547 (1)
Variable
Table 3. Augmented Dickey-Fuller tests for variables in log differences (January 2002-May 2011). Numbers in parentheses
indicate optimum lag length, selected with Bayesian Minimum Criterion (BIC). *The null hypothesis of unitary root is
rejected at 1% significance; **The null hypothesis of unitary root is rejected at 5% significance; ***The null hypothesis of
unitary root is rejected at 10% significance; pE:=ex-vessel price; pM: MFM price; pX: export price; e: exchange rate.
Variable
PE
PM
PX
 e
No constant
Constant
Trend
-9.0518* (3)
-15.4790* (0)
-15.8533* (0)
-7.0771* (0)
-9.0600* (3)
-15.4699* (0)
-15.8901* (0)
-7.1173* (0)
-9.1775* (3)
-15.4233* (0)
-15.8159* (0)
-7.0839* (0)
Table 4. Univariate tests with 12 lags. 1Non-autocorrelation
test; 2Normality test; 3Non-autoregressive heterocedasticity test. *Probability of not rejecting the null hypothesis.
Residuals
pE
pM
pX
e
Portmanteau1
Jarque Bera2
ARCH-LM3
P-value*
P-value*
P-value (χ2)*
0.8159
0.8740
0.6484
0.7305
0.3255
0.8272
0.5891
0.8910
0.9758
0.3783
0.8587
0.4202
To model the deterministic components in the VECM
model, we tested for reduced rank simultaneously with
Seasonal
dummies + trend
-8.4911* (3)
-14.9167* (0)
-14.7825* (0)
-6.4821* (0)
Seasonal
dummies
-16.7356* (0)
-14.9556* (0)
-14.8545* (0)
-6.5154* (0)
the specification of the deterministic components in the
VECM. In Table 6 we present the results for Johansen’s
cointegration test with the Trace and Max Eigenvalue
statistics for three specifications of the deterministic
components: constant only in the cointegration relation
(Model 2), constant in the cointegration relation and in
the first difference model component (Model 3); and
constant and trend in the cointegration relation and
constant in the first difference component of the
error correction model(Model 4). All specifications
included centered seasonals, one lag in the VECM, and
two impulse dummies in the periods October 2008 and
June 2009.
The results were mixed. While the Trace statistic
suggests that the proper model could have zero or one
1094
Table 5. Multivariate tests. *Probability of not rejecting
the null hypothesis.
Test
Test statistic
Autocorrelation
Portmanteau
177.73
LM
235.81
Normality tests
Joint test
3.90
Skewness only
1.41
Kurtosis only
2.48
Autoregressive heteroscedasticity
ARCH-LM
409.79
P-value*
0.366
0.017
0.866
0.842
0.647
0.357
cointegration vector, the Max eigenvalue statistic
suggests that it should have zero contegration vectors.
Finally, based on the specification tests we chose to
work with model 2. This left us with one cointegration
vector, as previously discussed in the model specification.
The estimated cointegration and adjustment vectors are
presented in Tables 7 and 8, respectively.
We carried out different tests on the cointegration
space. First, we tested whether the log of the exchange
rate (e) could be excluded from the cointegration
vector. This amounts to testing the null hypothesis that
e = 0. Secondly, we added the hypothesis that the
parameter for the log of the metropolitan market price
(pM) could equal unity. Third, we tested instead if the
log of the FOB price of frozen hake fillet (pX) could
equal unity. And finally, we tested all these hypotheses
simultaneously. The results are presented in (Table 9).
In all cases, the null hypothesis could not be
rejected. Thus, the final specifications of the restricted
cointegration vector chosen are as presented in (Table
10).
We tested for weak exogeneity. This test is
interesting from the perspective of analyzing price
determination since the refusal to reject weak
exogeneity can be interpreted as a leading price (Asche,
2007). The weak exogeneity test consisted of testing the
null of zero coefficient for the alpha coefficients in the
adjustment vector for each variable. We tested for each
equation and then for several equations simultaneously
(Table 11).
We could not reject the null hypothesis that changes
in the log of the metropolitan market price (pM), the log
of the export price (pX) and the log of the exchange rate
(e) since they were all simultaneously weak exogenous
to the determination of the cointegration vector. Thus,
we were able to model the error correction model for
the log of the ex-vessel price excluding the
determinants of these other variables without any loss
of information (Johansen, 1991).
We tested for a parsimonious version of the error
correction model. Finally, we ended with a small
model, where a likelihood ratio test for 59 excluded
variables was not rejected. The likelihood ratio statistic
was 54.40, with a P-value of 0.6455. The results for the
parsimonious model are presented in Table 12.
Implicitly, a Granger causality test between the
different variables in the cointegration relation was
completed when we tested for this reduced model.
Basically, the coefficients of the lagged variables z1
in equation (2) should not be significantly different
from zero in the equation of the z2 variable, given that
the variable is weak exogenous.
The results show that the log of the exchange rate
variable was independent of the rest of the variables. It
did not Granger cause and it was not caused by any
other variable. In contrast, there is some evidence
indicating that the log of the export price, pX, Granger
caused the log of the ex-vessel price, pE. This evidence
is not very strong, but the results indicate that pE did not
cause pX, and that pX could cause pE. Finally, the log of
the metropolitan market price pM was independent of
pX, but not independent of pE. The relation between pM
and pE was of mutual interactions.
Table 6. Johansen’s cointegration test (95% confidence). Model 2: Constant restricted to the cointegration relation, Model
3: Constant unrestricted; Model 4: Trend restricted to the cointegration relation and unrestricted constant. *Significant
result.
Trace
r
0
1
2
3
Model 2
57.26916
33.34085*
12.98659
6.44954
Model 3
51.64930
27.82307*
7.47754
0.94167
Max eigenvalue
Model 4
58.15164*
32.68615
12.24747
5.69463
Model 2
23.92831*
20.35427
6.53705
6.44954
Model 3
23.82623*
20.34552
6.53588
0.94167
Model 4
25.46549*
20.43868
6.55285
5.69463
Table 7. Cointegration (β) vector. Parentheses indicate Pvalues and square brackets indicate t-values.
pE t-1
1.000
(0.000)
[0.000]
pM t-1
-1.209
(0.000)
[-5.268]
pX t-1
-0.950
(0.021)
[-2.313]
et-1
-0.452
(0.505)
[-0.666]
Constant
5.321
(0.313)
[1.010]
Table 8. Adjustment (α) vector. Parentheses indicate Pvalues and square brackets indicate t-values.
∆ pE t
-0.444
(0.000)
[-4.139]
∆ pM t
0.081
(0.105)
[1.623]
∆ pX t
0.018
(0.390)
[0.859]
∆ et
-0.002
(0.753)
[-0.315]
Table 9. Tests on the cointegration space. The lowercase
letters indicate free parameter values. The column χ2
corresponding to the likelihood ratio statistic. 1Indicates
the probability of not rejecting the null hypothesis. 2The
order of the variable in the vector is: pE, pM, pX, e, constant.
Null hypothesis

P -value1
Restriction 1: (1,a,b,0,c)2
Restriction 2: (1,-1,a,0,b)
Restriction 3: (1,a,-1,0,b)
Restriction 4: (1,-1,-1,0,a)
0.4435
0.9506
1.1815
1.3248
0.5054
0.6217
0.5539
0.7232
DISCUSSION
A VECM model was estimated to analyze the relation
between different prices participating in the hake
market chain in Chile. These prices are the log of the
ex-vessel price (pE), the log of the domestic
metropolitan market price (pM), the log of the export
price for the main export commodity (pX) and the log of
the exchange rate (e). The model was successfully
estimated and the specification tests suggest that it was
a good approximation to the data generation process.
One cointegration vector was identified and a
parsimonious version of the model was selected.
Moreover, the test procedure allowed us to identify
weak exogenous variables and causality between
different variables.
The cointegration vector established a long run
statistical relation between different variables. After
applying some tests on the cointegration space and on
the adjustment vector of coefficients, we concluded that
this cointegration vector could be interpreted as a long
run relation between pE, pM, and pX. The exchange rate
did not participate in this relation. This result indicates
1095
Table 10. Restricted cointegration vector. Parentheses
indicate P-values and square brackets indicate t-values.
pE t-1
1.000
(0.000)1
[0.000]2
pM t-1
-1.000
(0.000)
[0.000]
pX t-1
-1.000
(0.000)
[0.000]
e t-1
-
Constant
1.136
(0.000)
[22.644]
Table 11. Adjustment vector in the Error Correction
Model (α). Parentheses indicate P-values and square
brackets indicate t-values. LR-test statistic (H1: unrestricted model) is 2.4658 with P-value (χ2) = 0.4815.
∆ pE t
-0.509
(0.000)1
[-4.805]2
∆ pM t
∆ pX t
∆ et
-
-
-
that changes in the log of the exchange rate did not
affect these variables relationship in the long run.
Moreover, the weak exogeneity tests suggest that both
the pM, and pX worked as leading prices in this relation.
That is, they induced the changes in the pE in the long
run. Finally, the tests for over-identifying restrictions
show that the impact of changes both in international as
well as domestic prices upstream the market chain were
fully transmitted to changes in the ex-vessel price in the
long run. This is not the traditional test of the “Law of
One Price”, which requires a n -1 cointegration vector
to be able to test for this hypothesis in a multivariate
framework (Nielsen et al., 2009), but it does show that
there was perfect integration in the different markets.
Moreover, this result also suggests that there was no
evidence of the exertion of market power on price
determination for the price received by fishermen in the
long run.
It could be argued that this result is simply a
reflection of the customary rule used by plant owners to
determine ex-vessel prices by considering a fixed
percentage of previous months FOB export prices.
However, to the best of our knowledge, there is no
rigorous evidence that this is the way ex-vessel prices
are determined for hake landings in Chile. Even if this
were the case, the results presented here show a
completely different relation than the one implicit in
this customary rule. First of all, the cointegrated vector
shows that the relation is between the three principal
prices in the hake market chain (pE, pM, and pX) and the
pM price is not even included in the customary rule
previously mentioned. Secondly, it points to a long run
relation between these three prices that excludes the
exchange rate. The customary rule, obviously, includes
changes in the exchange rate since the ex-vessel price
1096
Table 12. Parsimonious VECM Model (January 2002-May 2011). *Significance at the 1%; **Significance at the 5%;
***Significance at the 10%; Brackets indicate t-values.
Variable
∆ pE t-1
∆ pM t
0.059
[1.589]
-0.395*
[-4.513]
-
∆ et-1
∆ pE t
-0.187***
[-1.954]
-0.375**
[-1.994]
-0.576
[-1.408]
-
∆ pX t
-
∆ et
-
-
-
-
-0.400*
[-4.959]
-
October 2008
-
-
-
June 2009
-
-
S2t
-
-
S5t
-
-
-0.242*
[-3.998]
0.040***
[1.912]
-
S6t
-
-
-
∆ pM t-1
∆ pX t-1
paid to fishermen is expressed in Chilean pesos (CLP),
but the cointegration relation is governed by changes in
the relevant prices in the long run. Therefore, this
relation does not consider short run changes in the
exchange rate. In this sense, we are confronted with a
totally different relation than that inherent in the
customary rule. Third, both pM, and pX changes are
leading and fully reflected in the pE price. This means
that changes in domestic conditions also affect and
induce changes in ex-vessel prices, which is also not
considered in the customary rule. Finally, if the
customary rule is not completely stable and changes
over time, e.g., by changing the percentage charged on
FOB prices, then this should affect the long run relation
between prices. Informal conversations with fishermen
suggest that this has been the case. On the contrary, our
results do not show this, as the leading prices transmit
all changes to the ex-vessel prices.
Another way to interpret the stable long run relation
between prices is to consider that the different prices
are balanced because price arbitrage is at work between
the international and domestic markets. This idea is
embedded in the single identified cointegration vector
where all three prices participate. Basically, the system
0.330*
[4.561]
0.149*
[6.665]
0.015**
[2.021]
0.021*
[2.713]
should be governed by the international price given the
“small country” characteristics of the Chilean supply in
the world market for fish fillets. The “small country
assumption” in international trade means that domestic
conditions are not relevant in the world market for price
determination (see e.g., Dornbusch, 1980). This price
should be transmitted to the domestic market through
price arbitrage. If domestic prices are lower than world
market prices this should induce a shift in the supply of
hake landings from domestic to international buyers. In
contrast, if domestic prices are higher than world
market prices, this should increase the supply for
domestic markets. However, domestic demand
restrictions should lead, in due time, domestic prices to
converge with the international ones. Thus, the fact that
this cointegration exists, and its properties, suggests
that the different markets for hake in Chile are
integrated and that prices adjust to excess demand
conditions, at least in the long run.
If we look at the estimations for the short run
component of the VECM (Table 12), it is apparent that
the international price did not interact with other prices
in the short run. Moreover, the causality tests provided
some evidence that the pX Granger caused the pE. All of
this evidence is consistent with the arbitrage story and
the international price determination of the system.
Although there was determination from the international market to the ex-vessel price, there were no
feedbacks from domestic conditions to the world
market.
In contrast, in the short run there was mutual
interaction between the pE and the pM variables. Thus,
causality ran in both directions, although the link from
pE to pM was not very statistically strong. However, this
link could provide us with a clue about how
international prices affect domestic metropolitan
market prices in the short run through the supply price
of hake landings. Higher ex-vessel prices in the short
run should signal changes in international prices, which
would, in turn, affect domestic markets. As it can be
seen, export prices did not directly affect the
metropolitan prices in the short run. But to the degree
that they did affect ex-vessel prices, they also, in turn,
affected metropolitan prices, thus, there is a short run
link between the world market price and the domestic
metropolitan market price. Of course, this link is not
necessary for the long run story to hold. One should
presume that most transactions between extractive and
domestic marketing firms should take place at prices
that already include the world market price.
The results obtained in this paper outline a price
determination process that, in the end, is governed by
world market conditions. Moreover, the different links
in the hake market chain seem to be well integrated.
This implies that there is little room for domestic price
determination, which suggests that the presence of
domestic monopolistic or oligopolistic price setting in
this market, as sometimes feared by fishermen, should
not be a major concern. To the extent that the market
functions well, all attempts to extract monopoly profits
should fail in the long run. At the same time, these
results preclude the use of non-market mechanisms to
artificially increase (or reduce) ex-vessel prices. That is
to say that the claim for public price fixing should prove
to be equally ineffective at permanently affecting
prices. Thus, the only way left for fishermen to increase
their income per ton landed would be by increasing the
value of landings and final products added.
ACKNOWLEDGEMENTS
Dresdner acknowledges gratefully partial financial
support from Iniciativa Científica Milenio of the
Chilean Ministry of Economics, Promotion and
Tourism, under project NS 100007 and from
CONICYT/FONDAP/15110027. Quezada gratefully
acknowledges a grant from Iniciativa Científica Milenio
1097
of the Chilean Ministry of Economics, Promotion and
Tourism, under project NS 100007.
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Lat. Am. J. Aquat. Res., 42(5): 1099-1108, 2014 Allometric assessment and eelgrass growth
1099
Research Article
The effect of parameter variability in the allometric projection of leaf growth
rates for eelgrass (Zostera marina L.)
Elena Solana-Arellano1, Héctor Echavarría-Heras1
Cecilia Leal-Ramírez1 & Kun-Seop Lee2
1
Centro de Investigación Científica y de Educación Superior de Ensenada, Km. 107
Carretera Tijuana Ensenada, CP 22860, Apdo. Postal 360, Ensenada, B.C., México
2
Department of Biology, Pusan National University, Pusan, Korea
ABSTRACT. Restoration of eelgrass Zostera marina meadows from harmful anthropogenic influences has
made it essential to evaluate these efforts by using non-destructive assessments. Allometric methods provide a
convenient framework for the derivation of reliable indirect assessments of leaf biomass and leaf growth of
eelgrass. Invariance of the involved parameters could grant truly nondestructive assessments because previously
fitted values could be used to produce consistent estimations. In order to explore this property we analyzed data
from two natural eelgrass populations in the East Pacific (México), as well as populations in the West Pacific
(two natural in Korea and one mesocosm in Japan). When we compared observed leaf growth rates with those
projected allometrically by using parameter values fitted at different sites, we found that only parameter values
fitted at sites within the same geographical region can produce consistent results. Therefore if this restriction
holds previously fitted parameters can indeed be used to produce reliable non-destructive assessments of
eelgrass leaf growth rates.
Keywords: Zostera marina, foliar growth, eelgrass meadow, allometric modeling, restoration evaluation.
Efectos de la variabilidad paramétrica en la obtención de tasas de crecimiento
foliar en Zostera marina L. mediante métodos alométricos
RESUMEN. La restauración de praderas de Zostera marina que han sido dañadas por influencia antropogénica,
ha hecho necesaria la evaluación de estos esfuerzos mediante métodos no destructivos. Las metodologías
alométricas proporcionan un marco formal que favorece la obtención de estimaciones indirectas de biomasa y
tasas de crecimiento foliar. La invariancia de los parámetros asociados asegura la obtención de técnicas de
estimación no destructiva de gran confiabilidad, puesto que, parámetros previamente ajustados podrían usarse
para producir estimaciones consistentes. Para investigar la existencia de esta propiedad se analizan datos
provenientes de dos poblaciones naturales de Z. marina en el Pacífico oriental (México) así como también
poblaciones en el Pacífico occidental (dos naturales en Corea y una cultivada en laboratorio en Japón). Al
comparar valores observados de tasas de crecimiento foliar con aquellos obtenidos alométricamente, utilizando
parámetros ajustados en sitios indistintos, se observó que únicamente cuando los parámetros provienen de una
región geográfica equivalente se pueden producir resultados consistentes. Por lo tanto, tomando en cuenta esta
restricción parámetros alométricos previamente ajustados pueden, en efecto, producir evaluaciones no
destructivas y fiables de tasas de crecimiento de las hojas de Z. marina.
Palabras clave: Zostera marina, crecimiento foliar, fanerógama marina, modelación alométrica, evaluación
restauración.
___________________
Corresponding author: Héctor Echavarría-Heras ([email protected])
INTRODUCTION
Eelgrass (Zostera marina L.) is an intertidal or sub-tidal
marine angiosperm that grows in temperate estuaries.
Eelgrass meadows are ecologically important because
they provide phytoremediation of contaminated
sediments (Williams et al., 1994). Furthermore, since
eelgrass beds are highly productive communities they
also play a fundamental trophic role by provisioning the
shallow-water food web with substantial organic material
1100
(Jacobs, 1979), furnishing at the same time a structural
assemblage that provides habitat or shelter for many
fishes, fish larvae, attached algae and epifauna
(McRoy, 1966; Thayer et al., 1984; Heck et al., 1995).
Therefore the measurement of biomass and its
variability is fundamental for assessing the overall
values of eelgrass populations. Moreover, in restored
areas, determinations of leaf-growth rates are
fundamental to the assessment of the re-establishment
of ecological functioning. Scaling relationships of the
form
𝑌 = 𝛽𝑋 𝛼
(1)
with the parameter α known as the allometric exponent
and 𝛽 commonly referred as the normalization constant
are widely utilized in many types of biological studies
(Savage et al., 2004; Marquet et al., 2005; West &
Brown, 2005; Harris et al., 2006; Filgueira et al., 2008;
Kaitaniemi, 2008). In functional-structural plant
models, for example, they can be used for estimating
unmeasured plant traits 𝑌 based on some easily
measurable traits 𝑋, such as the length or diameter of
structures. Duarte (1991) assembled an extensive
compilation of data on architecture and growth of
different seagrass species, and found consistent fittings
of models of the form (1) for several pairs of
representative variables 𝑋 and 𝑌. These models were
used to examine the implications of differences in
module size to account for differences in productivity
among species. For eelgrass in particular, the results
presented in McRoy (1970) and Jacobs (1979)
exemplify how similar scaling equations can be used in
biomass and productivity studies. Furthermore,
Hamburg & Homann (1986) and Solana-Arellano et al.
(1991, 1998, 2003) identified bivariate allometric
models to represent leaf biomass in terms of leaf length
and width. These results show that allometric models
provide convenient non-destructive surrogates for
conventional leaf-biomass assessments. Additionally
the scaling of eelgrass leaf and sheath biomasses in
terms of matching lengths using equation (1) led to
allometric methods for the non-destructive estimation
of above-ground biomass (Echavarría-Heras et al.,
2011).
If, at a time 𝑡, eelgrass individual leaf biomass is
denoted through 𝑤(𝑡) and corresponding length by
means of 𝑙(𝑡) then, assuming that leaf biomass can be
allometrically scaled in terms of matching length in the
form given by equation (1) we will have
𝑤(𝑡) = 𝛽𝑙(𝑡)𝛼 ,
(2)
and if 𝑤𝑠 (𝑡) denotes total blade biomass in a
representative shoot 𝑠 then using equation (2) to obtain
the biomass of each individual leaf in the shoot, we will
have
𝑤𝑠 (𝑡) = ∑𝑙(𝑠) 𝛽𝑙(𝑡)𝛼 ,
(3)
where ∑𝑙(𝑠) indicates summation of the leaves that the
shoot, 𝑠, holds. Moreover, if ∆𝑤 stand for the biomass
increment gained by an individual leaf over the interval
[𝑡, 𝑡 + ∆𝑡], then denoting by means of 𝐿𝑠𝑔 (𝑡, ∆𝑡) the
average growth rate of leaves on a shoot 𝑠 over the same
time interval we then have
𝐿𝑠𝑔 (𝑡, ∆𝑡) =
∑𝑙(𝑠) ∆𝑤
(4)
∆𝑡
and correspondingly, if 𝐿𝑔 (𝑡, ∆𝑡) denotes the linked
average rate of leaf growth per shoot-day then we have
𝐿𝑔 (𝑡, ∆𝑡) =
∑𝑁𝑆(𝑡,∆𝑡) 𝐿𝑠𝑔 (𝑡,∆𝑡)
𝑁𝑆(𝑡,∆𝑡)
(5)
,
where ∑𝑁𝑆(𝑡,∆𝑡) indicates summation of the shoots
collected over the marking interval [𝑡, 𝑡 + ∆𝑡] being
𝑁𝑆(𝑡, ∆𝑡) their number .
Following Echavarría-Heras et al. (2010), we can
use equation (2) in order to derive an allometric
approximation for 𝐿𝑠𝑔 (𝑡, ∆𝑡) which we here denote
through the symbol 𝐿𝑝𝑠𝑔 (𝛼, 𝛽, 𝑡, ∆𝑡) and formally
expressed by
∑𝑠 𝛽𝑙(𝑡+∆𝑡)𝛼 𝛿(𝑡,∆𝑡)
,
(6)
𝛿(𝑡, ∆𝑡) = (1 − (1 − 𝑙(𝑡+∆𝑡)) ) .
(7)
𝐿𝑝𝑠𝑔 (𝛼, 𝛽, 𝑡, ∆𝑡) =
∆𝑡
where the factor 𝛿(𝑡, ∆𝑡) is given by
∆𝑙
𝛼
Similarly, if 𝐿𝑝𝑔 (𝛼, 𝛽, 𝑡, ∆𝑡) denotes the associated
proxy for 𝐿𝑔 (𝑡, ∆𝑡) this will be given by
𝐿𝑝𝑔 (𝛼, 𝛽, 𝑡, ∆𝑡) =
∑𝑁𝑆(𝑡,∆𝑡) 𝐿𝑝𝑠𝑔 (𝛼,𝛽,𝑡,∆𝑡)
𝑁𝑆(𝑡,∆𝑡)
.
(8)
The appropriateness of the allometric method of
equation (8) for providing accurate and truly simplified
assessments of observed leaf growth rates 𝐿𝑔 (𝑡, ∆𝑡)
given by equation (5) depends on a highly consistent
fitting of the model of equation (2) and on the
invariance of the associated parameters (EchavarríaHeras et al., 2010, 2011). The evaluation of the last
matter is an important research problem which we
address here. To that aim, we assembled data collected
on four different natural eelgrass populations and a
mesocosm, resulting in a total of 6751 complete leaves.
All five data sets exhibited consistent fittings for the
allometric scaling of leaf biomass in terms of length,
and comparisons among data sets showed that the
associated parameters can be considered as invariant
within a given region. Moreover, allometrically
projected leaf-growth rates that were obtained using
equation (8) and available leaves data showed a
remarkable correspondence with observed values
calculated by means of equation (5) even when these
proxies were obtained by using allometric parameters
Allometric assessment and eelgrass growth
fitted to data collected during a different year or at a
different site within a given geographical region.
For this study, we analyzed leaf biomass and length
data from two natural eelgrass populations in the East
Pacific, Punta Banda estuary and San Quintín Bay
(México), and Kosung Bay and Jingdon Bay (Korea)
and one mesocosm (Japan) populations in the West
Pacific (Table 1). For each site, monthly means for total
biomasses of complete leaves in shoots were obtained.
For Punta Banda following the Kentula & McIntire
(1986) technique we marked shoots at a time 𝑡 and
retrieved the remaining ones at a time 𝑡 + ∆𝑡 with ∆𝑡
fixed at two weeks. For each leaf on a sampled shoot,
the corresponding length values were obtained by
measuring the distance between the reference point
placed at the top of the sheath and the leaf tip. The
associated leaf width was obtained using the criteria in
Echavarría-Heras et al. (2011). Leaf elongation
increments ∆𝑙 = 𝑙(𝑡 + ∆𝑡) − 𝑙(𝑡) were measured for
each leaf; these are given by the displacement of the
marking point from the reference point. The biomass
∆𝑤 associated with a leaf length increment ∆𝑙, was
obtained using ∆𝑙, the measured leaf width and the
bivariate model of Solana-Arellano et al. (1998).
Linked biomasses for the portions 𝑙(𝑡 + ∆𝑙) − ∆𝑙, were
obtained in like manner. These values were used to
estimate the observed overall rates of leaf growth using
equation (5). The matching allometrically projected
values 𝐿𝑝𝑔 (𝛼, 𝛽, 𝑡, ∆𝑡) of equation (8) were also
calculated.
Widely used fitting approaches utilize logtransformation of the basic model of equation (1) to
obtain the allometric parameters 𝛼 and 𝛽. The
reluctance of many authors to acknowledge the worth
of this kind of transformation is concisely described by
Packard et al. (2010), who argued that equation (1) is
intrinsically non-linear and disagreed with the logarithmic transformation approach to obtain a linearized
form by pointing out that equivalent models fitted in
arithmetic and logarithmic domains do not have
equivalent least-square solutions. They also asserted
that a lack of homoscedasticity and normality in the
original data would be eliminated after logarithmic
transformation and therefore, transforming data would
generate a new distribution for the observed measurements. This new distribution should conform better
than the original to the assumptions of parametric
statistical tests, but the viability of back-transformed
data it is not always possible (Glass, 1969; Packard,
2009). This back-transformation depends on the
variability in the original response variable at each level
1101
for the transformed independent variable. They claim,
moreover, that small recorded deviations that do not fall
on the line tend to be over weighted. Zostera marina
shoots have leaves with large variability in length and
thus of biomass. A standard shoot can have leaves
measuring between 7 and 1500 mm, so dry weights can
also have a wide range. Therefore, due to the observed
variability on individual leaf lengths and biomasses
(Table 2) following Packard et al. (2010) for the Baja
California and mesocosm data sets, which contained
measurements of both leaf length and biomass of
individual leaves, we were able to fit equation (2) in its
non-linear form instead of the traditional approach of
linearizing the equation through a logarithmic transformation. Moreover, the logarithmic transformation
approach could not be achieved for Kosung Bay and
Jingdon Bay data sets, because leaf biomasses were
aggregated at the shoot level, and so individual leaf dry
weights were not available. Nevertheless, the dry
weight of each leaf in a given shoot can be considered
to be a random variable and can thus be expressed in
terms of the model of equation (2) then following
Echavarría-Heras et al. (2011) and Solana-Arellano et
al. (2012) we fitted the several-variables version given
by equation (3), and for comparison among the
different sites we also used non-linear regression in
these fittings. After fitting the appropriate model for
each site (i.e., model (2) or model (3)), we verified that
the requirements of randomness normality, homoscedasticity and independence of residuals were satisfied
(Seber & Wild, 1989), and then compared the obtained
parameters using a Student t test (Table 4). Finally, to
assess reproducibility of observed values through
allometric proxies we used 𝜌̂ values, the Concordance
Correlation Coefficient (CCC) (Lin, 1989 and 1992), to
evaluate the reproducibility (Table 3). In order to
provide a better understanding of the CCC as a measure
of reproducibility we estimated the uncertainties of the
point estimates of 𝜌̂ by obtaining confidence intervals.
Because the point estimate of CCC is not normal, in a
similar way, as in making inferences for the Pearson
correlation coefficient, we normalized 𝜌̂ values by
using the Z-transform (inverse hyperbolic tangent) of
Fisher. Also, we used the corrected formula for the
variance of 𝜌̂ (Steichen & Cox, 2002).
RESULTS
To facilitate recognition of the fitted parameter values
we used subscripts to identify each site; for instance 𝛼𝑀
and 𝛽𝑀 respectively label the values of the parameters
𝛼 and 𝛽 fitted for the mesocosm study. In like manner,
the initials of a site are used as a subscript for the
corresponding parameter. The allometric parameters
1102
Table 1. Location and sampling protocols for the Zostera marina leaf-length and biomass data sets used in this study.
Site
Geographic coordenates
Japan mesocosm
Jindong Bay Korea
35º13.7′N, 139º43.2′W
35º06′N, 128º32′W
Kosung Bay Korea
34º54′N, 128º20′W
Punta Banda México
31º43-46′N, 116º 37-40′W
San Quintín México
30º24’-30º 37′N, 115º56’-116º01′W
Sampling protocol
Duration
Monthly, 3×2 m pool
Monthly, 4-6 random,
0.35 × 0.35 m quadrats
Monthly, 4-6 random,
0.35 × 0.35 m quadrats
Biweekly, 20 previously
marked shoots
Monthly, random two
20×20 cm quadrats
Jul. 05-Sept. 06
Jan. 08 -Dec. 09
Total
leaves
247
917
Jul. 07-May 08
432
Jan. 99 -Dec. 99
3000
Nov. 92-Nov. 93
2020
Table 2. Basic statistics for observed leaf weight (w) and length (l) values.
Site
Japan (mesocosm)
Jindong Bay
Kosung Bay
Punta Banda Estuary
San Quintín Bay
Variable
w
l
w
l
w
l
w
l
w
l
Mean
162.93
541
1.1
349.3
0.75
421.9
0.011
156.8
0.015
169.9
Minimum
1
17.7
0.3
1
0.24
8
0.00005
11
0.00002
10
Maximum
780.2
1827.7
2.5
1149
2.63
1931
0.06
540
0.15
976
Variance
25636.2
151475.8
0.3
52137.4
0.3
7733.3
0.0001
8946.6
0.004
28367.7
Table 3. Values of estimates of allometric parameters (α, β), determination coefficients of the fitting (R2) (cf. Eqs. (2) and
(3)) for different sites, and Z-transform values of the concordance correlation coefficient with 0.95 confidence interval (𝜌̂).
Samples Dates
Jul 2005-Sep 2006
Jan 2008-Dec 2009
Jun 2007-May 2008
Jan 1999-Dec 1999
Nov 1992-Nov 1993
Site
𝛽
𝛼
𝑅2
𝜌̂
mesocosm
Jindong Bay
Kosung Bay
Punta Banda
San Quintín
0.0001  4E-5
0.000172  58E-6
0.000087  46E-6
0.000007  4E-12
0.000009  0.0
1.164  0.057
1.21  0.054
1.205  0.079
1.43  0.013
1.41  0.012
0.74
0.77
0.72
0.84
0.92
0.76 (0.63,0.92)
0.83 (0.72,0.93)
0.80 (0.70,0.85)
0.85 (0.75,0.97)
0.90 (0.75,0.97)
Table 4. Comparisons of allometric parameter values 𝛼 and 𝛽 obtained at the different sites.
Site comparisons
Mesocosm vs Jingdon Bay
Mesocosm vs Kosung Bay
Mesocosm vs Punta Banda Estuary
Mesocosm vs San Quintin Bay
Jingdong Bay vs Kosung Bay
Jing-dong Bay vs Punta Banda
Jindong Bay vs San Quintin Bay
Kosung Bay vs Punta Banda Estuary
Kosung Bay vs San Quintin Bay
Punta Banda Estuary vs San Quintin Bay
𝛼
𝑡
-0.587
-0.4187
-4.555
-4.221
-0.051
-3.9609
-3.614
-2.771
-2.5372
-1.070
𝛽
P-level
0.29
0.31
0.008
0.001
0.48
0.005
0.0007
0.03
0.01
0.24
𝑡
-1.01
0.22
2.27
2.22
1.15
2.847
2.81
1.74
1.69
-0.71
P-level
0.15
0.58
0.01
0.01
0.13
0.003
0.002
0.05
0.045
0.39
were identified using the model of equation (2) for the
mesocosm, Punta Banda and San Quintín studies, but
this identification was performed by means of equation
(3) for the Kosung and Jindong data. For the mesocosm
data we obtained αM = 1.16, βM = 0.0001 and a
determination coefficient of. R2 = 0.74. Although the
residuals show a lack of homogeneity of variances,
their normality was corroborated (P > 0.05). It is worth
pointing out that for this data set, the log-transformation
of equation (2) eliminates the lack of homogeneity of
residuals, giving a larger determination coefficient (R2
= 0.91) but different values than 𝛼𝑀 and 𝛽𝑀 for the
resulting fitted parameters. For the Punta Banda data,
fitted parameter values were αPB = 1.43 and βPB =
0.000007 with a determination coefficient of, R2 = 0.84,
meanwhile for San Quintín Bay values were
respectively αSQ = 1.41 and βSQ = 0.000009 with R2 =
0.92. A good disposition of residuals was observed for
both the Punta Banda and San Quintín fittings; that is,
residuals were normally distributed with a mean of zero
and a constant variance (P > 0.05). For Jindong Bay,
values of fitted parameter were αJB = 1.21 and βJB =
0.000172. A determination coefficient of R2 = 0.77 was
obtained, and testing of residuals showed normality and
homogeneity of variances (P > 0.05). For Kosung Bay
the fitting produced αKB = 1.205 and βKB = 0.000087
with a value of the coefficient of determination of R2 =
0.72, and testing for normality and homogeneity of
variances gave values of (P > 0.05) and (P = 0.04)
respectively. The associated CCC values (𝜌̂) for
reproducibility of the observed leaf biomasses by
means of the applicable allometric proxies were also
obtained (Table 3).
Comparisons for differences in the fitted allometric
parameters between sites showed no significant
differences between the mesocosm allometric exponent
𝛼𝑀 and the value 𝛼𝐽𝐵 fitted for Jindong Bay (P = 0.29)
(Table 4). Similarly non-significant differences between
𝛼𝑀 and 𝛼𝐾𝐵 were found (P = 0.31). Likewise, the
allometric exponents 𝛼𝐽𝐵 and 𝛼𝐾𝐵 were statistically
equivalent (P = 0.48). Also, the Mexican data sets
revealed no significant differences in their allometric
exponents 𝛼𝑃𝐵 and 𝛼𝑆𝑄 (P = 0.24). Significant
differences were found in the values of 𝛼 fitted for
populations in Korea and Japan, relative to those values
fitted for populations in Baja California (P < 0.01).
However, significant differences were also found in the
fitted values of the normalization constant 𝛽 between
the Eastern and Western Pacific (P > 0.05), while the
regional values were not (𝛽𝑃𝐵 vs 𝛽𝑆𝑄 (P = 0.39), 𝛽𝑀 vs
𝛽𝐽𝐵 (P > 0.15), 𝛽𝑀 vs 𝛽𝐾𝐵 (P = 0.58) and 𝛽𝐽𝐵 vs 𝛽𝐾𝐵
(P = 0.13). In order to show the performance of
allometric methods we provide the dynamics of
observed and allometrically projected shoot biomasses
1103
and leaf growth rates. In Fig. 1, we present comparisons
of observed and allometrically projected (cf. eq. 3)
monthly means for total biomasses of complete leaves
in shoots for each site. For the Punta Banda data set the
calculated annual average of observed monthly growth
rates 𝐿𝑔 (𝑡, ∆𝑡) was 0.049 g month-1. We used the
parameters 𝛼𝑃𝐵 and 𝛽𝑃𝐵 fitted at the site and then calculated the related projected values 𝐿𝑝𝑔 (𝛼𝑃𝐵 , 𝛽𝑃𝐵 , 𝑡, ∆𝑡)
of equation (8). The average value of projected values
was 0.0452 g month-1. Fig. 2 presents a comparison of
observed and projected values.
To evaluate the effects of differences in allometric
parameters on allometric projections of leaf growth
rates we calculated projected values 𝐿𝑝𝑔 (𝛼, 𝛽, 𝑡, ∆𝑡)
produced by equation (8) and the Punta Banda
individual leaf data but using different combinations of
the values of the parameters 𝛼 and 𝛽 fitted in this study.
In forming these parametric combinations, we also
considered 𝛼𝐴𝑉 and 𝛽𝐴𝑉 , the respective averages of the
presently fitted values of 𝛼 and 𝛽.For the projected leaf
growth rates, 𝐿𝑝𝑔 (𝛼𝑃𝐵 , 𝛽𝑃𝐵 , 𝑡, ∆𝑡) the value of 𝜌̂ was
0.79. Linear regression analysis showed, moreover,
that observed rates 𝐿𝑔 (𝑡, ∆𝑡) can be isometrically scaled
in terms of the projected values 𝐿𝑝𝑔 (𝛼𝑃𝐵 , 𝛽𝑃𝐵 , 𝑡, ∆𝑡) with
a normalization constant of 1.05. The determination
coefficient was, R2 = 0.97, with good behavior of the
residual. The annual average of observed 𝐿𝑔 (𝑡, ∆𝑡)
rates was 0.049 g month-1 and the annual average for
the 𝐿𝑝𝑔 (𝛼𝑃𝐵 , 𝛽𝑃𝐵 , 𝑡, ∆𝑡) values was 0.0452 g month-1.
Moreover, we found non-significant differences in the
values of 𝛼 and 𝛽 fitted at Punta Banda and at San
Quintín Bay (Table 4). When projected leaf growth
rates using both allometric parameters were fitted at
San Quintín Bay, the concordance correlation
coefficient between observed 𝐿𝑔 (𝑡, ∆𝑡) and projected
𝐿𝑝𝑔 (𝛼𝑆𝑄 , 𝛽𝑆𝑄 , 𝑡, ∆𝑡) rates was of 𝜌̂ = 0.69 and the
isometric scaling of observed versus projected values
was also consistent. This produced a normalization
constant of 1.05 with a value of R2 = 0.97 for the
determination coefficient and a fair distribution of
residuals. The annual average for 𝐿𝑝𝑔 (𝛼𝑆𝑄 , 𝛽𝑆𝑄 , 𝑡, ∆𝑡)
values calculated for Punta Banda was 0.0453 g month1
. No significant differences between this average, the
average of 𝐿𝑝𝑔 (𝛼𝑃𝐵 , 𝛽𝑃𝐵 , 𝑡, ∆𝑡) values and that of
observed leaf growth rates 𝐿𝑔 (𝑡, ∆𝑡) were found
(𝑑𝑓2,33 , F = 0.599, P = 0.55) showing that we can
exchange allometric parameters between Punta Banda
and San Quintín Bay to obtain consistent reproducible
observed leaf growth rates by means of the related
projections.
We did, however, observe significant differences
between the values of 𝛼 and 𝛽 fitted at Punta Banda and
those fitted at the Korean and mesocosm studies. We
1104
Figure 1. Observed and allometrically predicted monthly means for total biomasses of complete leaves in shoots for each
site. Dashed lines for observed values and continuous line for predicted. a) Jingdon Bay, b) Kosung Bay, c) mesocosm, d)
Punta Banda Estuary e) San Quintín Bay. Sampling times are months. For initial and final months of data collecting at each
site the reader is referred to Table 3.
can therefore expect that projections using values of 𝛼
and 𝛽 fitted at these sites would induce greater
deviations between observed rates than those projected
using 𝛼 and 𝛽 fitted at San Quintín Bay. In fact the
values of the concordance correlation coefficient
corroborate that, among combinations formed with
both allometric parameters fitted at a different site than
Punta Banda estuary, the projections obtained using 𝛼
and 𝛽 fitted at San Quintín Bay performed relatively
better for reproducing variability of observed leaf
growth rates (Table 5). This points to the importance of
local and regional factors in the determination of the
values of the allometric parameters involved, and
consequently in the reproducibility of leaf growth rates
derived through the allometric proxy considered here.
For mixed parametric combinations, we can detect a
penalty on the value of the concordance correlation
coefficient associated with the 𝐿𝑝𝑔 (𝛼𝑃𝐵 , 𝛽𝑃𝐵 , 𝑡, ∆𝑡)
values, which is attributable to changes in 𝛼𝑃𝐵 and 𝛽𝑃𝐵
for projection purposes (Table 5).
DISCUSSION
The allometric exponent 𝛼 (cf. eq. 1) has been the focus
of theoretical and empirical studies because it often
seems to have a constant value specific to a particular
Figure 2. Projected vs observed leaf growth rate for Punta
Banda Estuary data. In these projections we used equation
(8) and the allometric parameters fitted at the site. Dashed
lines for observed values and continuous line for
predicted. Sampling times indicate successive biweekly
intervals. For initial and final dates of collecting data the
reader is referred to Table 3.
biological relationship (e.g., Winter, 1976; Bernard,
1983; Jones et al., 1992; Enquist et al., 1998; Niklas &
Enquist, 2001; West et al., 2002). On the other hand,
several studies have provided evidence that support a
certain variability in the exponent of allometric scaling
laws (e.g., Riisgård, 1998; Atanasov & Dimitrov, 2002;
Bokma, 2004; Muller-Landau et al., 2006; Reich et al.,
2006; White et al., 2006). Accordingly, the value of the
normalization constant 𝛽 is considered to be
characteristic of species or populations (Niklas, 1994).
And the variability observed in the normalization
constant, moreover, has been explained as a differential
response to environmental conditions (Winter, 1976;
Bernard, 1983; West et al., 1997; Gillooly et al., 2001;
Brown et al., 2002). Kaitaniemi & Lintunen (2008)
demonstrated that by using a theoretically predicted
fixed value for the exponent  instead of an empirical
value determined by regression, it is possible to make
the normalization constant 𝛽 suitable for biological
interpretation in terms of a dynamically changing
environment. In our scaling, we observed (Table 3)
deviations among numerical values of 𝛼 that are
comparatively smaller than those obtained for
𝛽 values. We observed that absolute numerical
differences between 𝛼𝑃𝐵 and each of the remaining
fitted values for the allometric exponents are bounded
by 0.19 𝛼𝑃𝐵 . Meanwhile, taking now 𝛽𝑃𝐵 as a
reference, the bound for the corresponding absolute
deviation between this parameter and the other fitted
normalization constant values increased to 23.57 𝛽𝑃𝐵 .
This could be interpreted as a result of relatively greater
local influences in the determination of the 𝛽 value,
1105
these influences likely being linked to environmental
factors. Interestingly, the maximum absolute deviation
from 𝛽𝑃𝐵 was attained by 𝛽𝐽𝐵 . Hence our results
support the view that the scaling relationships
addressed here can be viewed as static relationships in
which both the scaling exponent 𝛼 and the
normalization constant 𝛽 obtain empirical values that
are fixed within a single set of data (Kaitaniemi &
Lintunen, 2008). Nevertheless our results suggest that
values of the allometric parameters 𝛼 and 𝛽 can be
considered statistically similar within a given
geographical region. The elucidation of this hypothesis,
however, requires a more extensive data set than the
one used here.
Using equation (8) we projected leaf-growth rates
for Punta Banda estuary using measured leaf lengths
and the parameters 𝛼𝑃𝐵 and 𝛽𝑃𝐵 fitted at the site, and
comparison of projected and observed values
calculated using equation (5) showed consistent results
(see Fig. 2).
The possibility of projecting leaf-growth rates using
values of 𝛼 and 𝛽 that were fitted for different eelgrass
populations and over different periods of time lies at the
core of a universal property for the allometric
parameters. But allometric scaling relationships, like
that given by equation (1), are markedly sensitive to
variation in the parameters involved. Although
statistical differences between allometric parameters
fitted at two regionally equivalent sites were not
significant, there are necessarily differences in
numerical values among fitted parameters. Even slight
numerical differences in fitted values for these
allometric parameters, along with errors of aggregation
in calculating growth rates through equation (8), could
induce important deviations between the observed and
projected rates. This can be readily illustrated by the
values of the concordance correlation coefficient
(Table 5). Since a wide range of variation in 𝜌̂ is
observed, our results show that local influences which
determine the static nature of the values of 𝛼 and 𝛽 are
such that an invariant value for each one of these
parameters would fail to consistently reproduce the
dynamics of observed leaf-growth rates through the
allometric device of equation (8). Moreover, among
pairs of allometric parameters fitted at sites in the West
Pacific, the combination formed by 𝛼𝐽𝐵 and 𝛽𝐾𝐵
recorded the smallest Euclidean distance relative to the
ordered pair formed by 𝛼𝑃𝐵 and 𝛽𝑃𝐵 (see shaded row in
Table 6), even though, 𝐿𝑝𝑔 (𝛼𝐽𝐵 , 𝛽𝐾𝐵 , 𝑡, ∆𝑡) values
produced a low concordance correlation coefficient
value of 𝜌̂ = 0.09. Meanwhile, in Table 6 we can
observe that the Euclidian distance between allometric
parameters fitted at San Quintin Bay and those fitted at
Punta Banda was the smallest and in correspondence
1106
Table 5. Isometric relationship between observed growth rates and those projected allometrically through different
combinations of estimated parameter. 𝛼 and 𝛽 stand for allometric parameters and 𝑐 for the isometric normalization
constant. 𝑅2 determination coefficient, 𝜌̂: Z-transformed concordance correlation coefficient of reproducibility with the
corresponding 0.95 confidence interval.
𝛼
𝛼𝑃𝐵
𝛼𝑆𝑄
𝛼𝑃𝐵
𝛼𝑆𝑄
𝛼𝐾𝐵
𝛼𝐴𝑉
𝛼𝑀
𝛼𝐾𝐵
𝛼𝐽𝐵
𝛼𝐽𝐵
𝛼𝐴𝑉
𝛼𝐽𝐵
𝛼𝑀
𝛼𝑃𝐵
𝛼𝑃𝐵
𝛼𝑃𝐵
𝛽
𝛽𝑃𝐵
𝛽𝑆𝑄
𝛽𝑆𝑄
𝛽𝑃𝐵
𝛽𝑃𝐵
𝛽𝑃𝐵
𝛽𝑀
𝛽𝐾𝐵
𝛽𝐾𝐵
𝛽𝑃𝐵
𝛽𝐴𝑉
𝛽𝐽𝐵
𝛽𝑃𝐵
𝛽𝐾𝐵
𝛽𝑀
𝛽𝐽𝐵
𝑐
1.05
1.05
1.12
1.06
4.70
2.12
0.42
0.39
0.37
4.60
0.2
0.19
5.90
0.11
0.09
0.06
Table 6. Euclidian distance values 𝛿𝑃𝐵 (𝛼, 𝛽) between the
fixed pair (𝛼𝑃𝐵 , 𝛽𝑃𝐵 ) and different combinations (𝛼, 𝛽)
obtained using the values of the allometric parameters
fitted at the different site. Rounding off was avoided in
order to show differences in 𝛿𝑃𝐵 (𝛼, 𝛽) values.
𝛼
𝛼𝐽𝐵
𝛼𝑀
𝛼𝑆𝑄
𝛼𝐾𝐵
𝛼𝐽𝐵
𝛼𝑀
𝛼𝑆𝑄
𝛼𝐾𝐵
𝛼𝐽𝐵
𝛼𝑀
𝛼𝑆𝑄
𝛼𝐾𝐵
𝛼𝐽𝐵
𝛼𝑀
𝛼𝑆𝑄
𝛼𝐾𝐵
𝛽
𝛽𝐽𝐵
𝛽𝐽𝐵
𝛽𝐽𝐵
𝛽𝐽𝐵
𝛽𝑀
𝛽𝑀
𝛽𝑀
𝛽𝑀
𝛽𝑆𝑄
𝛽𝑆𝑄
𝛽𝑆𝑄
𝛽𝑆𝑄
𝛽𝐾𝐵
𝛽𝐾𝐵
𝛽𝐾𝐵
𝛽𝐾𝐵
𝛿𝑃𝐵 (𝛼, 𝛽)
0.220
0.266
0.020
0.225
0.220
0.266
0.020
0.225
0.220
0.266
0.020
0.225
0.220
0.266
0.020
0.225
𝐿𝑝𝑔 (𝛼𝑆𝑄 , 𝛽𝑆𝑄 , 𝑡, ∆𝑡) values produced for 𝜌̂ a consistent
value of 𝜌̂ = 0.69 (Table 5). This suggests that, in order
to obtain reasonable allometric estimations of observed
leaf growth rates at a given site, the involved para-
𝑅2
0.97
0.97
0.98
0.98
0.98
0.98
0.98
0.98
0.97
0.97
0.95
0.98
0.97
0.98
0.88
0.97
𝜌̂
0.75 (0.44,0.87)
0.69 (0.35,0.80)
0.70 (0.46,0.84)
0.67 (0.39,0.83)
0.034 (0.013,0.054)
0.15 (0.08,0.20)
0.10 (0.08,0.14)
0.10 (0.06, 0.12)
0.09 (0.03,0.14)
0.034 (0.012,0.06)
0.03 (0.015, 0.044)
0.03 (0.005,0.07)
0.024 (0.008,0.04)
0.017 (0.006,0.03)
0.014 (0.004,0.023)
0.007 (0.002,0.013)
meters should be interchangeable among regionally
equivalent sites.
Our analysis showed that no universal value can be
found for the allometric exponent 𝛼 in equation (2).
Although our results suggest that the scaling
relationship addressed here might be considered static,
thus implying that local factors determine the actual
values of fitted parameters, we did not find significant
differences at the regional level. We also analyzed data
previously collected over different complete annual
cycles and found time invariance of allometric
parameters for the bivariate scaling of eelgrass leaf
biomass in terms of length and width at San Quintín
Bay (Solana-Arellano et al., 1998) and for the scaling
of leaf biomass and length at Jindong Bay (EchavarríaHeras et al., 2011). And using data collected from April
1998 to May 1999 as well as the data set presented here,
we further verified this property for the allometric
parameters 𝛼 and 𝛽 at Punta Banda estuary. But the
time-invariance property could not be tested for the
present Kosung Bay or mesocosm studies because we
lack data for different annual cycles. If time invariance
of the allometric parameters can be statistically
demonstrated for eelgrass at a given site, this implies
that values previously fitted there -or at a regionally
equivalent site- can be expected to produce accurate
non-destructive leaf-biomass assessments by means of
equation (8). We must, however, stress that only when
data on leaf lengths and leaf-length increments over
marking intervals can be obtained without removing
shoots, previously fitted and time-invariant values for
the allometric parameters 𝛼 and 𝛽 can be used to
produce, through equation (8), reliable cost-effective
and non-destructive assessments of leaf growth rates.
ACKNOWLEDGEMENTS
We are indebted to Dr. Shinya Hosokawa for providing
the mesocosm data. Our thanks to Carlos CabreraRamos and Olga Flores-Uzeta for technical assistance
in the laboratory work, and also to José Maria
Domínguez and Francisco Ponce for the art work in
Figures. Two anonymous reviewers provided valuable
comments which greatly improved our final
presentation.
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Research Article
Trophic interactions in northern Chile upwelling ecosystem, year 1997
Mónica E. Barros1, Sergio Neira1,2,3 & Hugo Arancibia1
Departmento de Oceanografía, Universidad de Concepción, P.O. Box 160-C, Concepción, Chile
2
Programa COPAS Sur-Austral
3
Interdisciplinary Center for Aquaculture Research
1
ABSTRACT. A food web model is constructed to describe predator-prey interactions, community structure and
trophic flows in northern Chile upwelling ecosystem (18°20’S, 24°S), for the year 1997. The model is built
using the Ecopath with Ecosim software version 6.4, and encompasses 21 functional groups, ranging from
primary producers (phytoplankton) to top predators (birds and marine mammals), the principal fishing resources
and the fishery. Input parameters required to build the model were gathered from specialized literature, grey
literature and our own estimates. The results indicated that the total biomass (BT) was estimated at 624.7 ton km-2.
The combined biomass of small pelagic fish represented 26% of BT, while the combined biomass of demersal
fish represented only 0.1% of BT. These results highlight the importance of pelagic fish in this system. Predation
mortality resulted to be the main source of mortality. Nevertheless, fishing mortality was important in anchovy,
mackerel, common dolphinfish and jack mackerel. The mean trophic level of the fishery was estimated as 3.7,
with landings sustained mainly by anchovy. Primary production required to sustain the landings (PPR) was
estimated at 7.5% of calculated total net primary production, which is lower than PPR estimates in other
upwelling ecosystems. The average trophic transfer efficiency was 18%, which is in the range (10-20%)
informed for marine ecosystems. Results indicate that in 1997 the northern Chile marine ecosystem was
characterized for being a system far from maturity, dominated in terms of biomass and flows by the pelagic
realm.
Keywords: upwelling, trophic level, trophic interaction, Ecopath, Ecosim, northern Chile.
Interacciones tróficas en el ecosistema de surgencia del norte de Chile, año 1997
RESUMEN. Se construye un modelo de trama trófica para describir las interacciones predador-presa, estructura
comunitaria y flujos tróficos en el ecosistema de surgencia del norte de Chile (18º20’S, 24ºS), en el año 1997.
El modelo se construye utilizando el programa computacional Ecopath con Ecosim versión 6.4, y considera 21
grupos funcionales que abarcan desde productores primarios (fitoplancton) hasta predadores tope (aves y
mamíferos marinos), incluyendo los principales recursos pesqueros y la pesquería. Los parámetros de entrada
requeridos para implementar el modelo fueron obtenidos de literatura especializada, literatura gris y
estimaciones propias. Los resultados indican que la biomasa total del sistema (BT) se estimó en 624.7 ton km-2.
La biomasa combinada de pelágicos pequeños representó 26% de BT, mientras que la biomasa combinada de
peces demersales representó sólo 0,1% of Bt. Estos resultados realzan la importancia de los peces pelágicos en
este sistema. La mortalidad por depredación resultó ser la principal fuente de mortalidad en el sistema. Sin
embargo, la mortalidad por pesca fue importante en anchoveta, caballa, palometa o dorado de altura y jurel. El
nivel trófico promedio de la pesquería fue estimado en 3.7, con desembarques sustentados principalmente por
anchoveta. La producción primaria requerida para sustentar los desembarques (PPR) se estimó en 7,5% de la
producción primaria neta calculada, que es inferior a estimados de PPR en otros sistemas de surgencia. La
eficiencia promedio de transferencia de energía fue 18%, que se encuentra en el rango (10-20%) informado para
ecosistemas marinos. Los resultados indican que en 1997, el ecosistema marino del norte de Chile se encontraba
en condición alejada de la madurez, dominado en términos de biomasa y flujos por el ambiente pelágico.
Palabras clave: surgencia, nivel trófico, interaccion trófica, Ecopath, Ecosim, norte de Chile.
___________________
Corresponding author: Mónica E. Barros: ([email protected])
1109
1110
INTRODUCTION
In the last three decades scientists and managers have
been recognizing the need for incorporating wider
ecosystem considerations into fisheries management
(FAO, 2003; Parsons 2005; Constable 2011). The
necessity of an ecosystem approach to fisheries (EAF)
results from i) the increasing knowledge on stock
dynamics and their relationships with their physical and
biological environment (Pauly et al., 1998; Neira &
Arancibia, 2002; Shannon & Cury, 2003), and ii) the
pervasive negative impacts of fishing on target species
and their ecosystems (Pauly et al., 2000; Shannon &
Cury, 2003; Heymans et al., 2004).
Multispecies, community and ecosystem models are
expected to complement the traditional fisheries
management based only on single-species models, and
then increasing societal capacity to attain sustainable
fisheries (Bostford et al., 1997). Several modelling
platforms have been developed and applied to marine
ecosystems with the aim of better understanding their
structure and function, and to support EAF (Plaganyi,
2007). Among them, the Ecopath with Ecosim
approach (EwE) is a useful family of models that allow
the analysis of trophic interactions in aquatic systems
(Polovina, 1984; Christensen & Pauly, 1992; Walters et
al., 1997; Christensen & Walters, 2000). EwE is useful
and practical for summarizing information about the
main components in a system and their trophic
relationships, allowing descriptions and comparisons
among ecosystems (Christensen & Pauly, 1993; JarreTeichmann & Christensen, 1998; Jarre-Teichmann et
al., 1998; Shannon & Jarre-Teichmann 1999; Neira,
2003; Neira & Arancibia, 2004; Arancibia et al., 2010).
The upwelling ecosystem off northern Chile (UENCh)
sustains an important purse-seine fishery targeting
anchovy (Engraulis ringens), sardine (Sardinops sagax),
mackerel (Scomber japonicus) and jack mackerel
(Trachurus murphyi). However, in the 90’s decade,
landings of these pelagic species exhibited a sustained
declining trend (Fig. 1). This situation has strongly
impacted the local economy in northern Chile, with a
series of fusions (first) and closing (more recently) of
several fishing companies, which resulted in a
noticeable contraction of the fleet (Aliaga et al., 2001;
Cañón, 2004).
Fluctuations of fish populations can be explained by
several factors such as fishing pressure, trophic
interactions and environmental variability such as
intensity of the upwelling front and temperature change
produced by El Niño Southern Oscillation (ENSO)
events, among others (Serra, 1986; Bernal, 1990;
Yáñez et al., 2001; Blanco et al., 2002). The interannual variability in the oceanographic and atmos-
pheric conditions in the UENCh are determined by
large-scale events such ENSO (Montecinos et al.,
2003), which presents a warm phase (known as El
Niño) and a cold phase (known as La Niña). In the
Chilean coast, the warm phase of ENSO is determined
mostly by ocean-atmosphere processes, allowing the
transport of equatorial waters towards the south
(Thomas et al., 2001; Ulloa et al., 2001). However,
fisheries studies carried out in northern Chile do not
normally assess ecological interactions among populations or the effects of the physical environment on the
dynamics of target species. On the other hand, it is
necessary to advance our understanding on the trophic
relationships of target species, the community structure
in which they inhabit, and the potential effects of the
fishery on target species in this system.
Medina et al. (2007) modelled the pelagic food web
in the upwelling ecosystem of northern Chile (18º20’24º00’S), to describe trophic interactions and energy
flows among 13 functional groups during 1989, a
period of rather normal oceanographic conditions (i.e.,
non ENSO). In this paper we built a model representing
the same food web in year 1997, which is a period
characterized by the presence of ENSO (McPhaden,
1999; Escribano et al., 2004). The aim of this paper is
to describe prey-predator relationships, community
structure and trophic flows in the UENCh in 1997 and
compare these system features with those in year 1989
informed by Medina et al. (2007).
Study area and study period
The study area corresponds to the upwelling ecosystem
in northern Chile (UENCh) that extends from 18º20’S
to 24º00’S, and from the coastline to 60 nm westward,
encompassing a total surface area of 65,000 km2 (Fig.
2). This area has been delimited considering the
distribution of the fishing fleets (Serra, 1986), and the
influence of the coastal upwelling (Thiel et al., 2007).
The oceanography of the study area is influenced by the
Humboldt Current System, which is characterized by
high biological and fish production (Carr, 2002). This
is also the main fishing area for the industrial and
artisanal purse-seine fleets targeting pelagic fish such
anchovy, mackerel, jack mackerel and sardine (Castillo
et al., 1997, 1999; Braun et al., 1999). In year 2011, the
UENCh provided about 31% of total fish landings in
Chile (www.sernapesca.cl).
The main oceanographic features in the study area
are low turbulence, a quasi permanent positive anomaly
of the sea surface temperature with a narrow coastal
band of cold water (Bernal, 1990; Cubillos et al., 1998),
Trophic interactions in northern Chile upwelling ecosystem
1111
300
1000
800
200
600
150
400
100
Total landing (ton x104)
Landings (ton x104)
250
200
50
0
0
1980
1985
Anchovy
1990
Sardine
1995
2000
Year
Mackerel
2005
Jack mackerel
2010
Total
Figure 1. Landings of the main pelagic resources in the upwelling system of northern Chile (18º20’-24º00’S). First axis:
total north Chile landings for anchovy, sardine, mackerel and jack mackerel. Secondary axis: total landings Chile.
low frequency events (ENSO) with inter-annual
periodicity (Fuenzalida, 1992), while high frequency
events (e.g., upwelling) are permanent throughout the
year (Fuenzalida, 1990, Shaffer et al., 1999; Blanco et
al., 2001).
In this paper we selected the year 1997 to build the
food web model because of the presence of a strong
ENSO conditions in the whole area. However,
considering that the snapshot model corresponds to one
year, we assume steady-state conditions and massbalance for all functional groups (sensu Christensen &
Pauly, 1993).
Describing the food web model for northern Chile
EwE is an ecotrophic model that incorporates interactions among functional groups in an ecosystem. It is
based in two main equations focusing on (1) the usage
of the production, and (2) the mass-balance of each
group included in the model.
The production of each group i can be split in the
following components:
Production = catches + predation mortality + biomass
accumulation + net migration + other mortalities
The mathematical equation is:
Figure 2. Study area corresponding to the upwelling
system of northern Chile from 18º20’S to 24º00’S, and
from the coastline up to 60 nm towards the west.
Pi Yi  Bi M 2i  Ei  BAi  Bi (1  EEi ) (1)
where: Pi is total production rate for group i; Yi is total
catch for i; Bi is total biomass of i; M2i is predation
1112
mortality of for i; Ei is the net migration rate for i
(emigration minus immigration); BAi is the biomass
accumulation for i; Pi (1-EEi) = BM0i is other
mortalities for i, those independent from predation and
catches. Equation (1) can be re-expressed as:
n
P
Q
P
Bi     B j   DCij    Bi 1  EEi   Yi  Ei  BAi  0
 B i j 1  B i
 B i
(1a)
where (P/B)i is the production to biomass ratio equal to
total mortality (Z) under steady-state conditions (sensu
Allen, 1971); (Q/B)i is consumption to biomass ratio;
DCji is the fraction (in weight) of the prey i in the diet
of the predator j; EEi is the ecotrophic efficiency of i
that corresponds to the fraction of the production of
group i that is utilized within the system as predation
and/or catches; Ei corresponds to the exports of i (either
as emigration or catches).
The mass-balance for each group is given by:
Q=P+R+U
(2)
where Q is prey consumption, P is production, R is
respiration, U is unassimilated food. This equation
defines the consumption as the sum of gonadal and
somatic growth, metabolic costs and excretion
products.
Building the food web model
The model considers 21 functional groups from
primary producers to top predators. The model is
focused on target species and their main prey and
predators. The groups are: phytoplankton, microzooplankton, mesozooplankton (copepods), macrozooplankton (euphausiids), gelatinous zooplankton (siphonphores and salps), mackerel (Scomber japonicus),
sardine (Sardinops sagax), anchovy (Engraulis
ringens), mesopelagic fish (Myctophidae), jack
mackerel (Trachurus murphyi), demersal fish (black
cusk-eel Genypterus maculatus and Genypterus
chilensis red cusk-eel (check www.fishbase.org);
southern grut Cilus gilberti and rock seabass
Paralabrax humeralis), jumbo squid (Dosidicus gigas),
palm ruff (Seriolella violacea), Eastern Pacific bonito
(Sarda chilensis), common dolphinfish (Coryphaena
hippurus), swordfish (Xiphias gladius), pelagic sharks
(short fin mako Isurus oxirynchus and blue shark
Prionace glauca), sea lions (Otaria flavescens),
cetaceans (small cetaceans and dolphins), marine birds
(guanay cormorants Leucocarbo bougainvilli, Peruvian
booby Sula variegata and pelicans Pelecanus thagus),
and detritus.
The model was built using available information on
landings, life history parameters and biomass
assessments for each functional group in the ecosystem
model. The information was obtained from published
literature, reports and thesis. We estimate some para-
meters using empirical equations that integrate
information reported for the study area. Table 1
presents the corresponding source and estimation
method for input parameters in each functional group.
When parameters were unknown, they were
calculated by solving equations 1 and 2 under the
assumption that EEi = 0.999. The above implies that
EwE calculates the unknown parameter (e.g., Bi, P/Bi,
Q/Bi) for each i assuming that M0 for that group is
0.001.
The mass-balance assumption for each group was
verified considering: i) that 0< EEi <1; and that ii) the
gross food conversion (GEi = Pi/Qi) was 0.1<GE<0.35
(Christensen & Pauly, 1992). When either EE or GE
was beyond the accepted range, we performed changes
in inputs parameters (B, P/B, Q/B and DC) following
criteria proposed by Christensen et al. (2005).
Network analysis routines proposed by Ulanowicz
(1986, 1995) and Ulanowicz & Kay (1991) included in
EwE were run to calculate ecological indicators and
flow indices based on theoretical concepts developed
by Odum (1969) and Ulanowicz (1986). With these
routines we calculated and compared the distribution of
biomass and flows by aggregated trophic level and the
trophic transfer efficiency between trophic levels. We
quantified and compared the total system flow (FT), the
Finn’s cycling index (FCI), which corresponds to the
fraction of FT used for cycling (Finn, 1976 fide
Christensen & Pauly, 1992), and the connectance index
(CI), which is the ratio between the actual trophic
unions in the model and the maximum theoretical
number that could be realized. The mixed trophic
impact routine (MTI) included in EwE was used to
quantify direct and indirect interactions among
functional groups (ITC), including the fishery
(Ulanowicz & Puccia, 1990).
Results of this model were compared with results
obtained by Medina et al. (2007) that represent a
different state of the same system, i.e., a sardine
dominated non-ENSO period (Medina et al., 2007)
versus an anchovy dominated ENSO period (this
study).
RESULTS
Table 2 shows input parameters and those estimated
using EwE for each functional group in the balanced
model for the UENCh in year 1997 and the Table 3
shows the diet composition (in weight) for predators in
the same model.
In general terms, total biomass (BT) (i.e., system
biomass excluding detritus) sustained by the UENCh
was estimated at 624.7 ton km-2. Overall, pelagic
species such as mackerel (11.01 ton km-2), jack mackerel
Table 1. Functional groups included in the model representing the upwelling system of northern Chile, year 1997, and the source of input parameters. B: biomass, P/B:
production to biomass ratio, Q/B: consumption to biomass ratio, Y: total catch, EE: ecotrophic efficiency = 0.999, DC: fraction (in weight) of the prey in the diet of the
predator, assuming that the functional group is highly predated and/or exploited by the fishery.
1113
1114
Table 2. Input parameters and outputs (bold) of the balanced model representing the food web in the upwelling system of
northern Chile in 1997. TL: trophic level, B: biomass, P/B: production to biomass ratio, Q/B: consumption to biomass ratio,
F: fishing mortality, Y: catches, EE: ecotrophic efficiency and GE: gross efficiency.
Group name
TL
1. Phytoplankton
2. Microzooplankton
3. Mesozooplankton
4. Macrozooplankton
5. Gelatinous zooplankton
6. Mackerel
7. Sardine
8. Anchovy
9. Mesopelagic fish
10. Jack mackerel
11. Demersal fish
12. Jumbo squid
13. Palm ruff
14. Eastern pacific bonito
15. Common dolphinfish
16. Swordfish
17. Pelagic sharks
15. Sea lions
19. Cetaceans
20. Marine birds
21. Detritus
Total
1
2.21
2.48
2.75
3.42
4.19
3.49
3.57
3.53
4.38
4.88
4.68
3.86
4.11
4.95
5.23
5.21
4.85
5.03
4.92
1
B
P/B
Q/B
F
Y
(ton km-2)
(yr-1)
(yr-1)
(yr-1)
(ton km-2)
319.68
17.48
47.02
68.51
6.90
11.01
26.88
39.09
67.31
15.39
0.57
3.60
0.30
0.26
0.00
0.42
0.06
0.09
0.06
0.06
1
624.70
120.00
482.00
45.00
13.00
0.58
1.20
1.46
2.01
1.20
0.36
0.31
3.50
1.46
0.99
1.20
0.44
0.49
0.30
0.15
0.10
1928.00
128.57
31.71
2.45
7.00
17.60
21.90
12.00
8.12
4.12
8.64
4.20
5.50
5.60
7.20
6.10
20.00
10.00
62.00
0.25
0.01
0.55
0
0.11
0.01
0
0.03
0.02
0.50
0
0.10
0.03
-
2.766
0.139
21.387
0
1.618
0.006
0
0.009
0.004
0.001
0.001
0.006
0.003
25.94
(15.4 ton km-2), sardine (26.9 ton km-2), anchovy (39.1
ton km-2), and mesopelagic fish (67.3 ton km-2)
dominated the system (Table 2), representing 26% of
BT, while the combined biomass of demersal fish
represented 0.1% of BT.
Table 2 presents the production/biomass ratio (P/B
= Z) for all groups and fishing mortality (F) for target
species. Fig. 3 shows the contribution (percentage) in
which each mortality coefficient (F; M2 and M0)
contributes to Z. Fishing mortality is important in
species such common dolphinfish (42%), jack mackerel
(30%), anchovy (27%), mackerel and pelagic sharks,
both with 21%. In groups such Eastern Pacific bonito,
mesopelagic fish and demersal fish, the main source of
mortality is predation (M2) exceeding 90%; the
coefficient of other mortalities (M0) is important in
sardine and swordfish, also about 90%. Overall, in 1997
predators consumed more production of functional
groups than the fishery (Fig. 3).
Fig. 4 shows the main flows in the UENCh in year
1997 and the distribution of the functional groups
according to their trophic level (TL), from TL = 1
(phytoplankton and detritus) up to apical predators with
EE
GE
0.70
1.00
1.00
1.00
0.31
0.88
0.10
0.94
1.00
0.41
1.00
0.50
0.41
1.00
0.42
0.00
0.21
0.10
0.00
0.00
0.28
0.25
0.35
0.41
0.239
0.171
0.083
0.092
0.1
0.044
0.075
0.405
0.348
0.179
0.214
0.061
0.08
0.015
0.015
0.002
-
TL > 4.0 such jumbo squid (TL = 4.68), sea lions (TL =
4.85), marine birds (TL = 4.91), common dolphinfish
(TL = 4.95), cetaceans (TL = 5.0), pelagic sharks (TL =
5.2) and swordfish (TL = 5.2). The most important
flows of consumption occur between primary
producers (phytoplankton) and plankton invertebrates
(micro-, macro- and mesozooplankton), and from the
latter groups towards small pelagic fish (anchovy and
sardine). Other important flows occur from mesozooplankton towards mesopelagic fish, and from anchovy
and sardine towards predators such demersal fish,
jumbo squid, sea lions and marine birds.
The 21 functional groups in the model representing
the UENCh were grouped into seven discrete trophic
levels, with discrete TL I and discrete TL II
concentrating the bulk of total flows. Just like in other
upwelling systems (e.g., Jarre-Teichmann & Christensen,
1998; Neira & Arancibia, 2004), the UENCh exhibited
a decline in flows (Ft) and biomass (Bt) towards higher
trophic levels (Table 4). This is related to the rather low
trophic transfer efficiency (TTE) calculated for
aggregated trophic levels higher than TL IV. However,
TTE was higher in TL II (TTE = 11.8%), TL III (TTE =
Table 3. Diet composition of the predators included in the balanced model representing the food web in the upwelling system of central Chile, year 1997.
1115
1116
100
Z (%)
80
60
40
20
Pelagic sharks
Swordfish
Common dolphinfish
Eastern Pacific bonito
Palm ruff
Jumbo squid
Demersal fish
Jack mackerel
Mesopelagic fish
Anchovy
Sardine
Mackerel
0
Figure 3. Mortality coefficients (as percentage of total mortality) for target species in the upwelling system of northern
Chile, year 1997. Z: total mortality, F: fishing mortality (grey), M2: predation mortality (dotted), M0: other mortalities
(white).
Figure 4. Flow diagram representing trophic flows among functional groups in the food web model representing the
upwelling system in northern Chile in year 1997. P: production, Q: consumption, and B: biomass. Flows are expressed in
ton km-2 yr-1.
1117
Table 4. Total biomass (Bt), total catches (Yt), total flows (Ft) and trophic transfer efficiencies (TTE) by discrete trophic
level in the model representing the upwelling system of northern Chile, year 1997. Trophic level (TL).
TL
I
II
III
IV
V
VI
VII
Total
Bt
(ton km-² yr-1)
320.0
83.7
129.0
74.2
16.8
1.6
0.1
625.4
Yt
(ton km-² yr-1)
28%) and TL IV (TTE = 17.8%). These results differ
from what occurred in 1989 (Medina et al., 2007),
when TTE was high in TL II (TTE = 65.2%) and TL III
(TTE = 9.5%), and the fishery was sustained by both
anchovy and sardine. During 1997, instead, the fishery
was sustained by functional groups located at TLs III
and IV, including anchovy (84% of total landings), jack
mackerel (11% of total landings), mackerel (6% of total
landings) and sardine (0.5% of total landings).
Fig. 5 shows the mixed trophic impacts (MTI)
between functional groups including the industrial and
artisanal fleets operating in the study area in 1997.
Overall, predators have direct negative impacts on prey,
while preys have positive direct impacts on predators.
Some MTIs can be highlighted from this figure. For
example, the negative impact of cannibalism in jumbo
squid and the negative MTIs of predators such jack
mackerel, palm ruff, common dolphinfish, pelagic
sharks and sea lions on anchovy.
The industrial fleet showed a negative impact on
jack mackerel and positive impact on gelatinous
zooplankton because fishing removes biomass of
predators of this group. On the other hand, the artisanal
fleet impacted negatively dolphinfish, sea lions and
pelagic sharks with positive impact on demersal fish
because this fleet removes biomass of their predators.
The two fleets also impacted indirectly and positively
some fishery resources (especially anchovy). This is the
case of the positive impact of the artisanal fleet on
demersal fish and palm ruff, which resulted from the
fishing removal of sea lions and pelagic sharks.
Mesopelagic fish showed an indirect negative impact
on gelatinous zooplankton since both groups share
mesozooplankton as preferred prey. The impacts of
species such palm ruff, Eastern Pacific bonito and
common dolphfish on other groups are almost
unnoticeable.
0.5
12.9
9.5
2.9
0.2
0.0
25.9
Ft
(ton km-² yr-1)
58802.0
32676.3
4353.6
1184.0
195.3
12.7
97058.0
TTE
(%)
11.8
28.0
17.6
7.1
5.4
1.4
17.8
Fig. 6 shows the trophic level (TL) calculated for the
main predators in the UENCh model in 1989 (Medina
et al., 2007) and 1997 (this study). A noticeable
difference in the magnitude of individual TL between
the two periods is observed. In 1989, for instance, the
most of the groups exhibited a TL < 4.0, with the
exception of pelagic sharks. On the other hand, in 1997
most of the groups exhibited TLs > 4.0.
Table 5 presents network indices for the food web
in the UENCh. The mean trophic level of the fishery
(TLm) as a whole was estimated at 3.7. When examined
by fleets, TLm of the artisanal fleet (TLm = 3.6) was
slightly lower than the industrial fleet (TLm = 3.7). This
is because both fleets caught mainly anchovy and
sardine. The primary production required to sustain
landings (PPR) was estimated at 2979.5 ton km-2 yr-1,
corresponding to 7.5% of the calculated net primary
production of the system. The flows related to total
transfers and total biomasses are indicators for the size
of the ecosystem. The total transfers correspond to the
sum of all flows in the system (consumption, exports,
respiration and flow to detritus) and were estimated at
83,204 ton km-2 yr-1. The main component resulted to
be the consumption flow with 43% of total transfers.
Total biomass without detritus was estimated at 624.7
ton km-2.
One of the indicators to characterize system
maturity is the primary production to respiration ratio
(PP/R), which should approach to 1 in mature systems
(Christensen & Pauly, 1992; Christensen et al., 2005).
In 1997, PP/R was estimated at 1.61 yr -1 meaning that
this system was far from maturity or in an early stage
of development. Other indicator of system maturity is
the primary production to total biomass ratio (PP/BT),
which in mature ecosystems is low and in the UENCh
was estimated at 61.40 in 1997.
1118
Figure 5. Mixed trophic impacts between the functional groups in the food web model that represents the upwelling system
in of central northern Chile, in year 1997. Impacting groups are aligned in the "x" axis whiles impacting groups in the "y"
axis.
Figure 6. Trophic level of predators in the food web model representing the upwelling system in northern Chile, in years
1989 and 1997. Data on TL for 1989 are from Medina et al. (2007).
1119
Table 5. Ecosystem indicators that describe the model representing the upwellig system of northern Chile, in year 1997
and its comparison to Medina et al. (2007) model representing the system in 1989.
Parameter
System size
Sum of all consumption (ton km-2 yr-1)
Sum of all the respiration flows (ton km-2 yr-1)
Sum of all flows to detritus (ton km-2 yr-1)
Total system flows (ton km-2 yr-1)
Total biomass (without detritus)(ton km-2)
Total catch (ton km-2 yr-1)
System maturity
Sum of all the production (ton km-2 yr-1)
Calculated net primary production (PPT) (ton km-2 yr-1)
Total primary production/total respiration (PP/R)
Total primary production /total biomass (PP/BT)
Trophic transfer efficiency (%)
Finn’s cycling index (IF) (%)
Fishing impact
Mean trophic level of the catch
Primary production required to sustain landings PPR (ton km-2 yr-1)
(PPR) (%)
DISCUSSION
The model representing the UENCh in 1997 includes
eight additional groups compared to the model built by
Medina et al. (2007) for the same area in year 1989.
These groups are microzooplankton, mesozooplankton,
macrozooplankton, gelatinous zooplankton, demersal
fish, jumbo squid, common dolphinfish, and swordfish.
In addition, both models represent two different
conditions: i) during non-ENSO conditions (year 1989)
and ii) during ENSO conditions (year 1997).
Regardless the difference in model structure and system
conditions, comparing indicators derived from both
models is still valid and interesting. Moreover, if more
predators are included in a new, updated model, then
the predation mortality in a prey group will be higher
than the previous model.
Even in heavily exploited upwelling systems,
predation mortality (M2) is the main source of mortality
for fish species (Jarre-Teichman et al., 1998; JarreTeichman & Christensen, 1998; Neira & Arancibia,
2004; Neira et al., 2004). Results of our work are in
agreement with this observation and M2 explained the
most of Z, meaning that the most of the production of
functional groups in the UENCh was removed by
predators and secondarily by fishing. However, Medina
et al. (2007) informed that in 1989 the main source of
mortality in the system was fishing and not predation.
This may be explained by the increase in fishing effort
1989
Year
1997
13091.8
4244.0
12060.2
38674.0
707.7
91.0
44326.8
24744.3
20954.6
106447.0
645.4
26.1
19684.0
13452.8
3.2
19.0
9.8
8.81
50030.7
38362.1
1.6
61.4
17.8
8.75
2.7
1321.4
6.7
3.7
2834.4
7.3
from 1985 onwards after anchovy recovery, likely
driven by strong recruitments (Aliaga et al., 2001).
The highest Z values in the 1997 model were found
in anchovy and jumbo squid. This is explained because
both species have low longevity and high productivity,
and are also important prey items in the diet of several
predators. For example, anchovy is the main prey for
jack mackerel, horse mackerel, palm ruff, Eastern
Pacific bonito, pelagic sharks, sea lions and cetaceans.
Anchovy sustained also the fishing landings in 1997. In
turn, jumbo squid is important prey for cetaceans,
dolphinfish, swordfish, and exhibits strong cannibalism
(Table 3).
In the 1997 model, predators exhibited TL > 4.0.
When comparing this result with the 1989 model
(Medina et al., 2007) (Fig. 6), we observed an increase
in TLs from one period to another (Fig. 6). A switch in
sardine and anchovy diet may explain this change.
During 1989, anchovy diet was based on zooplankton
(85%) and phytoplankton (15%) (Alamo et al., 1997)
and the diet of sardine on zooplankton (26%) and
phytoplankton (74%) (Oliva et al., 1987 fide Medina et
al., 2007). In 1997, a dramatic change in the diet of both
species occurred, with zooplankton being the most
important prey in both species (>97%). This value was
obtained considering the diet (numbers) informed by
Alamo et al. (1997); Alamo & Espinoza (1998) and the
carbon contents of each prey item expressed in
percentage of fish total wet weight obtained from
1120
Espinoza & Bertrand (2006). During ENSO, a marked
decline in the abundance of phytoplankton and a
concomitant increase in the abundance of zooplankton
have been observed (González et al., 1998; Daneri et
al., 2000), and this could explain the change in the diet
of small pelagic fish.
However, Espinoza & Bertrand (2006) monitored
the gut content of 21,203 anchovies from acoustic
surveys conducted in Peru from 1996 to 2003, reporting
that zooplankton (mainly euphausiids and copepods) is
the main component in anchovy diet, in opposition to
previous studies by Pauly et al. (1998), Jarre et al.
(1991) and Jarre-Teichman et al. (1998) who indicate a
similar importance of phytoplankton and zooplankton
in the diet of anchovy. Nevertheless, Espinoza &
Bertrand (2006) highlight that their study was based on
qualitative descriptions, i.e., frequency of occurrence
and percentage in number of the items, rather than
stomach content expressed in weight.
Therefore, the increase in TL in anchovy and
sardine, which in turn are the main prey for predators
and the bulk of the catch in the UENCh in 1997,
resulted in an increase in trophic level of the fishery as
a whole with TLm > 3. In this year the landings of
anchovy reached 27 ton km-2 yr-1, and was higher than
the landings of the same species in 1989 (Medina et al.,
2007), when the fishery had a TLm = 2.7 and landings
were sustained mostly by sardine (26 ton km-2 yr-1).
In the decade of 1990s, landings of sardine
progressively declined and in 1997/1998 with an El
Niño, landings have the lowest values. In 1982/1983 a
strong ENSO event affected the study area (Aceituno,
1988), negatively impacting anchovy and horse
mackerel (Braun et al., 2000). However, landings of
sardine were not affected by this condition
(SERNAPESCA, 1980-1990). In this context, the
impact of the ENSO 1997/1998 on fish stocks in the
Humboldt Current System is not yet clear, since for
example, the fisheries of anchovy and sardines in Peru
were not noticeably affected by the 1982/1983 ENSO
(Arntz & Fahrbach, 1996). Therefore, it is suggested
that the strong decline in the landings/biomass of
sardine during the 1990s could result from recruitment
overfishing (Serra, 1986; Aliaga et al., 2001; Cubillos
& Arcos, 2002) and predation and in a minor degree to
ENSO. Unfortunately, the model representing the
system in 1989 (Medina et al., 2007) did not include
some important predators of anchovy and sardine, such
demersal fish, jumbo squid, swordfish, dolphinfish and
cetaceans. This shortcoming impedes observing which
groups predated on these small pelagic fish in 1989 and
quantifying the strength of this trophic interaction. This
is the importance of including these groups in the 1997
model.
The mixed trophic impacts (MTI) allowed assessing
the influence of direct and indirect trophic interactions
(including food competition) in the UENCh. MTI was
also useful in identifying strong and weak interacting
groups in the food web. For example, anchovy,
mesopelagic fish and jack mackerel are strong
interactors impacting positively and negatively many
groups in the systems. On the other hand, palm ruff,
Eastern Pacific bonito and common dophinfish are
weak interactors with little impacts on other groups in
the system.
The primary production required to sustain fishery
landings (PPR) is an ecological indicator to track the
ecological cost of fishing in an ecosystem during a time
period, along years and/or compare the ecosystem
effect of fishing in different ecosystems (Pauly &
Christensen, 1995; Jarre-Teichman et al., 1998).
During 1997, the fishery removed only a small fraction
(i.e., 7.5%) of total primary production in the UENCh.
This value is slightly higher compared to the value
(PPR = 6.7%) informed by Medina et al. (2007) for
1989, but much lower than the PPR = 68.7% informed
by Cubillos et al. (1998) for 1997, both for the same
area. PPR in the UENCh in 1997 was also lower than
the PPR = 15% informed by Neira & Arancibia (2004)
for central Chile, and the global estimate for upwelling
areas PPR = 25.1% (Pauly & Cristhensen, 1995).
However, the value 7.4% is in the minimum range
reported by Jarre-Teichmann et al. (1998), who
compared the upwelling systems from Peru, South
Africa, Namibia and California, with PPR ranging from
4 to 15% of net production.
In this work we obtained seven discrete trophic
levels, while (Medina et al., 2007) reported five. This
is due to the most of the species that are present in the
1997 model but not in the 1989 model are in high
trophic levels (cetaceans, swordfish, dolphinfish and
jumbo squid). In fact, the mean trophic transfer
efficiency among trophic levels was relatively high
(18%) in the 1997 model. Nevertheless, TTE in the
UENCh is in the range informed for aquatic systems
10-20% (Christensen & Pauly, 1993; Lalli & Parsons,
1993), but it is higher than the 10-15% reported for
upwelling systems (Pauly & Christensen, 1995).
After analysing the food web and the fisheries in the
UENCh, we consider that there is still necessary to
advance our knowledge on biological parameters for
species that are not target species (it might became in
the future), but play an important role as prey or
predators in the ecosystem. Some of the groups could
reach high biomass levels in the system, e.g.,
mesopelagic fish. In this study the biomass of this
group was estimated under the assumption that EE =
0.999, and reached 67.3 ton km-2, which is almost two
times the biomass estimated by Braun et al. (2000) for
this group in 1998 (i.e., 33.7 ton km-2). The difference
between the mesopelagic fish biomass estimated by
Braun et al. (2000) and this work could be methoddependent, i.e., acoustic underestimates the biomass in
relation to Ecopath.
Results of our study confirm conclusions by Medina
et al. (2007) related to the low maturity (in terms of
structure and flows) of the UENCh. However, in
theoretical terms the system in 1997 seems to have been
in a situation closer to maturity (sensu Odum, 1969)
compared to 1989. This can be inferred from the PP/R
values estimated at 1.60 yr-1 in 1997 (this study) and 3.2
yr-1 in 1989 (Medina et al., 2007). Another indicator
that support the previous conclusion is the Finn’s
cycling index (IF), which indicate the fraction of total
transfers that are cycled in the system (Christensen &
Pauly, 1992) with more cycling related to higher system
maturity (Odum, 1969). The IF in the USNCh was
higher in 1997 model (8.75%) compared to 1989
(2.80%), and the IF obtained in central Chile (8.97%)
(Neira & Arancibia, 2002).
In 1997 flows related to total transfers indicated that
the system presented more flows (106,447 ton km-2 yr-1)
compared to 1989 (38,674 ton km-2 yr-1) (Medina et al.,
2007), which seems reasonable considering that the
1997 model includes more groups than the 1989 one.
However, in 1989 total biomass (707.7 ton km-2) and
total landings (91 ton km-2) were higher than the same
parameters in 1997.
The impact of the 1997/1998 ENSO on fishing
resources is not clear, and results of this study allow
hypothesising that the strong decline in landings and
biomass of pelagic resources, especially sardine and
anchovy in the USNCh, might have resulted from a
combination of overfishing (affecting recruitment)
(Serra, 1986; Aliaga et al., 2001; Cubillos & Arcos,
2002), in addition to predation, and secondarily to the
effects of ENSO. Therefore, we suggest a combined
analysis of the effect of fishing (F), predation (M2) and
the environment (changes at ENSO scale), on sardine
and anchovy that allow identifying the strength of each
factor and their combined effects on the dynamics of
these important fish species.
AKNOWLEDGEMENTS
Authors are thankful to two anonymous reviewers
whose comments greatly improved the final version of
this manuscript. SN acknowledges financial support
from Project FONDECYT Nº11110545, the COPAS
Sur Austral Program and the INCAR Centre.
1121
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11261
Research Article
Fishing strategies and spatial dynamics of artisanal fisheries in the
Uruguayan Atlantic coast
Andrés Ligrone1,2, Valentina Franco-Trecu1, Cecilia Passadore1
María Nube Szephegyi1 & Alvar Carranza2,3
1
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Iguá 4225, 11400 Montevideo, Uruguay
2
Área Biodiversidad y Conservación, Museo Nacional de Historia Natural
25 de Mayo 582, 11000, Montevideo, Uruguay
3
Departamento de Ecología y Evolución, Centro Universitario Regional Este (CURE)
Universidad de la República, Tacuarembó s/n, 20000, Maldonado, Uruguay
ABSTRACT. Artisanal fisheries in Uruguay involve directly or indirectly more than 5000 people and constitute
the main source of income in several coastal communities. However, and despite its economic and
environmental importance, this activity is poorly documented. As such, this scarcity of information constrains
the understanding and effective management of artisanal fisheries. This study aims to characterize different
strategies of marine artisanal fisheries on the Uruguayan Atlantic coast and describe the spatial distribution of
fishing effort. Based on a Principal Components Analysis we identified four fishing strategies targeting different
species (mainly whitemouth croaker Micropogonias furnieri, narrownose smooth-hound shark Mustelus spp.,
angel shark Squatina spp. and Brazilian codling Urophycis brasiliensis), exhibiting different seasonal patterns
and fishing gear usage. Finally, the above outlined strategies showed differences in spatial utilization of the
fishing area. Our results provide a spatially explicit framework for the management of Uruguayan marine
artisanal fisheries.
Keywords: artisanal fisheries, fishing strategies, management, spatial dynamic, catch composition, Uruguayan
Atlantic coast.
Estrategias de pesca y dinámica espacial de las pesquerías artesanales
en la costa atlántica uruguaya
RESUMEN. En Uruguay las pesquerías artesanales involucran, directa e indirectamente, a más de 5.000
personas, constituyendo la principal fuente de ingresos en varias comunidades costeras. Sin embargo, a pesar de
su importancia económica y ambiental, dicha actividad está muy poco documentada. De esta forma, la falta de
información restringe la comprensión y el manejo efectivo de las pesquerías artesanales en el país. Los objetivos
de este trabajo son caracterizar las diferentes estrategias de la pesquería artesanal de la costa atlántica uruguaya
y describir la distribución espacial de su esfuerzo pesquero. En base a un Análisis de Componentes Principales
se identifican cuatro estrategias de pesca dirigidas a diferentes especies objetivo (principalmente corvina
Micropogonias furnieri, gatuzo Mustelus spp., angelito Squatina spp. y brótola Urophycis brasiliensis), que
presentan diferentes patrones estacionales y del tipo de arte utilizado. Finalmente, las estrategias anteriormente
descritas muestran diferencias en el uso espacial de las áreas de pesca. Los resultados proporcionan un marco
espacialmente explícito para el manejo de las pesquerías artesanales en la costa atlántica de Uruguay.
Palabras clave: pesquerías artesanales, estrategias de pesca, manejo, dinámica espacial, composición de la
captura, costa atlántica de Uruguay.
___________________
Corresponding author: Andrés Ligrone ([email protected])
INTRODUCTION
Worldwide, fisheries capture approximately 90 million
ton of fish per year and generate ca. 38 million of direct
jobs (FAO, 2012), with artisanal fisheries being
responsible for 45% of global landings and employing
about 90% of direct labor of all the world fisheries
(Berkes et al., 2001; FAO, 2012). In Uruguay, the
1127
2
artisanal fisheries census of 2007 recorded a total of
726 vessels for Río de la Plata Estuary and the Atlantic
coast (AC hereafter; Puig et al., 2010). This activity
involves directly or indirectly more than 5000 people
and constitutes the main source of income of several
coastal communities (GEO Uruguay, 2008; Defeo et
al., 2009).
However, and despite its significant socio-economic
and ecological importance, artisanal fishing is often
neglected or poorly regulated by management agencies
(Berkes et al., 2001; Puig, 2006; Defeo et al., 2009).
Further, the main marine artisanal fisheries resources in
Uruguay are fully exploited or show signs of
overexploitation, calling for an urgent improvement in
fisheries management (Defeo et al., 2009). This is,
however, hindered by the scarcity of information on
catch composition, fishing effort and spatial patterns of
the artisanal fleet. In addition, Uruguayan coastal
artisanal fishers utilize a not yet fully characterized
diversity of fishing gear and operational strategies,
according to targeted species, season and/or market
opportunities. Insights on the complexity of this
activity may result in an improvement of management
schemes (Puig, 2006; Defeo et al., 2009).
In order to enhance the quality of the information
available to managers, it is critical to characterize the
different fishing strategies, catch composition and
spatio-temporal dynamics of these fisheries (Blaber et
al., 2000; Salas & Gaertner, 2004; Tzanatos et al.,
2005). However, knowledge on the dynamics of the
Uruguayan coastal artisanal fisheries has been
historically impeded by the high variety of fishing
strategies deployed, the number of target species and
the mobility of fishermen which shifts between
different coastal areas according to the season (Norbis
& Verocai, 2001; Spinetti et al., 2001; Franco-Trecu et
al., 2009). Further, available data obtained by the
National Direction of Aquatic Resources (DINARA)
are sometimes incomplete due to the low return on
catch reports and their unreliability (Delfino et al.,
2006; Puig et al., 2010). Consequently, the precise
characterization of fishing strategies and associated
catch has been little developed so far. According to
Delfino et al. (2006), few studies assessed variability,
catch composition or landings for the artisanal
fleet. Although recently Horta & Defeo (2012) reported
CPUE (kg/boat/month) in a port basis estimated from
monthly information on landings, there is no spatially
explicit analysis of the fishing grounds used by
Uruguayan artisanal fleet. Current available information on artisanal fishing effort is insufficient or
inadequate for 76% of the species caught on the AC
(Defeo et al., 2009). In this vein, it is necessary to take
into consideration the spatial dynamics of the fishing
fleet in order to improve the design of management
measures, such as artisanal exclusive-use zones and
spatio-temporal management windows (Defeo et al.,
2009, 2011; Horta & Defeo, 2012).
In this context, and taking into consideration the
pressing needs for the development of more effective
management schemes, this paper aims to 1)
characterize the different fishing strategies of the
artisanal fisheries in the main ports of the Uruguayan
Atlantic coast, and 2) report on the spatial distribution
of fishing effort associated with each strategy.
Study area
The study area is located in the southwestern Atlantic
coast (Fig. 1). This region is dominated by the dynamic
of the Brazil-Malvinas confluence, and the presence of
coastal waters and freshwater discharge of the Río de la
Plata Estuary. Wind regime, freshwater discharge and
the seasonal migration of the confluence zone generates
a high seasonal variation. Winter is characterized by the
presence of subantarctic, cold and nutrient rich waters,
while the summer is dominated by warm and nutrient
poor subtropical waters (Piola et al., 2000; Ortega &
Martínez, 2007). The confluence of these different
waters generates one of the most productive aquatic
systems in the world, used by many demersal fish for
spawning and nursing (Jaureguizar et al., 2004), and
sustains several artisanal and industrial fisheries
(Guerrero et al., 1997; Lopes et al., 2006; Ortega &
Martínez, 2007).
Artisanal fisheries of the Atlantic coast
Uruguayan AC marine artisanal fisheries (i.e., defined
as vessels with <10 Gross Registered Tonnage by
DINARA) use almost exclusively gillnets and
longlines. These fisheries operate between the coast
and 15 nm offshore, in vessels from 4 to 10 m in length
( = 7.5 m), powered by outboard engines ( = 48 HP),
with a small crew ( = 3 people) and low levels of
technology and capital investment per fishermen (Puig,
2006; Puig et al., 2010; DINARA, 2012). Eleven
artisanal ports are located in the Uruguayan AC,
registering 82 artisanal fishing vessels (DINARA,
2012). Currently, La Paloma port is the most important
with about 62% of total artisanal AC catches and about
30 (37%) artisanal fishing vessels (Defeo et al., 2009).
Fishing vessels operating from this port are typically
larger than the ones from other ports, with lengths up to
ca. 10 m (Delfino et al., 2006). The gillnet panels used
are 50 or 60 m long, from 1.8 to 5.0 m in height and the
mesh sizes range from 11 to 40 cm, depending on the
Strategies of marine artisanal fisheries in Uruguay
1128
3
Figure 1. Study area. Fishing area (dark gray) of the main artisanal fleets in the Uruguayan Atlantic coast and location of
the ports included in the present study (black dots). 1: La Paloma, 2: Cabo Polonio.
targeted species. Longlines consist of a main line 80 to
100 m long; with branch lines placed every one meter,
each one containing a 5 cm hook.
These fisheries operate on a multispecies basis (i.e.,
more than 20 species), targeting mainly narrownose
smooth-hound shark Mustelus spp., tope shark
Galeorhinus galeus, angel shark Squatina spp., rays
Sympterygia spp., Atlantoraja spp. and Rioraja
agassizi, whitemouth croaker Micropogonias furnieri,
king weakfish Macrodon atricauda, stripped weakfish
Cynoscion guatucupa, Argentine croaker Umbrina
canosai, bluefish Pomatomus saltatrix and Brazilian
codling Urophycis brasiliensis (Defeo et al., 2009;
Franco-Trecu et al., 2009).
Data collection
A total of 21 fishermen, each fisherman was in charge
of at least one vessel, operating from La Paloma and
Cabo Polonio ports (Fig. 1) were visited on a monthly
basis, between January 2006 and December 2009. A
logbook was given to each fishermen, where they
recorded, aided with GPS and echosounder, the
following data for each fishing event: geographic
position, bearing angle from port to fishing ground,
distance to port and coast, depth, date, type and
characteristics of fishing gear (nets or longlines,
number and size of nets and longlines used), soaking
time, and catch (kg of each species). Fishermen kept
these logbooks in their homes or boats throughout the
study period, which facilitated our access to the data.
“Failed” fishing events (little or none catch) were
excluded from the analysis because they do not
represent a common event, as fishermen use repeated
and brief soaks of few nets (3 or 4) to probe the fish
abundance of the fishing spot and decide whether or not
to set the gear.
These data were derived from a six year project
(2004-2009) originally directed to evaluate incidental
catches of the endangered franciscana dolphin
Pontoporia blainvillei. During the first stages of the
project we worked basically on trust building and pilot
surveys to enhance onboard logbook filling. The
systematic survey was developed with those fishermen
who showed commitment with the logbook fulfillment
and the project itself and implied not only monthly
visits but also workshops to analyze data together and
to discuss about fisheries. After this period, researchers,
fishermen and their families created a strong bond
based on mutual trust, a fact reflected in the quality and
detail of the data included in the logbooks, rarely
available to fisheries management agencies.
Data analysis
Identification of fishing strategies
In this study, a fishing strategy is considered as a type
of fishing actions based on targeted species and fishing
gear and its use. Based on field observations and
previous knowledge, gillnets were grouped according
to their mesh size (knot distance) into three categories:
"small mesh gillnet" (11 to 12 cm), “medium mesh
1129
4
gillnet” (13 to 18 cm) and "large mesh gillnet" (more
than 19 cm). Identification of the different fishing
strategies was based on the associations between types
of fishing gear and catch composition. We performed a
Principal Component Analysis (PCA) (Clarke &
Warwick, 1994) on a matrix which entries were
centered using catches per species (rows) for every
fishing gear combination (variables). Variable contributions to each principal component and species scores
on each component determined gear and catch
associations, finally classified into fishing strategies.
Further, for each fishing strategy thus recognized by
the PCA, we analyzed temporal (monthly pooled)
patterns of a) total number of nets or longlines used and
b) total soaking time (hours). This allowed the temporal
characterization of the fishing strategies. This analysis
was performed with the princomp function of the free
software R (R Development Core Team, 2011).
Spatial distribution of fishing strategies
The spatial distribution of the effort of each fishing
strategy identified was represented using the spatial
interpolation tool (Kriging) of ArcMap 9.2 software.
This tool generates a continuous softened representation of fishing effort as the number of events per
quadrant of 0.025 decimal degrees.
RESULTS
Fishing gear usage
Participation of fishermen throughout this study
generated a database of 3256 fishing events. We
identified the use of 10 gear or gear combinations:
small mesh gillnet (57%), longline (17%), large mesh
gillnet (16%), medium mesh gillnet (3%), medium and
large mesh gillnet (2%), small mesh gillnet and longline
(2%), medium mesh gillnet and longline (1%), large
mesh gillnet and longline (1%), and medium, large
mesh and longline and small and large mesh
represented less than 1% each (Table 1a).
Catch description
A total of 26 fish species were caught during the study
period (Table 1b). Some species were grouped due to
their very low overall representation or to reflect
fishermen categorization, resulting in 14 categories.
Most representative species were narrownose smoothhound shark, whitemouth croaker, angel shark,
argentine croaker, Brazilian codling, stripped weakfish,
tope shark, bluefish, flounder and leatherjack. The
remaining represented less than 0.5% each, and were
grouped into the categories "Other bony fishes" or
"Other elasmobranchs”.
Identifying fishing strategies
The PCA allowed the reduction from 10 variables
(fishing gear or combinations) to three components,
which accounted for 99.9% of the variance of the data
set (Fig. 2). The first component was highly correlated
with the use of small mesh gillnets -component loading
of 0.999- and explained 94.5% of the total variance
(Fig. 2a). Species associated with the use of small mesh
gillnets (i.e., with highest scores on the first component) was represented mainly by narrownose
smooth-hound shark and whitemouth croaker. The
second component explained 4.2% of the total variance
and was highly correlated with the use of large mesh
gillnets - component loading of 0.993 (Fig. 2a). Capture
associated with large mesh gillnets was related mainly
with angel shark. Even though the third component
accounted for only 1.3% of the variance of the data set,
it was still considered due to its relevance, as it was the
only one strongly associated with the use of longlinescomponent loading of 0.994 (Fig. 2b). Catch associated
with longlines was composed mainly by Brazilian
codling, followed by narrownose smooth-hound shark.
As described above, the PCA allowed the identification of three main fishing gear-species associations
(i.e., small mesh gillnet, narrownose smooth-hound
shark and whitemouth croaker; large mesh gillnet and
angel shark; and longline and Brazilian codling). Based
on operational differences regarding narrownose
smooth-hound shark and whitemouth croaker fishing
(i.e., the former is found via brief “test” soakings, while
the latter is located using an echosounder device) we
classified these two associations as separate fishing
strategies.
Thus, the following four fishing strategies were
identified: “large mesh fishing” (mainly targeting angel
shark), “longline fishing” (mainly targeting Brazilian
codling), “croaker fishing” (small mesh gillnets
targeting whitemouth croaker) and “shark fishing”
(small mesh gillnets targeting narrownose smoothhound shark).
Temporal dynamics of fishing strategies
Fishing strategies identified by the PCA showed
differential monthly effort distribution throughout the
study period (Fig. 3). Based on the nº of gear used
(relative to maximum value), the fishing effort was
higher from November to February for large mesh
fishing, from October to March for the longline fishing,
and from April to November for the shark fishing.
Croaker fishing showed a multimodal irregular pattern
on its temporal effort distribution during winter and
autumn, with very low to no effort during spring and
summer (September through January). Regarding
monthly soaking time distribution (relative to maximum
1130
5
Table 1. a) Registered fishing gear used, b) species caught by the artisanal fleet during the study period. Some species were
grouped due to their very low overall representation or to reflect fishermen categorization. Overall percentage of total
landing weight is shown.
a) Fishing gear (or combination)
Overall percentage
Small mesh gillnet (S)
Longline (Lg)
Large mesh gillnet (L)
Medium mesh gillnet (M)
M+L
S + Lg
M + Lg
L + Lg
M + L + Lg
S+L
57%
17%
16%
3%
2%
2%
1%
1%
<1%
<1%
b) Species registered
Overall percentage
Narrownose smooth-hound shark (Mustelus spp.)
Whitemouth croaker (Micropogonias furnieri)
Angel shark (Squatina guggenheim, S. occulta and S. argentina according to
Domingo et al. (2008)
Argentine croaker (Umbrina canosai)
Brazilian codling (Urophycis brasiliensis)
Stripped weakfish (Cynoscion guatucupa)
Tope shark (Galeorhinus galeus)
Bluefish (Pomatomus saltatrix)
“Mix 1” (Brazilian codling and flounder, Paralichthys spp.)
“Mix 2” (Stripped weakfish and whitemouth croaker)
Flounder (Paralichthys spp.)
Leatherjack (Parona signata)
40%
25%
11%
"Other bony fishes": white and guri sea catfish (Genidens spp.), Argentine hake
(Merluccius hubbsi), South American silver porgy (Diplodus argenteus), black
drum (Pogonias cromis), wreckfish (Polyprion americanus), Brazilian menhaden (Brevoortia aurea) and southern kingcroaker (Menticirrhus americanus).
"Other elasmobranchs": dogfish (squalus spp.), sand tiger shark (Carcharias
taurus), hammerhead sharks (Sphyrna spp.), narrowmouthed catshark
(notorhynchus cepedianus), southern eagle fish (Myliobatis spp.) and “skates”
(Sympterygia spp., Atlantoraja castelnaui, Rioraja agassisi, according to Defeo
et al. (2009)).
<1%
mum value), it was only possible to differentiate a clear
pattern for large mesh fishing effort distribution, which
supported the observations outlined above.
Spatial distribution of fishing strategies
Among the 3256 fishing events analyzed, 69% were
reported with geographic location. Fifty two percent of
these were recorded by fishermen with GPS, 33% were
6%
5%
3%
2%
2%
2%
1%
1%
1%
<1%
calculated from information of vessel bearing and
distance to port (measured with on board GPS), while
15% were obtained from a map based on information
on the bearing angle, distance from shore and depth.
The accuracy of the calculated locations was
considered good enough given the spatial scale of our
analysis. The distribution of the four strategies
recognized showed a differential use of the Uruguayan
1131
6
Figure 2. Biplot of the Principal Component Analysis showing associations between species and each fishing gear or
combination (variables): a) components 1 and 2, b) components 1 and 3. Total variance percentage explained by each
component is shown in parentheses. Component variables (i.e., gear combinations, top and right axes) are represented with
a line from origin and a cross: S: small mesh nets, L: large mesh nets, Lg: longlines. Species (bottom and left axes) are
represented by blue dots: SS: narrownose smooth-hound shark, AS: angel shark, WC: whitemouth croaker, BC: Brazilian
codling, AC: Argentine croaker. Remaining species and gear combinations are not shown due to high overlapping.
AC as fishing grounds (Fig. 4). Large mesh fishing
events (Fig. 4a) and shark fishing events (Fig. 4b) were
equally distributed around and to the southwest of La
Paloma port. While the former also presented a high
concentration in the coast around Cabo Polonio port,
the latter strategy showed a second “hotspot” located 12
nm to the southwest off that port. Croaker fishing (Fig.
4c) and longline fishing events (Fig. 4d) showed clear
trends on their spatial distribution, being directed
mostly westward La Paloma port.
DISCUSSION
The present work characterizes artisanal fishing
strategies in the Uruguayan Atlantic coast, showing a
high intra-annual variability in strategies used and
species captured. The strong relationship between
fishing gear categories and PCA components allowed a
sound differentiation of four fishing strategies, whereas
spatial analysis showed differences in their usage along
the fishing area. Based on these two aspects and
qualitative field information, we characterize each
fishing strategy identified for La Paloma’s and Cabo
Polonio’s artisanal fisheries.
Large mesh fishing strategy occurred mainly during
summer (between October and February) and was
directed mainly to angel shark. Spatial distribution of
fishing events was concentrated around La Paloma and
Cabo Polonio ports. As registered during field visits,
when using this strategy fishermen select the fishing
grounds based on local knowledge and short term
previous experience, soaking the nets between 24 to 92
h. Shark fishing targeting narrownose smooth-hound
shark occurred mostly between April to October around
La Paloma port and 12 nm from Cabo Polonio port,
which could be suggesting an area of high abundance
of sharks during that period. In this strategy, soaking
place is decided based on short trials, consisting of
repeated 15 min soaks of few nets, to locate the shoals.
Croaker fishing, targeting whitemouth croaker, occurred during autumn and winter (February to August).
This trend is consistent with the reported whitemouth
croaker migratory and reproductive events (Jaureguizar
et al., 2003; Norbis & Verocai, 2005). Most of these
fishing events were concentrated to the west of La
Paloma port (Fig. 4c). This strategy is based on the use
of an echosounder to locate specific shoals. Once
located, nets are soaked for a short period, generally
less than an hour, enough for the fish to get entangled.
Longline fishing was mainly related to the extraction of
Brazilian codling, and occurred on summer (October to
February). Regarding its spatial distribution, a higher
concentration of fishing events was observed on the
west side of La Paloma port (Fig. 4d). In this strategy,
longlines are soaked right above the shoal, and settled
for periods that generally do not exceed 7 h and last in
average 3 h.
Our results suggest that, at least regarding the
biological system, these fisheries deserve more
attention from management agencies. First, the
diversity of fishing strategies characterized adds
complexity to this multispecies system, thus posing
new management challenges (Berkes et al., 2001). This
may be exacerbated by the recognized interdependencies between these and industrial fisheries. The four
strategies here depicted share their main targeted
species sequentially, and often spatially, with industrial
11327
Figure 3. Intra-annual dynamics of fishing effort for each identified strategy, measured as number of gear used (red squares)
and as total soaking time (blue triangles). Values of the two categories were divided by their respective overall maximum
for comparison purposes while preserving original relationships.
fisheries, broadening the influence of the artisanal
sector (Defeo et al., 2009; Horta & Defeo, 2012).
Second, our results pointed out the importance of
resource conservation planning at this small-scale level.
According to the resource exploitation status described
by Defeo et al. (2009), 28% and 43% of total landings
reported here correspond to fully-exploited and overexploited species, respectively. These include angel
sharks and narrownose smooth-hound shark, classified
as Endangered by the IUCN (Massa et al., 2005;
Vooren & Chiaramonte, 2006; Chiaramonte & Vooren,
2007) and tope shark, classified as Vulnerable (Walker
et al., 2006). Moreover, these aspects are of regional
relevance, as most of these species are also exploited
by the neighboring countries Argentina and Brazil
(Nion, 2010), making conservation a more challenging
goal, especially when the understanding of each fishery
is limited.
Finally, spatial distribution of fishing effort showed
to be highly convergent with Cabo Polonio and Rocha
Lagoon protected areas (Fig. 4). Disentangling
operational and spatial patterns for these fisheries is a
critical step towards protected area co-management
(Berkes et al., 2001; Hilborn et al., 2004). Further, this
kind of information may facilitate the understanding of
population dynamics of species with conservation
priorities such as angel sharks, narrownose smoothhound shark and tope shark.
In this scenario, the present work should support the
generation of local and regionally relevant management
tools, favoring the comprehension of the fishery system
and the proper definition of management units, which
should include operational, spatial and temporal
patterns of fishermen activities (Berkes et al., 2001). In
this vein, this work allows the development of differen-
1133
8
Figure 4. Spatial representation (Kriging) of the fishing effort, i.e. total number of fishing events for the study period, for
the strategies: a) large mesh fishing, b) shark fishing, c) croaker fishing, d) longline fishing. The outer limit is given by 15
nm line. In each case, extreme colors were set to fit maximum and minimum interpolated values; therefore, absolute values
of fishing effort are represented in different scales among fishing strategies (see text for details).
tial regulatory measures for each strategy and/or
season, of high relevance in multispecies systems
(Hilborn et al., 2004). As an example, if a management
objective is to reduce narrownose smooth-hound shark
mortality (e.g., CTMFM, 2013), there would be no need
to spend resources monitoring the number of large
mesh gillnets on boats, nor to limit the number of small
mesh gillnets on summer. As repeatedly observed by
our group during the study period, this kind of
inefficient regulatory measures negatively affects
fishermen and their relationship with state agencies,
probably making more difficult the proper
implementation of the measure (as suggested by Salas
& Gaertner, 2004).
Further, in line with the broadly recognized global
pattern, Uruguayan artisanal fisheries management is in
need of more and better data sources (Defeo et al.,
2009). Results presented here promote the involvement
of fishermen as data collectors as well as the use of
official data sources from these fisheries, such as
reported landings and fishing effort (e.g., Branch et al.,
2006). If this kind of information is to be used, it is of
utmost importance to understand the basic operational
functioning of the fishery. As an example, in the
context of Maximum Sustainable Yield (MSY)
assessments, knowledge on which strategy will better
inform about the dynamics of a certain species
population is crucial, as reported Catch per Unit of
Effort used to calculate MSY should not include fishing
effort not directed to that species.
To conclude, we stress that in the context of comanagement and sustainable production of artisanal
fisheries it is critical to develop this level of detailed
knowledge of the targeted socio-ecological system, as
well as to establish two-way interactions between
involved stakeholders and managers (Puig et al., 2010;
Gutiérrez et al., 2011; FAO, 2012; Trimble & Berkes,
2013).
ACKNOWLEDGEMENTS
We are indebted to the fishermen and their families who
are part of this work and provided invaluable assistance
in data collection and interpretation. We thank Carolina
Abud, Caterina Dimitriadis, Paula Costa, Paula
Laporta, Erika Görke and Rosina Piriz for being part of
Franciscana Project, from which the gathered data
came, and for field assistance. We also thank Philip
Miller, Silvana González and Camila de Mello for field
assistance. M. Arim, Fabrizio Scarabino and anonymous reviewers provided comments that helped us
improve this paper. The National Directorate of
Aquatic Resources of Uruguay (DINARA) provided
logistic support. This research was supported by grants
from Yaqu-pacha, The Rufford Maurice Laing
Foundation, Cetacean Society International and the
Columbus Zoo and Aquarium Conservation Fund.
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Lat. Am. J. Aquat. Res., 42(5): 1136-1147, 2014
Desarrollo histológico del tubo digestivo de Rhamdia quelen
1136
1
Research Article
Estudio histológico e histoquímico de la organogénesis del tubo digestivo de
Rhamdia quelen en condiciones de larvicultura intensiva
David R. Hernández1, Juan J. Santinón1, Sebastián Sánchez1 & Hugo A. Domitrovic1
1
Instituto de Ictiología del Nordeste, Facultad de Ciencias Veterinarias
Universidad Nacional del Nordeste, Sargento Cabral 2139 (3400), Corrientes, Argentina
RESUMEN. El desarrollo del tracto digestivo en larvas de Rhamdia quelen y su cronología de diferenciación
fue estudiado histológicamente desde el nacimiento hasta los 20 días posteriores a la eclosión (dpe) con 530
unidades térmicas acumuladas (UTA). Las larvas se mantuvieron en condiciones de larvicultura intensiva,
alimentadas con nauplios de Artemia. La diferenciación anatómica e histológica del tracto digestivo fue un
proceso asíncrono, con un tubo recto e indiferenciado a 1 dpe (4,87 mm), mientras que al inicio de la
alimentación exógena, se organizó en cuatro zonas histológicamente diferenciadas: cavidad bucofaríngea,
esófago, estómago incipiente e intestino. A los 15 dpe (397,5 UTA), la organización fue semejante a la de los
adultos. Al nacimiento, se observaron corpúsculos gustativos en los barbillones y cavidad bucofaríngea,
distribuidos entre un epitelio estratificado con células mucosas. En el esófago, al inicio de la alimentación
exógena, se observó epitelio estratificado con células mucosas de secreción neutra y ácida. En el estómago, las
glándulas gástricas comenzaron a hacerse visibles entre 8 y 10 dpe (212 a 265 UTA), siendo completamente
activas a 20 dpe. El primer día de vida, el intestino presentó el epitelio cilíndrico simple sin características de
actividad absortiva evidente, mientras que a 4 dpe (106 UTA) se observaron microvellosidades en la región
apical y una importante acumulación de lípidos y proteínas intra-citoplásmicas en el intestino anterior y
posterior, respectivamente. En este órgano, las células mucosas fueron ácidas y neutras, siendo ambos tipos los
más abundantes en la región distal. Los resultados histológicos indican que las larvas de R. quelen son capaces
de digerir y absorber eficientemente el alimento desde los primeros días de vida.
Palabras clave: Rhamdia quelen, desarrollo, histología, larva, tubo digestivo, Argentina.
Histological and histochemical study of Rhamdia quelen digestive tract organogenesis
under intensive larviculture conditions
ABSTRACT. The development and the chronological differentiation of the digestive tract in Rhamdia quelen
larvae were histologically studied from hatching up to 20 days post-hatch (dph) with 530 accumulated thermal
units (ATU). Larvae were kept under intensive larviculture conditions and fed with Artemia nauplii. The
anatomical and histological differentiation of the digestive tract was an asynchronous process with an
undifferentiated straight tube at 1 dph (4.87 mm). Whereas, at the onset of feeding it was organized into four
different histological regions: oropharyngeal cavity, oesophagus, incipient stomach and intestine. At 15 dph
(397.5 ATU), the organization was similar to that found in adults. At hatching, taste buds were observed in
barbels and oropharyngeal cavity, distributed among a stratified epithelium with mucous cells. A stratified
epithelium with mucous cells secreting neutral and acid mucopolysaccharides was observed in the esophagus at
the onset of feeding. In the stomach, gastric glands became visible between 8-10 dph (212 a 265 ATU), being
entirely active at 20 dph. On the first day of life, the intestine showed a simple columnar epithelium without
evident characteristics of absorptive activity, whereas 4 dph (106 ATU) microvilli on the apical region and a
significant accumulation of intracytoplasmic lipid and protein in the anterior and posterior intestine were
observed, respectively. In the intestine, the mucous cells were acid and neutral, being both types of cells most
abundant in the distal region. Histological results indicate that R. quelen larvae are able to efficiently digest and
absorb food from the first days of life.
Keywords: Rhamdia quelen, development, histology, digestive tract, larvae, Argentina.
___________________
Corresponding author: David R. Hernández ([email protected])
1137
2
INTRODUCCIÓN
En peces teleósteos, los mecanismos de desarrollo del
sistema digestivo son similares a pesar que existen
considerables variaciones interespecíficas respecto al
momento de la diferenciación y la funcionalidad de los
diferentes órganos (Treviño et al., 2011), relacionadas
principalmente con los procesos de digestión, absorción
y asimilación de nutrientes (Dabrowski, 1984).
Conocer los cambios que ocurren en el tracto digestivo
durante el desarrollo ayuda a comprender la fisiología
de la nutrición en larvas y a elegir el momento óptimo
para iniciar la alimentación con raciones balanceadas,
evitando altas mortalidades que ocurren cuando se
suministran alimentos artificiales a ejemplares que no
pueden asimilarlos (Person-Le Ruyet et al., 1993;
Gisbert et al., 2004; Micale et al., 2006; Hamza et al.,
2007).
En este sentido, los estudios histomorfológicos
durante la ontogenia del sistema digestivo son una
herramienta fundamental para evaluar la potencial
utilidad de diferentes dietas para larvas, así como para
dilucidar relaciones funcionales entre los diferentes
órganos envueltos en los procesos digestivos (Hamza et
al., 2007; Önal et al., 2008; Gisbert et al., 2009;
Treviño et al., 2011).
A pesar de los progresos recientes en nutrición de
larvas de peces, en la mayoría de las especies la primera
alimentación sigue basándose en alimento vivo, ya que
independientemente de su valor nutritivo, es fácilmente
detectado, capturado y altamente digestible (Conceição
et al., 2009). Si bien, numerosos trabajos fueron
orientados a reemplazar el alimento vivo por dietas
formuladas desde el inicio de la alimentación exógena,
en muchas ocasiones no se obtuvieron buenos
desempeños, principalmente en peces marinos (Cahu &
Zambonino-Infante, 2001). Tales fracasos fueron
atribuidos a un sistema digestivo inmaduro, rápido
tránsito intestinal, baja capacidad enzimática, o a la
inhabilidad de las larvas para reconocer el alimento,
localizarlo e ingerirlo (Kolkovski, 2001; Kowalska et
al., 2006).
Estudios actuales buscan identificar la presencia y
actividad de las enzimas digestivas desde el momento
de apertura de la boca (Hamza et al., 2007; Ribeiro et
al., 2008; Gisbert et al., 2009) así como la
diferenciación celular en células absortivas (enterocitos), mucosas y endocrinas a nivel intestinal, las que
cumplen importantes funciones, como absorción y
digestión citosólica, defensa, osmoregulación e
integración neuroendocrina, modulando los procesos
digestivos y la toma de alimentos, entre otros (Mola et
al., 2004; Mangetti, 2006; Micale et al., 2006; Önal et
al., 2008; Yang et al., 2010).
En Rhamdia quelen se realizaron estudios del
desarrollo embrionario y larvario, centrando su atención
en las etapas tempranas de desarrollo (Cussac et al.,
1985; Matkovic et al., 1985; Boiani et al., 2003; De
Amorim et al., 2009). La propuesta de este trabajo es la
descripción de los cambios histológicos e histoquímicos y ultraestructurales del tracto digestivo en larvas
de R. quelen hasta los 20 días posteriores a la eclosión
(dpe) bajo larvicultura intensiva y la discusión de los
resultados en vista a una alimentación práctica.
Este trabajo se realizó en un sistema de larvicultura
intensiva bajo condiciones controladas de laboratorio
en las instalaciones de piscicultura experimental del
Instituto de Ictiología del Nordeste (INICNE) de la
Facultad de Ciencias Veterinarias-UNNE (Corrientes,
Argentina). Las larvas de R. quelen se obtuvieron
mediante cruzamientos entre ejemplares adultos (peso
corporal 450-500 g), por inducción artificial con
extracto de hipófisis de Prochilodus lineatus. La
incubación duró 24 h a 22ºC. Posteriormente a la
eclosión (longitud = 4,87 mm, peso = 0,66 mg), se
colocaron 700 larvas en acuarios de 23 L, utilizados
como unidades experimentales, abastecidos con agua
de perforación y aireación forzada, con sustitución de
agua continua a una tasa de 0,4 l min-1 durante 12 h al
día para la eliminación de residuos. Durante el período
experimental, las larvas se alimentaron cuatro veces al
día (8, 12, 16 y 20 h) con nauplios de Artemia no
enriquecidos hasta saciedad aparente. La experiencia
tuvo una duración de 20 días, con temperatura
promedio de 26,5°C, pH 7,0; oxígeno disuelto 6,0 mg
L-1 y conductividad de 129,43 mS cm-1. Con el registro
diario de la temperatura del agua se calcularon las
unidades térmicas acumuladas (UTA o ºC día -1)
transcurridas desde la eclosión.
Histología e histoquímica
Se colectaron diariamente 10 larvas hasta 20 dpe. El
material obtenido fue fijado en formol 10%,
deshidratado e incluido en bloques de parafina.
Posteriormente, se realizaron cortes seriados de 3 μm
de espesor. Los cortes se colorearon en forma rutinaria
con la técnica de hematoxilina y eosina (HE), además
de otras técnicas especiales de coloración, como: ácido
peryódico de Schiff (PAS), azul alcian (AA pH 2,5) y
PAS/AA pH 2,5, para la observación de las mucosustancias (Culling, 1974).
Las microfotografías de las larvas se obtuvieron con
cámara digital asociada a lupa binocular y microscopio.
Microscopía electrónica de barrido (MEB)
Los segmentos del tracto digestivo destinados para
MEB se fijaron en formol al 10%, realizándose un corte
longitudinal para exponer la mucosa. Los mismos, se
observaron por el método del punto crítico y se
metalizaron con oro-paladio en un vaporizador en frío
(Goldstein et al., 2003). Las muestras se montaron y
observaron en un microscopio electrónico de barrido
JEOL 5800LV del Servicio de Microscopía Electrónica
de la Secretaría de Ciencia y Técnica (UNNE).
RESULTADOS
Al nacimiento, el tracto digestivo fue identificado como
un tubo recto, histológicamente indiferenciado,
ubicado sobre el saco vitelino. Dentro de los dos
primeros días de vida (53 UTA) se produjeron rápidos
procesos de diferenciación del mismo, identificándose
tres segmentos: i) Intestino cefálico (cavidad bucofaríngea), ii) Intestino medio (esófago y primordio del
estómago), e iii) Intestino posterior (tubo digestivo
posterior o intestino propiamente dicho) (Fig. 1a). A 6
dpe (159 UTA), el tubo digestivo posterior se
diferenció en un intestino anterior y otro posterior (Fig.
1d), mientras que a 15 dpe (397,5 UTA), se plegó
dentro de la cavidad permitiendo diferenciar intestino
anterior, medio y posterior (Fig. 1e). Posteriormente a
esta edad, el tubo digestivo adquirió características de
adulto (Fig. 2).
Cavidad bucofaríngea
Luego de la eclosión, la cavidad bucal estaba revestida
por un epitelio cúbico simple rodeado por una delgada
capa de tejido conectivo: cambiando a epitelio estratificado de manera paulatina. Corpúsculos gustativos y
células mucosas globosas fueron evidentes a partir de 4
dpe (106 UTA) en los barbillones y entre las células
epiteliales de la cavidad bucofaríngea, respectivamente
(Figs. 3a, 3c). La cantidad y tamaño de ambas estructuras aumentaron, a medida que las larvas avanzaron en
edad.
Entre 3 y 4 dpe (79,5 y 106 UTA), coincidiendo con
la finalización del período de alimentación endógena,
se observaron dientes que emergían desde el tejido
subyacente entre el epitelio de la cavidad bucal y
faríngea. Estos aumentaron en número con la edad,
especialmente hasta 12 dpe (318 UTA), donde ya
estaban completamente constituidos como dientes
faríngeos (Fig. 3d).
Esófago
A partir de 2 dpe (53 UTA) un corto y rudimentario
esófago comunicó la cavidad bucofaríngea con la
1138
3
porción anterior del tubo digestivo posterior (primordio
de estómago) a través de un lumen estrecho. La mucosa
del esófago presentó un epitelio estratificado con escasa
cantidad de células mucosas, las que fueron más
abundantes a partir de 4 dpe (106 UTA). Las células
mucosas del tercio proximal fueron escasas y de
morfología globosa, mientras que las del tercio distal
fueron prismáticas y más abundantes. Al final del
período evaluado (20 dpe), se observó un tercer tipo
celular constituido por células eosinófilas grandes
ubicadas en la porción media del epitelio. Entre 8 y 10
dpe (212 a 265 UTA), se observaron importantes
cambios en el esófago, que se alarga y expande con
pliegues complejos y ramificados con proyecciones
hacia la luz del órgano.
Al tercer día, una capa de tejido conectivo laxo
separó al epitelio de una túnica muscular escasamente
formada. De 3-4 dpe (79,5-106 UTA) se apreció una
túnica muscular de músculo estriado esquelético de
disposición circular. Luego la túnica muscular se
constituyó como una delgada capa de tejido muscular
estriado esquelético de disposición circular interna y
longitudinal externa (Fig. 5d) y la túnica adventicia
rodeó al órgano con una fina capa de tejido conectivo
laxo.
Estómago
Entre 2 y 3 dpe (53 y 79,5 UTA), el estómago consistió
en un tubo corto y sacular, de paredes delgadas y
pliegues mucosos cortos, haciéndose visible como una
dilatación en la porción posterior del esófago y
revestida por epitelio cúbico simple (Figs. 1b-1c).
Posteriormente, el epitelio consistió en células cilíndricas mucosecretoras asentadas sobre un escaso tejido
conectivo sub-epitelial (propia-submucosa), al tiempo
que la túnica muscular presentó una delgada capa de
fibras musculares lisas, que se hizo más espesa en la
región pilórica acompañando el crecimiento de la larva.
A partir de 10 dpe (265 UTA) el estómago adquirió
forma de “J” ocupando gran parte de la región central
de la cavidad abdominal. En este momento, el
estómago estaba separado hacia la región proximal del
esófago mediante una escasa constricción de la mucosa,
mientras que en distal se separó del intestino a través de
una espesa capa muscular a modo de esfínter pilórico
(Fig. 1f). La túnica serosa formada por tejido conectivo
laxo y mesotelio, rodea al órgano y lo separa del hígado
y páncreas (Figs. 1e-1f). Entre 8 y 10 dpe (212 a 265
UTA) se identificaron algunas glándulas gástricas en la
lámina propia (Fig. 4a), mientras que a 20 dpe
presentaron un desarrollo completo (Fig. 4b). Las
mismas consistieron en glándulas tubulares rectas
donde las células oxintopépticas fueron el único tipo
celular identificado.
41139
Figura 1. Larva de R. quelen de 3 (a-c), 6 (d) y 15 (e-f) días de vida. a) corte sagital de una larva previa a la alimentación
exógena donde se observan las diferentes porciones del tracto digestivo, b) magnificación del recuadro de a, donde se
observa el estómago (Est) delimitado en proximal por el esófago (ES) y en caudal por el tubo digestivo posterior (TDp), c)
alta magnificación del recuadro de b, donde se observa el epitelio cúbico mucosecretor ( ) del estómago incipiente. El
asterisco (*) marca el tejido conectivo laxo rodeado por una capa muscular (→), d) la flecha (→) muestra la separación del
intestino anterior del posterior por medio de una válvula (V), e) vista general de las diferentes porciones del tubo digestivo
totalmente desarrollado en una larva de 15 dpe, f) corte sagital del estómago (Est) e intestino anterior (IA), separados por
un esfínter pilórico (recuadro), g) separación del intestino anterior del intestino medio (IM). gg: glándulas gástricas, h:
hígado, IP: intestino posterior, P: páncreas. Barras: a = 200 µm, b = 50 µm, c = 25 µm, d = 250 µm, e = 500 μm, f-g = 200
μm.
1140
5
Figura 2. Esquematización de los cambios más importantes en la disposición del tubo digestivo en larvas de R. quelen a
medida que efectúa su metamorfosis a juvenil, culminando a 20 dpe con un tubo digestivo similar al adulto. e: esófago, e 1:
estómago, I: intestino, Ia: intestino anterior, Im: medio, Ip: posterior, Id: intestino descendente, Ic: intestino convoluto, R:
recto.
a
b
c
d
e
f
g
IA
Figura 3. Microscopía electrónica de barrido de los barbillones (a-b), cavidad bucofaríngea (c-d) e intestino (e-g) en larvas
de 7 dpe. a) superficie ventrolateral de un barbillón donde se observan corpúsculos gustativos (→), b) extremo de un
barbillón donde se observan células mucosas ( ) y corpúsculos gustativos (→), c) corpúsculo gustativo en la cavidad
faríngea ( ), d) dientes faríngeos emergiendo entre las células epiteliales (→). Además, se observa un corpúsculo gustativo
en la proximidad (
), e) superficie del epitelio intestinal, f) inserción de alta magnificación donde se observan
microvellosidades de la superficie apical de los enterocitos, g) epitelio intestinal. Barras en: a-e = 20 µm, b = 10 µm, c-d =
2,5 µm, f = 1 µm, g = 3 µm.
1141
6
Figura 4. Imagen comparativa de los diferentes tipos de vesículas en los enterocitos del intestino anterior (IA) e intestino
posterior (IP) en larvas de R. quelen de 8 y 20 dpe. a-b muestran la pared del estómago con glándulas gástricas. a) glándulas
escasas y poco diferenciadas, b) buen desarrollo glandular, formadas por un único tipo celular “oxintopéptica”. En c-d se
observan las vesículas lipídicas (→) al interior de los enterocitos del intestino anterior, e-f se observan vesículas
eosinofílicas en los enterocitos del intestino posterior ( ). Barras en: a y b = 50 μm, c-f = 10 μm.
Intestino
En el primer día de vida, las larvas presentaron un
intestino primordial de aspecto tubular aparentemente
cerrado en toda su longitud con excepción de la porción
posterior al saco vitelino, donde se observó una luz
estrecha. Entre 5 y 6 dpe (132,5 y 159 UTA), se
diferenció una válvula intestinal, manifestando una
separación en un intestino anterior (pre-valvular) y otro
posterior (post-valvular) (Fig. 1d). A 10 dpe (265
UTA), el intestino experimentó una inclinación de 180º
curvándose hacia craneal y adquiriendo una posición
antero-derecha dentro de la cavidad abdominal
desplazando el estómago hacia medial de la cavidad.
Asimismo, se apreció que el intestino también se pliega
por detrás del estómago, diferenciándose en intestino
medio. De esta manera, a 15 dpe (397,5 UTA) el
intestino se encontró dividido en tres porciones
morfológicas distintas, intestino anterior, medio y
posterior (Fig. 1e).
Una vez que se inició la alimentación exógena (2-3
dpe) (53 a 79,5 UTA), el epitelio intestinal consistió en
una capa simple de células prismáticas de superficie
regular, y a 4 dpe (106 UTA) se constató la formación
de microvellosidades en la frontera absortiva (Figs. 3e3g). Además, se identificaron vacuolas translúcidas
intracitoplásmicas supra e infranucleares en los enterocitos del intestino anterior (Figs. 4c-4d), mientras que
en los enterocitos del intestino posterior se observaron
solamente vacuolas eosinofílicas supranucleares (Fig.
4e). Estas vacuolas intracelulares eosinofílicas se
presentaron durante todo el período larval, siendo
prominentes desde 8 dpe (212 UTA) hasta la aparición
de las glándulas gástricas, donde disminuyeron
paulatinamente del día 12 al 15 (318 a 397,5 UTA),
para casi no ser identificadas a 20 dpe (Fig. 4f).
Entre 3 y 10 dpe (79,5 y 265 UTA), se observaron
células mucosas entre los enterocitos, aumentando en
número con la edad y adquiriendo una forma de cáliz
con acúmulo de vesículas de secreción en la parte
central y apical. A partir de 12 dpe (318 UTA), algunos
pliegues mucosos, con un delgado eje de tejido
conectivo laxo, se extendieron a corta distancia de la
luz intestinal. Posteriormente, los pliegues comenzaron
a hacerse más numerosos y, a su vez, más largos y
ramificados, principalmente en el intestino anterior.
Histoquímica
Las células mucosas del sistema digestivo de las larvas
mostraron distintas mucosustancias durante los
primeros 20 dpe (neutras, ácidas o mixtas), siendo las
neutras el tipo más común (Fig. 5). Las células mucosas
epiteliales del tracto digestivo fueron fuertemente PASpositivas, especialmente en esófago y estómago, las que
presentaron mucinas neutras dando una reacción de
color rojo. Por su parte, las células mucosas que
manifestaron color azul con AA pH 2,5 indicando la
presencia de mucinas ácidas. Las secciones del tracto
digestivo teñidas con AA pH 2,5 fueron esófago,
estómago e intestino, siendo en el primer y segundo
caso, fuertemente ácidas dentro de la primera semana
de vida. En esófago, se identificaron tres tipos de
células mucosas: de formas alargadas, redondeadas o
de copa secretoras de mucinas neutras, ácidas y mixtas.
Con base en las observaciones, se determinó que entre
los 8-10 dpe (212-265 UTA) las células mucosas del
tercio anterior del esófago permanecen fuertemente
ácidas y negativas hacia el tercio posterior. Este cambio
comenzó a ocurrir en el momento en que aparecieron
las glándulas gástricas (Figs. 5e-5h).
En el estómago se detectó un gran número de células
mucosas de forma columnar secretoras de mucinas
neutras y ácidas, mientras que durante el período de
diferenciación de las glándulas gástricas (8-15 dpe)
(212-397,5 UTA), las mucinas ácidas fueron menos
frecuentes hasta ser negativas a los 15 días de vida (Fig.
5f).
A lo largo del intestino, las células mucosas
presentaron forma columnar o de copa, siendo de
secreción neutra, ácida o mixta, que incrementaron en
número desde 12 dpe (318 UTA) hasta el final del
período en estudio. Sin embargo, la primera porción del
intestino presentó menor número de células mucosas
con mucosustancias neutras y ácidas respecto a la
porción posterior.
1142
7
DISCUSIÓN
Durante el primer día de vida, el tracto digestivo en
larvas de R. quelen es un tubo recto indiferenciado en
toda su longitud, ubicado en la parte dorsal del saco
vitelino similar a lo descrito en otras especies (Gisbert
et al., 2004; Micale et al., 2006; Önal et al., 2008). Al
inicio de la alimentación exógena se diferenciaron
cuatro zonas histológicamente distintas: cavidad
bucofaríngea, esófago, estómago incipiente e intestino,
mientras que luego de los 20 dpe presenta un tubo
digestivo morfológicamente similar al del adulto
(Hernández et al., 2009).
De manera diferente, las larvas de salmónidos nacen
con los órganos del tracto digestivo altamente
diferenciados (Takahashi et al., 1978), como ocurre en
otros peces de ontogenia directa (Green & McCormick,
2001), teniendo, al inicio de la alimentación exógena,
un estómago funcional. En la mayoría de las especies
con ontogenia indirecta y escaso vitelo, el inicio de la
alimentación exógena se realiza sin tener un desarrollo
importante del sistema digestivo y posiblemente
ineficiente como para digerir dietas complejas (Boiani
et al., 2003; Civera-Cerecedo et al., 2004), observándose altas mortalidades en larvas de muchas
especies, alimentadas exclusivamente con dietas
formuladas (Dabrowski, 1984).
La presencia de barbillones y corpúsculos
gustativos en larvas de R. quelen, presentes antes de la
alimentación exógena, les permitiría evaluar la
palatabilidad del alimento al momento de ingerir la
dieta (Boglione et al., 2003). Micale et al. (2006)
observaron que los corpúsculos gustativos en larvas de
Pagellus erythrinus aparecen recién a 17 dpe, momento
en que ellas son capaces de decidir si aceptar o rechazar
el alimento. Asimismo, Baskerville-Bridges & Kling
(2000) evaluaron la palatabilidad en larvas de Gadus
morhua con seis alimentos (cuatro dietas
experimentales, una comercial y un control con
alimento vivo) y observaron que las dietas experimentales mostraron menor palatabilidad. Estos autores
comprobaron que como resultado de ello, el desarrollo
de las larvas llevó más tiempo y verificaron una mayor
mortalidad en estos grupos.
En este estudio, se distinguieron diferencias morfológicas de las células mucosas distribuidas en dos zonas
del esófago, que presentó células globosas en el tercio
proximal y células alargadas en la porción distal.
Diferenciaciones similares fueron halladas en otras
especies (Baglole et al., 1997; Mangetti, 2006;
Jaroszewska & Dabrowski, 2008). En el epitelio del
esófago de otras especies se observaron células
mucosas conteniendo mucinas neutras, ácidas y mixtas
(Sarasquete et al., 1995; Ostaszewska, 2005; Yang et
81143
PAS
AA
a
b
ES
ES
3
dpe
Est
*
Est
*
IA
IA
d
c
Est
5
dpe
ES
ES
*
Est
*
IA
IA
e
f
15
dpe
ES
*
*
Est
h
g
20
dpe
ES
Est
*Est
ES
*
ES
Est
Figura 5. Imagen comparativa de la reactividad histoquímica (PAS y AA) de las células mucosas del esófago (ES) y
estómago (Est). a-h) las flechas (→) indican células mucosas intensamente coloreadas. e-g las cabezas de flecha ( ) indican
una débil coloración en el tercio distal del esófago, en f-h) indican coloración nula en el tercio distal del esófago. Los
asteriscos (*) muestran reactividad en estómago a los colorantes, excepto a AA en larvas luego de 15 dpe. IA: intestino
anterior. Las líneas discontinuas (- - - -) demarcan la zona de transición entre esófago y estómago. Barras en: a-d = 50 μm.
e-h = 200 μm.
al., 2010). En R. quelen, las células mucosas mostraron
una reacción fuertemente neutra y ácida en la porción
anterior del órgano, siendo leve en la porción posterior.
Pasando 10 dpe, sólo las mucinas neutras se
encontraron en la porción posterior, siendo el tipo de
mucina más abundante en toda la longitud. De manera
contraria, Ostaszewska (2005) observó que las células
mucosas en el esófago de larvas de Sander lucioperca
producen más mucinas ácidas que neutras, principalmente en la porción posterior. Estas células juegan un
importante rol en la lubricación y protección del ataque
de microorganismos (Zimmer et al., 1992; Gisbert et
al., 2004), así como una posible participación en la
digestión pregástrica (Baglole et al., 1997).
El desarrollo de las glándulas gástricas y de un
estómago funcional sugiere una transición de la etapa
larval a juvenil (Kolkovski, 2001; Lo & Weng, 2006).
La presencia de las glándulas gástricas permite la
digestión de una mayor variedad de alimentos,
pudiendo pasar de un alimento vivo a una dieta formu-
lada, reduciendo los costos de producción (Önal et al.,
2008). Boiani et al. (2003) evaluaron el desarrollo
histológico del tubo digestivo en larvas de R. quelen
alimentadas con ración balanceada y nauplios de
Artemia, y observaron que a 15 dpe (aproximadamente
310 UTA) las glándulas gástricas aún no se
encontraban desarrolladas, mientras que en el presente
estudio, la diferenciación de las glándulas gástricas se
registró entre 8 y 10 dpe (212 a 265 UTA), diferencia
que podría relacionarse con la temperatura de cultivo
en que se realizaron ambos estudios. En este sentido,
cabe mencionar que Boiani et al. (2003) criaron las
larvas entre 19º y 22ºC, mientras que en el presente
estudio se trabajó con temperaturas promedio de
26,5ºC, valor muy próximo al óptimo sugerido para la
cría de esta especie (27ºC, Forgati et al., 2007), lo que
permite suponer que el desarrollo de los peces pudo
verse favorecido. Tal apreciación coincide con los
resultados obtenidos por Elbal et al. (2004), quienes
mencionan que las condiciones de cría (temperatura o
fotoperiodo), pueden afectar más el desarrollo de los
peces que el tipo de alimentación.
En Amphiprion percula se observó que las
glándulas gástricas aparecen en diferentes momentos, a
5 dpe (Gordon & Hecht, 2002) 11 dpe (Önal et al.,
2008), diferencias que también serían atribuibles a la
temperatura y fotoperiodo. Ostaszewska et al. (2005a)
no encontraron diferencias en el desarrollo del
estómago y en la presencia de las glándulas gástricas en
larvas de S. lucioperca alimentadas con Artemia y
cuatro raciones formuladas hasta 21 dpe, aunque al
final de la experiencia solamente las larvas alimentadas
con Artemia y dos iniciadores comerciales mostraron
un desarrollo glandular normal. Esto indica que la
aparición de las glándulas gástricas se debe a una
condición genética y ambiental más que a la respuesta
a un factor nutricional, aunque este último influenciaría
una rápida diferenciación y un desarrollo completo a
temprana edad.
Las mucinas neutras en el estómago podrían ejercer
una función de cooperación en la digestión enzimática
de los alimentos y su transformación en quimo, así
como un efecto amortiguador sobre el contenido ácido
del estómago y podrían promover el transporte y
absorción de macromoléculas en la membrana
plasmática (Petrinec et al., 2005; Cao & Wang, 2009).
Por lo tanto, la presencia de mucinas neutras en larvas
de R. quelen desde el inicio de la alimentación exógena
y su permanencia junto al completo desarrollo de las
glándulas gástricas sugiere que poseen la capacidad de
proteger y a la vez facilitar la digestión y absorción de
los alimentos ingeridos, tal como fue señalado en otras
especies (Gisbert & Doroshov, 2003; Gisbert et al.,
2004). De la misma manera, las mucinas ácidas
observadas en el estómago en el presente trabajo,
11449
podrían tener un efecto en la neutralización de
microorganismos (Gisbert et al., 2004) o la participación en algún tipo de digestión ácida hasta la
formación de las glándulas gástricas (Baglole et al.,
1997), momento en que desaparecen. Mangetti (2006)
observó cambios similares en la secreción de las
mucinas ácidas en el epitelio del estómago en larvas de
Pseudoplatystoma coruscans. Asimismo, el desarrollo
del esfínter pilórico durante este período prolongaría el
tiempo de retención del alimento en el estómago, que
posible-mente mejoraría la digestión y asimilación de
los nutrientes conforme a lo propuesto para larvas de
Pelteobagrus fulvidraco por Cao & Wang (2009).
En este estudio, entre 4 y 6 dpe se observaron los
primeros signos de absorción intestinal identificados
como vacuolas lipídicas en los enterocitos del intestino
anterior y gránulos eosinófilos en intestino posterior.
Similares observaciones fueron efectuadas por
diferentes investigadores en otras especies (Mangetti,
2006; Micale et al., 2006; Önal et al., 2008; Yang et al.,
2010). En coincidencia con De Amorim et al. (2009),
en el presente estudio no se observaron vesículas de
absorción en los enterocitos durante el período de
alimentación endógena.
A 8 dpe se comprobó una diferenciación del
segmento intestinal en dos porciones, intestino anterior
y posterior. El intestino anterior está implicado en la
absorción de lípidos y se caracteriza por la presencia de
inclusiones lipídicas en los enterocitos, considerado
como lugar de almacenamiento temporal (Elbal et al.,
2004; Kowalska et al., 2006). Varios investigadores
indican que dietas con alto contenido lipídico, ya sea de
origen animal o vegetal, pueden alterar la funcionalidad
de los enterocitos por la acumulación de lípidos en la
región supranuclear, principalmente del segmento
intestinal anterior (Caballero et al., 2003; Ostaszewska
et al., 2005b; Morais et al., 2006, 2007). Esto se
manifiesta por el aumento en el tamaño del enterocito
acompañado por una vacuolización excesiva como
consecuencia del almacenaje de lípidos y/o de la
inhibición de la nueva esterificación de los ácidos
grasos. Así, la menor cantidad de estas vesículas podría
sugerir una correcta absorción, síntesis y transporte de
lipoproteínas a la circulación general (Ostaszewska et
al., 2005a). Similares observaciones fueron señaladas
por Baskerville-Bridges & Kling (2000) en larvas de
Gadus morhua alimentadas con rotíferos. También,
Ostaszewska et al. (2005b) indican que en los
enterocitos de larvas de Chondrostoma nasus alimentadas con nauplios de Artemia se observa una
acumulación de vacuolas lipídicas, estimando que esto
pueda deberse a un desequilibrio en los ácidos grasos
presentes en este tipo de alimento, el cual no es el
alimento natural de estos peces.
1145
10
La absorción de proteínas fue evidenciada como
vesículas supranucleares eosinofílicas presentes en las
células epiteliales del intestino posterior en larvas de R.
quelen, mostrando una disminución paulatina de las
mismas a medida que ocurrió la diferenciación de las
glándulas gástricas. Observaciones similares fueron
descritas en larvas de otras especies de peces (Luizi et
al., 1999; Mai et al., 2005; Önal et al., 2008). La
captación de macromoléculas por pinocitosis y su
posterior digestión intracelular en el intestino posterior
fue propuesta como el principal mecanismo de
absorción de proteínas en ausencia de un estómago
funcional (Govoni et al., 1986). Además, este evento es
marcado por la eficiencia en la digestión citosólica,
manifestado por la abundancia de enzimas en el
citoplasma del enterocito que, posteriormente,
disminuyen en cantidad al ir diferenciándose y al
aumentar la cantidad de enzimas en las microvellosidades, hecho considerado como una transición
hacia la digestión de adulto (Zambonino-Infante &
Cahu, 2001). Este acontecimiento es apreciado después
del desarrollo de las glándulas gástricas (inicio de la
digestión ácida y enzimática de las proteínas en
estómago) manifestado por una disminución paulatina
de la ocurrencia de las vesículas eosinofílicas en
intestino posterior (Halver & Hardy, 2002).
En larvas de R. quelen, dentro del período estudiado,
se observó un incremento gradual en la longitud de los
pliegues intestinales hasta 15 dpe. Sin embargo,
posteriormente se produjo un rápido incremento en la
longitud de los mismos. Kowalska et al. (2006)
efectuaron un ensayo de co-alimentación en larvas de
S. lucioperca con nauplios de Artemia y ración
comercial y observaron pliegues intestinales superiores
en larvas que recibieron solamente Artemia por una
semana, comparado con las que fueron co-alimentadas
por dos o tres semanas. Los autores opinan que un
aumento en el tamaño de los pliegues intestinales
provocó un aumento en el tamaño de la superficie del
aparato digestivo y, en consecuencia, mayor exposición
y absorción de nutrientes.
Se sugiere que las mucosustancias presentes en
intestino poseen un rol en los mecanismos de digestión
y asimilación de los nutrientes, además de proteger a la
mucosa intestinal (Grau et al., 1992; Domeneghini et
al., 1998). Ostaszewska (2005) reporta un aumento
considerable en el número de células mucosas en el
intestino de S. lucioperca luego de 20 dpe, las que
fueron más numerosas en intestino posterior que en
anterior. Concordando con este autor, en el presente
trabajo el número de células mucosas en intestino de
larvas de R. quelen se incrementó hacia el final de la
experiencia, siendo mayor en intestino posterior que en
anterior. Baglole et al. (1997) y Yang et al. (2010)
obtuvieron resultados similares en larvas de
Pleuronectes ferruginea y P. fulvidraco, respectivamente. Según Domeneghini et al. (1998) y Shi et al.
(2007) las mucinas en el intestino posterior,
principalmente las ácidas, facilitarían la defecación.
Kowalska et al. (2006) observaron que en larvas de S.
lucioperca co-alimentadas con Artemia por una semana
y dieta comercial durante todo el período experimental,
el crecimiento fue menor y el número de células
mucosas fue el más alto al compararlas con los grupos
que recibieron un mayor período de co-alimentación.
Los autores sugieren que el aumento de las mucinas en
estos individuos es un esfuerzo fisiológico para mejorar
la digestibilidad y absorción del alimento.
En el presente estudio se pudo constatar que el
desarrollo del sistema digestivo de larvas de R. quelen
alcanza la características de juveniles entre 12 y 15 dpe.
Las observaciones histológicas demostraron que los
patrones de desarrollo fueron similares a otros
teleósteos.
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Factibilidad económica/ambiental del cultivo de ostión en Cuba
11481
Research Article
Factibilidad económico-ambiental para el cultivo sostenible de ostión de mangle
Crassostrea rhizophorae (Güilding, 1828), en Cuba
Abel Betanzos-Vega1, Sarah Rivero-Suárez2 & José M. Mazón-Suástegui3*
Centro de Investigaciones Pesqueras, 5ta. Av. y Calle 246, Santa Fe Playa, Habana, Cuba
2
Grupo Empresarial de la Industria Alimentaria, Dirección Pesca, La Habana, Cuba
3
Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, S.C., La Paz, B.C.S., México
1
RESUMEN. Se analizaron dos variantes en la producción de ostión de mangle Crassostrea rhizophorae en
Cuba: 1) extracción pesquera tradicional (EP) en bancos naturales, apoyada en menor grado con acuicultura
artesanal por agregación de colectores de mangle suspendidos en el manglar, y 2) cultivo artesanal (CA),
obteniendo semillas del medio natural en colectores de “concha madre”, con engorde y cosecha en el mismo
colector y en canastas o cajas ostrícolas. Se determinó la factibilidad económico-ambiental de ambas variantes
proyectadas a cinco años, a partir del análisis de costo-beneficio económico basado en datos de operación
pesquera y se incluyeron costos estimados por daño ambiental. La variante extractiva (EP) mostró una
rentabilidad negativa durante el periodo proyectado (US$-1.388,39 en el quinto año), con impacto negativo
sobre el ecosistema de manglar. La variante productiva (CA) mostró ganancias a partir del tercer año y una
rentabilidad positiva durante el periodo proyectado (US$731,78 al quinto año), con reducción de daños al
ecosistema de manglar. De acuerdo a estos resultados, se recomienda desarrollar el cultivo y manejo sustentable
de la ostra nativa C. rhizophorae en Cuba.
Palabras clave: Crassostrea rhizophorae, ostión de mangle, cultivo, rentabilidad, acuicultura, Cuba.
Environmental economic feasibility for sustainable culture of the mangrove oyster
Crassostrea rhizophorae (Guilding, 1828), in Cuba
ABSTRACT. We analyzed two variants in producing mangrove oyster Crassostrea rhizophorae in Cuba: 1)
traditional fishery (EP) at natural beds partially supported by aggregating suspended collectors in the mangrove,
and 2) artisanal farming (CA) totally supported by spat from the wild, settled in artificial collectors and "mother
shell" strings, farming and harvesting on the same artifact and oyster boxes. We determined the economic and
environmental feasibility of both variants projected to a five year period from cost-benefit analysis based on
production data. Tax on total income established in Cuba was included, as well as estimated costs for
environmental damage. Traditional fishery (EP) presents negative net profit in a five years period (with return
value US$-1388.39 at fifth year), as well as being environmentally costly by the negative impact on the
mangrove ecosystem. Artisanal farming (CA) provides positive return from the third year and positive net profit
(US$731.78 at fifth year), reducing environmental damage to mangrove ecosystem and allowing a substantial
increase in oyster production. We recommend actions to achieve aquaculture and sustainable management of
the native oyster C. rhizophorae in Cuba.
Keywords: Crassostrea rhizophorae, mangrove oyster, profitability, aquaculture, Cuba.
___________________
Corresponding author: José M. Mazón-Suástegui ([email protected])
INTRODUCCIÓN
El cultivo de ostras es uno de los más desarrollados a
nivel mundial, generando alrededor de 4,5 millones de
ton en 2010, cifra solo superada por un grupo
multiespecífico de almejas, berberechos y arcas, cuya
producción en 2010 fue de ~4,9 millones de ton (FAO,
2012). La ostra de mangle Crassostrea rhizophorae, es
la única especie comercial en Cuba y su cultivo se
desarrolló de forma comercial desde 1970, con
desembarques netos por acuicultura que aportaron entre
30 y 50% de la producción ostrícola nacional, que llegó
a superar las 3000 ton anuales de ostra fresca en su
concha (Baisre, 2004). La ostricultura artesanal en
1149
2
Cuba es pionera en Latinoamérica y el Caribe (Lagos et
al., 2007) y se basa principalmente en la colecta de
semilla silvestre utilizando sustratos colectores como
ramas terminales de mangle, manufacturas de alambre
de aluminio encalado y conchas de ostión. Además, se
han utilizado canastas ostrícolas para engorde de
semilla suelta o individual, producida en centros de
desove o laboratorios de producción tecnificada en
ambiente controlado, que estuvieron localizados en
diferentes regiones del país y en su momento operaron
de manera regular (Zayas & Frías, 1989; Baisre, 2004).
En la actualidad, la ostricultura es realizada por diez
empresas extractivas, que en 2012 obtuvieron una
captura total nacional de 1555,60 ton de ostión en
concha. La mayor parte de la actividad ostrícola
reciente está vinculada casi exclusivamente a la
extracción pesquera directa en los bancos naturales,
utilizando una unidad pesquera formada por una
embarcación mayor a motor, una embarcación intermedia y dos embarcaciones menores individuales que
permiten al pescador ingresar al manglar (Fig. 1a). La
extracción de ostión es una actividad ecológicamente
agresiva hacia el manglar, ya que provoca el corte de
algunas ramas y raíces para acceder al recurso, y porque
al utilizar utensilios para el corte del manglar como el
machete y hachuela, se desprenden trozos de la corteza
de la planta (Fig. 1b), favoreciendo el desarrollo de
fitopatógenos que perjudican su salud y desarrollo
normal (Mazón-Suástegui et al., 2011). A largo plazo,
este tipo de extracción, sumado a diversos factores
medioambientales, ha incidido en la disminución de la
producción ostrícola nacional (Baisre, 2004; Betanzos
& Arencibia, 2010; Betanzos & Mazón-Suástegui,
2014).
Por diversas razones, en un momento determinado
se inició una falta de atención y/o una desactivación
progresiva de las granjas ostrícolas, así como el cierre
o re-orientación de los centros de desove existentes, que
en su momento producían semilla suelta de C.
rhizophorae para el cultivo artesanal tecnificado. Esta
difícil decisión se basó en tres consideraciones: dos de
tipo económico y una de tipo ambiental. Las primeras
estuvieron asociadas al (1) incremento en los costos de
producción y disminución en los precios de venta del
ostión, y (2) déficit generalizado de recursos materiales
para el cultivo, con agravamiento durante la década de
1990 debido a una crisis económica nacional. La
consideración de tipo ambiental estuvo asociada a los
(3) impactos negativos derivados de la contaminación
costera y el represamiento de aguas fluviales (Baisre,
2004; Betanzos & Arencibia, 2010; Rivero-Suarez,
2012), que fue pertinente e indispensable para impulsar
la producción agropecuaria de alimentos. A pesar que
en la región norcentral de Cuba se alcanzaron
producciones anuales superiores a las 700 ton de ostión
en concha, en los últimos años no se superan las 100
ton anuales (Betanzos & Arencibia, 2010), por lo que
es indispensable reactivar su producción.
El presente estudio ha tenido como objetivo
principal, reunir elementos para demostrar la factibilidad económica y ambiental de re-introducir y
generalizar el cultivo ostrícola artesanal en la bahía de
Sagua la Grande (Figs. 1c-1d), con énfasis en la
eliminación progresiva de los colectores de ramas de
mangle sustituyéndolos por colectores de concha del
mismo ostión (Figs. 1e-1f). Como herramienta de
trabajo se utilizó el análisis de costo-beneficio en dos
variantes productivas: extracción pesquera (EP) y
cultivo artesanal (CA), considerando costos e ingresos
por daño y beneficio al ecosistema de manglar,
indispensable para el desarrollo natural de C.
rhizophorae.
Descripción del área de estudio
El área de estudio se localiza al noroeste de los cayos
de La Enfermería (Fig. 2), formando un polígono de
158 ha, en aguas marinas someras de 1 a 3 m de
profundidad. Estos cayos forman parte de un conjunto
de islillas ubicadas en la bahía de Sagua la Grande, al
norte de la provincia de Villa Clara, Cuba. La bahía
recibe la influencia del río del mismo nombre, lo que
favorece la ocurrencia de bancos naturales de la ostra
C. rhizophorae en diversos cayos que se inundan en
marea alta y están cubiertos de mangle, con predominio
del mangle rojo Rhizophora mangle (Alcolado et al.,
1999). Los cayos forman un cordón exterior que
funciona como frontera entre la bahía y las aguas
oceánicas del canal de San Nicolás. Las áreas donde
ocurren bancos naturales de ostión están delimitadas
operacionalmente en cuatro zonas de producción
ostrícola y una de ellas corresponde al área de estudio.
Variantes de producción evaluadas
Para los fines del presente estudio se evaluaron dos
actividades productivas, la extracción pesquera tradicional (EP) con machete y hachuela, y el cultivo
artesanal (CA) de tipo intermareal, que se utilizó en el
área de estudio cuando existían granjas de cultivo en
Cuba (Nikolic & Alfonso, 1968; Baisre, 2004). La
zootecnia de cultivo de C. rhizophorae incluyó: (1)
colocación de colectores artificiales (de concha de
ostión o sustratos cubiertos de cal), suspendidos en el
manglar durante los meses de máxima reproducción y
desove, para obtener “fijaciones” como resultado de un
proceso natural; (2) traslado a granjas de engorde cuan-
a
b
c
d
e
f
1150
3
Figura 1. a) Unidad operativa pesquera en la zona de estudio, b) descortezado del mangle durante la pesca tradicional,
c) granja ostrícola tradicional, d) colectores de ramas terminales de mangle, e) colectores de concha madre, y f) producto
deseable: ostión individual de cultivo.
do más del 60% de los ostiones presentaron tallas ≥20
mm, quedando sumergidos o expuestos al aire conforme al régimen de marea; (3) engorde en el mismo
sustrato colector y cosecha cuando el ostión alcanzó la
talla mínima legal en Cuba (≥40 mm), entre 6 y 8 meses
de edad (Bosch & Nikolic, 1975; Rivero-Suárez, 2012).
Para incluir en el análisis de costo-beneficio, se
agregó a esta metodología la utilización de cajas
ostrícolas previamente utilizadas en Cuba durante los
años 1970 (Nikolic et al., 1976). En la variante CA,
estas cajas o canastas fueron utilizadas para engorde de
ostiones que no alcanzaron la talla comercial después
de cosechar el producto en los sustratos colectores;
también para engorde de semilla suelta (≥20 mm)
despegadas de los colectores, e incluso, para una
posible producción de semilla individual producida en
un Centro de Desove o Laboratorio Ostrícola (MazónSuástegui et al., 2011).
Análisis de factibilidad económico-ambiental
La obtención de datos requeridos para el estudio de
factibilidad se realizó en agosto 2012, durante un cruce-
1151
4
Figura 2. Principales áreas ostrícolas operadas por la empresa pesquera de Isabela de Sagua; en recuadro rojo el área de
estudio en la zona de cayos de la Enfermería, Cuba.
ro de prospección de cuatro días a la zona de estudio en
una embarcación ostionera tradicional. Se realizaron
estimaciones de área en los bancos naturales y de las
zonas de corte de ramas para manufactura de colectores
de mangle. Se utilizó un equipo GPS Garmin 48 de 12
canales, para geo-referenciar los puntos extremos de las
áreas y se calculó área en m2 con el programa MapInfo
versión 8. Se cuantificó la extensión de bancos
naturales alrededor de los cayos del sector noroeste de
La Enfermería (Fig. 2), equivalente a 3.150 m lineales
de manglares de borde, con una distancia promedio de
2,5 m desde la "pared" del manglar hasta el extremo
exterior de las ramas y raíces. Se calculó la magnitud
de dicha franja costera del bosque de manglar,
determinando un área de 7.875 m2 (0,79 ha), donde
pueden encontrarse fijaciones naturales de ostión en
cantidad importante. En opinión de los pescadores
ostioneros que operan en la zona, dicha franja aporta
entre 5.000 y 6.000 kg anuales de ostión en concha
como promedio, aplicando la técnica de corte y
descortezado de raíces y ramas (Figs. 1a-1b). Se
calculó, además, un área de 2,2 ha en la zona de mangle
rojo (R. mangle), donde se realizó el corte de ramas
terminales o de follaje (año 2012), para la confección
de 7.000 colectores que se agregaron al manglar. Lo
anterior, considerando una longitud de 220 m de línea
de costa x 100 m de ancho o profundidad hacia el
interior del bosque de manglar.
Con estos datos se estimó un área total de impacto
al ecosistema de manglar, en la zona de la Enfermería,
equivalente a 3 ha, producto de sumar 0,79 ha utilizadas
para recolecta directa de los bancos naturales de ostión
y 2,2 ha para corte de ramas de mangle y manufactura
de 7.000 colectores. De acuerdo a estadísticas de la
empresa extractiva, estos colectores aportaron una
cosecha promedio anual de 15.000-19.000 kg de ostión
en concha, que sumados a los 5.000-6.000 kg anuales
de la pesca con machete y hachuela, aportaron una
captura anual de 22.500 ± 2.500 kg. Para los fines del
presente estudio, esta variante productiva se denominó
extracción pesquera (EP).
Como referente para una segunda variante
productiva, denominada cultivo artesanal (CA), se
obtuvieron los datos de una Granja Ostrícola
Experimental que se desarrolló en la zona de estudio
(proyecto GEF/PNUD 51311) y ha operado desde el
año 2010, con 10 tendales o unidades de engorde
construidas cada una con 11 pares de postes en
formación lineal (Figs. 1c-1d). La distancia entre postes
fue de 1 m y de 2,5 m entre pares de postes que dieron
soporte en su parte superior, a varas paralelas donde se
colgaron los colectores. Se colgó un total de 100
colectores de mangle y de concha de ostión por unidad,
a razón de 10 colectores entre pares de postes (5 por
vara). Cada tendal ocupó un área de 25 m2, de manera
que la granja en su conjunto, con 10 tendales, ocupó un
área de 250 m2 con capacidad para 1.000 colectores.
Las unidades fueron colocadas de forma paralela a una
distancia de 5.5 m entre sí, para permitir el paso de
embarcaciones menores e intermedias (Fig. 1a), para
limpieza y cosecha. La granja ostrícola ocupó un área
marina total de 0,1375 ha.
Para complementar la información anterior, se
obtuvo las estadísticas y bases de datos históricos de la
pesca y el cultivo de ostión para el área de estudio, la
ficha de costos de las operaciones pesqueras de una
embarcación ostionera tipo en el área de estudio y la
información disponible sobre estudios medioambientales y de evaluación/selección de sitios para el
cultivo de ostión en la zona (Betanzos et al., 2009). Se
recopiló información sobre los antecedentes de la
actividad ostrícola y su relación con la situación actual
del recurso (Baisre, 2004; Rivero-Suárez, 2012), así
como los impactos naturales y antrópicos que han
incidido en la producción de ostión en la región
(Betanzos & Arencibia, 2010).
Análisis de variabilidad de la captura anual y su
potencialidad
Para estimar la potencialidad ostrícola de la bahía de
Sagua la Grande, se obtuvo información sobre calidad
de las aguas en función de los requerimientos de la
especie, a partir de estudios previos desarrollados en la
región (Betanzos et al., 2009; Perigó et al., 2010;
Rivero-Suárez, 2012); se utilizaron datos estadísticos
(históricos) de producción, considerando desembarques totales anuales de ostión en concha, de 1959 a
2012. Con esta información se elaboró un gráfico de
variabilidad interanual de la producción y se determinaron las tendencias en la actividad ostrícola.
Análisis económico-ambiental
Flujo de caja
Para la evaluación económica y ambiental de la
actividad ostrícola, se realizaron análisis de costobeneficio, en las dos variantes productivas (EP y CA),
a partir de flujos de caja, desglosando costos e ingresos,
y determinando costos operacionales según ficha de
costo (FC). Se definieron como gastos por inversión
ambiental (GPIA), aquellos relacionados con recursos,
acciones o inversiones (colectores de concha madre o
artificiales, granjas ostrícolas), necesarios para sustituir
las prácticas actuales no amigables con el medio
ambiente. Se definieron como costos por daño
ambiental (CPDA), los montos por afectaciones al
ecosistema de manglar debidos al corte y descortezado
11525
de ramas y raíces, calculados de acuerdo a un valor
estimado en US$500 ha-1 año-1 por Beneficio Bruto
Mínimo derivado de las funciones del manglar
(Gómez-País, 2006). Se definieron los ingresos por
beneficio ambiental (IPBA), en función de un valor
derivado del beneficio ambiental obtenido por la no
utilización del manglar (preservación), al sustituir el
uso de sus componentes por otros, no relacionados con
el manglar. Se incluyeron como indicadores productivos, el peso de la captura entregada a proceso (kg
ostión en concha) y el peso de producto terminado (kg
ostión en masa), así como los ingresos por venta de
producto terminado (IVPT). Para el análisis de la
viabilidad o factibilidad económica de ambas variantes,
se calcularon los ingresos totales (IVPT+IPBA), los
costos totales (FC+CPIA+CPDA) y el beneficio bruto
(BB), se obtuvo a partir de la diferencia entre los costos
de ingresos totales para cada variante productiva (EP y
CA).
Análisis de rentabilidad
Para calcular la ganancia neta o rentabilidad (R) se
consideró la diferencia entre beneficio bruto (BB) e
ingresos totales (IT) después del impuesto (35%) sobre
ingresos totales, que es el gravamen impositivo sobre
ventas establecido en Cuba para las empresas estatales
autofinanciadas, R = IT - (0,35BB).
Determinación de costos de operación
Ficha de costos
Para la variante EP, la ficha de costo se obtuvo según
gasto medio anual en equipo y tripulación de la
embarcación utilizada (US$2.497,65), requerido para
garantizar las operaciones relacionadas con la actividad
ostrícola, específicamente en los cayos de La Enfermería, tomando como referente el costo promedio anual
durante el periodo 2003-2012. La ficha de costo se
refiere a los gastos anuales derivados de la operación
ostrícola, que incluyen adquisición de materiales, costo
por tiempo y recursos invertidos en operaciones
pesqueras y de mantenimiento, combustibles, salario
básico de tres pescadores, otros gastos de fuerza de
trabajo, depreciación, amortización y contribución a la
seguridad social. Aunque estos gastos son variables, se
consideraron como gastos fijos anuales para el análisis
del flujo de caja proyectado a cinco años en la variante
EP; debido a un presupuesto anual similar para gastos
operacionales (US$2.497,65), con un esfuerzo máximo
de pesca de 240 días-mar y captura media anual de
~22.500 kg.
Para la variante acuícola CA, se consideró la
cantidad de granjas ostrícolas que se pueden construir
en un año, según financiamiento disponible por el
proyecto GEF/PNUD 51311 para promover el desarro-
61153
llo ostrícola en la zona de La Enfermería, aplicando
técnicas amigables con el medio ambiente. De acuerdo
a costos y recursos disponibles, se consideró la
construcción de cuatro granjas con enfoque demostrativo y potencialidad para una producción total de
~21.000 kg de ostión en concha, asumiendo que el
costo de las granjas que se construyan en los años
subsiguientes, deberá ser asumido por la empresa
pesquera respectiva. Para CA se utilizó el mismo monto
total de la ficha de costo de la variante EP
(US$2.497,65), considerando que se podría utilizar la
misma embarcación ostionera y su tripulación, un
mismo fondo de tiempo e igual cantidad anual de días
de operaciones ostrícolas (240 días-mar), y presupuesto
económico similar para insumos de operación. La
mayor diferencia en los costos totales de ambas
variantes estuvo relacionada con los costos adicionales
propios de las granjas de cultivo, incluyendo colectores
de concha (o artificiales de costo similar), cajas
ostrícolas, así como su mantenimiento, que en este
análisis se contabilizaron aparte de la ficha de costo. En
ninguna de las dos variantes evaluadas se incluyeron
incrementos de salario y/o estimulación salarial en
función de reparto de utilidades por resultados
productivos. En ambos casos se utilizó como única
referencia el salario básico relacionado con la actividad
ostrícola.
Análisis de costo-beneficio económico y ambiental,
según variantes de producción
Para el análisis económico-ambiental de la variante EP,
se evaluó el método más generalizado en la región,
asociado a la explotación directa de bancos naturales
con machete y hachuela (Fig. 1b) y la instalación de
colectores de ramas terminales de mangle (Fig. 1d). A
partir del segundo año se consideró un gasto adicional
(GPIA), para confección de 1.000 colectores anuales de
concha madre de ostión (Fig. 1e), como medida para
reducir el impacto al manglar propio de la variante EP.
Se consideró que dichos colectores “artificiales” deben
sustituir igual cantidad de colectores “naturales” de
ramas de mangle. Para efectos del análisis, esta acción
permite sustituir 4.000 colectores en cinco años, lo que
se tradujo en ingresos por beneficio ambiental (IPBA),
bajo el criterio de que todo lo que se invierte para
preservar el manglar se retribuye como beneficio
ambiental (IPBA). El costo por confección de 1.000
colectores anuales de concha de ostión fue de US$70.
Por cada 1.000 colectores de mangle sustituidos se
protegieron ~0,60 ha de mangle, con un beneficio
ambiental de US$300 considerando un valor mínimo
estimado de US$500 ha-1, correspondiente a las
funciones naturales del manglar.
En lo que respecta al análisis de indicadores
productivos de la variante EP, para calcular el peso (kg)
por producto terminado (ostión en masa = carne), se
consideró una relación en rendimiento medio de 4,5%
de masa de ostión, respecto al peso total de ostión en
concha entregado. Este porcentaje promedio es considerado por la industria ostrícola cubana, como el
rendimiento mínimo aceptable.
En el análisis económico-ambiental de la variante
CA, se contabilizó como gasto adicional por
preservación ambiental (GPIA), la adquisición de
recursos materiales para la construcción inicial de
cuatro granjas de cultivo, con una producción esperada
de ~21.000 kg de ostión en concha, a partir de un total
de 3.900 colectores de concha madre, además de 50
cajas ostrícolas tipo Nestier™, con fines demostrativos.
Según los requerimientos de las cuatro granjas, se
estimó para el primer año un monto de US$1.835,71,
con gastos posteriores de inversión ambiental de
US$323,51 anuales para la construcción de una granja
anual durante el resto de los años proyectados. Esta
meta productiva se definió así para que fuera cercana a
la captura anual que se obtiene en la variante EP
(22.500 kg), evitando una disminución de la producción
y de los ingresos para estimular el desarrollo del
cultivo. Se estimó una producción ~5 000 kg/granja, a
partir de un rendimiento medio de 5 kg de ostión/
colector de concha madre y de 8 kg de ostión/caja
ostrícola (Zayas & Frías, 1989; Lagos et al., 2007). Con
las anteriores consideraciones se estimó una producción total esperada de ~42.000 kg para los cinco
años proyectados en la variante CA, duplicando así la
producción inicial.
Para el análisis de indicadores productivos en el
cultivo, se consideró una relación de rendimiento de
5,5% de masa de ostión respecto al peso total con
concha, tomando como referencia la eficiencia productiva
terminal en diferentes técnicas de ostricultura intermareal,
que tienen este valor como rendimiento promedio
(Nikolic et al., 1976; Zayas & Frías, 1989; Lagos et al.,
2007). Una referencia importante fueron los resultados
obtenidos en la granja experimental ubicada en los
cayos de La Enfermería (Rivero-Suárez, 2012).
Finalmente, para la variante CA se catalogó como
ingreso anual por beneficio ambiental (IPBA), un valor
equivalente al costo por daño a las funciones del
manglar (CPDA) en la variante EP, cuyo valor
económico de Beneficio Bruto Mínimo fué estimado en
US$500 ha-1 año-1 por Gómez-País (2006).
RESULTADOS
Variación interanual de la captura de ostión de
mangle en la bahía de Sagua la Grande
El análisis de los volúmenes de extracción ostrícola
registrados durante las décadas de 1960 y 1970, así
como su variabilidad interanual (Fig. 3), confirman que
la región sostuvo una alta productividad con desembarques anuales superiores a las 700 ton de ostión en
concha.
Rendimientos en las variantes de producción
evaluadas
Para obtener las 7.000 unidades colectoras funcionales
de ramas de mangle que permiten incrementar la
producción pesquera en la variante EP, se realizaron
8.000 a 9.000 cortes de ramas, y sólo fueron utilizables
las que teniendo una dimensión de 60 a 80 cm, no
hubiesen perdido la corteza y tuvieran varias ramificaciones. La producción obtenida en esos 7.000
colectores de mangle (15.000-19.000 kg año-1), fue
superior a la extracción con machete y hachuela en
bancos naturales (5.000-6.000 kg año-1), con un
rendimiento medio de 2,14-2,71 kg de ostión/colector.
Esto confirma que la acuicultura es un soporte
fundamental en la variante extractiva EP.
En la granja ostrícola experimental se obtuvo en
promedio 255 ostiones/colector de mangle y 304
ostiones/colector de concha madre confeccionados en
forma de sarta o collar con ~70 conchas de ostión
limpias e intemperizadas como sustrato útil para
fijación. Según datos estadísticos de captura durante
2011 se produjeron 4.852 kg de ostión en concha, con
un rendimiento medio de 4,9 kg/colector. Por esta
razón, para el análisis de flujo de caja en la variante CA,
se consideró un rendimiento medio de 5 kg de ostión en
concha/colector. Se determinó que los colectores de
concha madre tienen una vida útil de una a dos
cosechas, pudiendo ser utilizados durante dos años si
las conchas se cubren con una mezcla de cemento,
arena fina y cal.
1154
7
Análisis económico-ambiental de la variante extracción pesquera
De acuerdo con el análisis del flujo de caja de la
variante EP, el beneficio bruto y la rentabilidad
resultaron negativos en los 5 años, al haber incluido el
costo por daño ambiental y el 35% de gravamen
impositivo (Tabla 1). La afectación al manglar fue de
US$1.500 para el primer año, por daño a 3 ha de
manglar (CPDA) y aunque se previó una sustitución
anual de 1.000 colectores de mangle por colectores de
concha (IPBA), la afectación se mantiene. De acuerdo
con los indicadores productivos, en esta variante se
obtienen 1.012,50 kg de producto terminado (ostión en
masa o desconchado), con un rendimiento medio de
4,5% de masa con respecto al producto entregado
(22.500 kg de ostión en concha). Los ingresos por
venta, equivalentes a US$1,06 por kg de ostión en
masa, que es la única forma de comercialización en
Cuba, no presentaron variación durante los 5 años del
análisis, debido a que se mantuvo la cantidad de
producto entregado (22.500 kg de ostión en concha).
Análisis económico-ambiental de la variante cultivo
artesanal
En el análisis del flujo de caja de la variante acuícola
CA, el mayor gasto ocurre durante el primer año debido
al costo de las cuatro granjas ostrícolas requeridas para
equiparar la producción de cultivo con la de extracción
pesquera (US$1.835,71), y por la adquisición de una
unidad auxiliar (bote de remos). En ese primer año, la
producción objetivo se alcanzó y sobrepasó en producto
terminado (1.160 kg de ostión en masa o desconchado),
mientras que la producción disminuyó en términos del
producto entregado (21.100 kg de ostión en concha),
Figura 3. Variabilidad interanual y tendencia de la captura anual de ostión C. rhizophorae, en áreas de la bahía de Sagua
la Grande, plataforma nor-central de Cuba, según datos estadísticos de la empresa pesquera de Isabela de Sagua (1959 a
2011).
1155
8
Tabla 1. Flujo de caja en la variante EP (US$). Rendimiento obtenido de 2,14 a 2,71 kg de ostión por colector de mangle,
y 4, 5% de peso promedio de ostión en masa respecto al peso total del ostión en concha.
Concepto/año
1er año
2do año
3er año
4to año
5to año
Ficha de costo (gastos operativos)
2.497,65 2.497,65 2.497,65 2.497,65 2.497,65
Costos e ingresos ambientales
Gastos por inversión ambiental (GPIA)
70,00
70,00
210,00
70,00
Costo por daño ambiental (CPDA)
1.500,00 1.200,00
900,00
600,00
300,00
Ingresos por beneficio ambiental (IPBA)
300,00
600,00
900,00 1.200,00
Indicadores productivos
Ostión en concha (kg de producto entregado)
22.500,00 22.500,00 22.500,00 22.500,00 22.500,00
Ostión desconchado (kg de producto terminado) 1.012,50 1.012,50 1.012,50 1.012,50 1.012,50
Precio de venta de ostión desconchado/kg
1,06
1,06
1,06
1,06
1,06
Ingresos por venta producto terminado (IPVT)
1.075,78 1.075,78 1.075,78 1.075,78 1.075,78
Viabilidad económico-ambiental
Ingresos totales
1.075,78 1.375,78 1.675,78 1.975,78 2.275,78
Costos totales
3.997,65 3.767,65 3.467,65 3.307,65 2.867,65
Beneficio bruto
-2.921,87 -2.391,87 -1.791,87 -1.331,87
-591,87
Evaluación económica
Rentabilidad
-3.298,39 -2.873,39 -2.378,39 -2.023,39 -1.388,39
que es el indicador por el cual se paga el salario a los
pescadores. Durante los primeros tres años la
rentabilidad resultó negativa, pero a partir del cuarto
año se tornó positiva, con ganancias de US$731,78 al
quinto año proyectado, considerando una producción
estimada de 42.200 kg de ostión en concha y 2.321 kg
de masa de ostión. En la variante CA no hay costos por
daño ambiental, debido a un cese total de la actividad
extractiva sobre los bancos naturales, lo cual se tradujo
en un beneficio ambiental (IPBA). Tal como se muestra
en el flujo de caja (Tabla 2), el beneficio ambiental se
incrementó proporcionalmente al incremento en la
cantidad de granjas ostrícolas. Se estimó que con las 8
granjas previstas al finalizar los 5 años proyectados, se
evitaría el daño a unas 6 ha de manglar (0,75 ha/granja),
cuyo beneficio se estimó en US$3.000.
DISCUSIÓN
Las variaciones anuales en la captura de ostión de
mangle en la región de estudio muestran una brusca
tendencia a la disminución a partir de 1980. Esto ha
sido relacionado con diversos factores, entre los que se
incluye la ampliación de la capacidad de embalse de
aguas fluviales (represamiento), asociada a un
incremento de la salinidad y a una disminución de
nutrientes inorgánicos terrígenos en el agua de mar en
la zona costera. Otros factores adversos identificados
son la contaminación ambiental, incremento en la
frecuencia e intensidad de perturbaciones ciclónicas en
el periodo 1995-2008, y un mal manejo de la actividad
pesquera/ostrícola, agravado por la desatención y la
disminución en número de las granjas de cultivo
(Baisre, 2004; Betanzos & Arencibia, 2010). No
obstante, existe un potencial productivo recuperable en
dependencia de la selección de sitios, reintroducción
del cultivo y aplicación de medidas de manejo sostenible.
Este potencial se fundamenta en evaluaciones recientes
de la calidad física, química e hidrobiológica de las
aguas de la bahía de Sagua la Grande y de otras zonas
ostrícolas, del estudio de parámetros biológicos de la
especie, y de la relación entre la distribución espaciotemporal, abundancia y talla del ostión de mangle con
las variables ambientales (Betanzos et al., 2009, 2010;
Rivero-Suárez, 2012; Betanzos & Mazón-Suástegui,
2014). Por otro lado, debido a la capacidad de carga de
sus ecosistemas costeros y oceánicos adyacentes, a la
infraestructura instalada, y a la disminución progresiva
de la contaminación costera, el país podría elevar su
producción en el orden de miles de toneladas anuales
de productos marinos (200 ton km-2 año-1), mediante el
cultivo de ostión y de otros moluscos filtroalimentadores (Perigó et al., 2010).
Actualmente, la actividad ostrícola en la bahía de
Sagua la Grande es mayoritariamente extractiva, lo que
implica un esfuerzo pesquero mayor sobre los bancos
naturales para alcanzar una extracción mayor que
satisfaga los planes o metas de captura previamente
establecidos. Desafortunadamente, algunos planes no
prestan la atención debida a la biomasa existente y a su
potencial reproductivo (Betanzos & Arencibia, 2010;
Rivero-Suárez, 2012). Esto puede producir un
desbalance irreversible entre la extracción y el reclutamiento, que según Urbano et al. (2005) puede condu-
1156
9
Tabla 2. Flujo de caja en la variante CA. Rendimiento estimado de 5 kg de ostión por colector de concha madre, 8 kg por
caja ostrícola, y un estimado de 5,5% de peso promedio de ostión en masa respecto al peso total del ostión en concha.
Concepto/año
1er año
2do año
3er año
4to año
5to año
Ficha de costo (gastos operativos)
2.497,65 2.497,65 2.497,65 2.497,65 2.497,65
Costos e ingresos ambientales
Gastos por inversión ambiental (GPIA)
1.835,71
323,51
323,51
323,51
323,51
Costo por daño ambiental (CPDA)
0,00
0,00
0,00
0,00
0,00
Ingresos por beneficio ambiental (IPBA)
1.500,00 1.875,00 2.250,00 2.625,00 3.000,00
Indicadores productivos
Ostión en concha (kg producto entregado)
21.100,00 26.375,00 31.650,00 36.925,00 42.200,00
Ostión desconchado (kg producto terminado)
1.160,50 1.450,63 1.740,75 2.030,88 2.321,00
Precio de venta de ostión desconchado/kg
1,06
1,06
1,06
1,06
1,06
Ingresos por venta producto terminado (IPVT) 1.233,03 1.541,29 1.849,55 2.157,80 2.466,06
Viabilidad económico-ambiental
Ingresos totales
2.733,03 3.416,29 4.099,55 4.782,80 5.466,06
Costos totales
4.333,36 2.821,16 2.821,16 2.821,16 2.821,16
Beneficio bruto
-1.600,33
595,13 1.278,39 1.961,65 2.644,90
Evaluación económica
Rentabilidad
-2.556,89
-600,57
-156,45
287,66
731,78
cir a la sobreexplotación de los bancos naturales del
ostión de mangle C. rhizophorae.
Tanto el método extractivo actualmente dominante
(EP), como el método alterno de cultivo propuesto
(CA), fueron evaluados según análisis de costobeneficio económico-ambiental, y los resultados son
claros pues la pesquería con machete y hachuela, que
tiene un alto impacto ecológico, debe sustituirse
progresivamente por la acuicultura tecnificada basada
en la obtención de semilla silvestre en colectores
artificiales y en la producción de semilla en laboratorios
o centros de desove. La pesca per-se no permitirá un
incremento en la producción, porque depende de la
biomasa natural existente en los bancos naturales,
sujetos a una máxima explotación que al parecer está
sobrepasando la capacidad de carga del ecosistema
(Mazón-Suástegui et al., 2011).
La variante pesquera EP no puede sostenerse sin el
aporte de los 7.000 colectores de mangle (2,14-2,71 kg
de ostión/colector), para tener un rendimiento anual de
22.500 ± 2.500 kg, bastante cercano al proyectado para
el primer año de la variante acuícola CA (21.100 kg).
Sin embargo, la variante 100% acuícola solo requiere
3.900 colectores y genera mayores rendimientos (>4.9
kg de ostión en concha/colector), de manera que al
disponer de cuatro granjas más en los próximos cinco
años, se podría duplicar la producción actual obtenida
mediante la actividad pesquera tradicional EP.
Los resultados del análisis son determinantes dado
que la mayor potencialidad productiva corresponde a la
variante CA, considerando que existe una gran
superficie marina utilizable para el engorde de ostión
en sistemas suspendidos fuera del manglar (Betanzos et
al., 2009; Mazón-Suástegui et al., 2011; Rivero-Suárez,
2012). El cultivo tecnificado fuera de la zona de
manglar es viable si se asegura la producción en
laboratorio de semilla suelta, en concha madre o en
sustrato artificial. La producción de semilla en laboratorio ofrece ventajas operativas, como planificar la
siembra y la cosecha, inclusive “fuera de estación”,
porque en ambiente controlado se puede madurar
sexualmente reproductores a lo largo del año (MazónSuástegui et al., 2011). En función de la calidad del
sitio de cultivo, proceso de engorde aplicado, tipo de
semilla y/o colector utilizado, se podrían lograr dos o
más cosechas al año, utilizando semilla triploide. Las
granjas de cultivo han sido proyectadas para alcanzar
unas 42 ton de ostión en concha en un periodo de cinco
años y aun cuando se perdiera la mitad de la cosecha
por problemas de manejo o causas ambientales,
seguiría siendo más rentable el cultivo artesanal que la
extracción pesquera. Por otro lado, está demostrado que
el ostión cultivado puede alcanzar mayor rendimiento
de masa post-desconche y mayor beneficio nutricional
que el de captura (Sáenz, 1965; Milano et al., 2005), ya
que en la acuicultura se programan las siembras y las
cosechas para optimizar estos rendimientos.
Algunos métodos de colecta/engorde de semilla
aplicados en Cuba han demostrado mayor rendimiento
por colector, utilizando el método de marea baja
(colectores totalmente sumergidos y expuestos a la
intemperie por 24 h cada 5-6 días). Por ejemplo; un
colector de alambre de aluminio manufacturado en
forma de sombrilla y cubierto con cemento, arena fina
1157
10
y cal, con vida útil de hasta 20 años, puede captar 400500 semillas y producir 6-8 kg de ostión (Zayas &
Frías, 1989; Lagos et al., 2007). A pesar que el costo de
este colector es muy superior al de concha madre, y que
el método de marea baja requiere mayor atención y
jornadas-hombre, el uso combinado de este colector y
la zootecnia de cultivo podría ser económicamente
viable en el mediano y largo plazo.
A partir de los resultados de este trabajo y la
información obtenida de la empresa y pescadores
involucrados durante la prospección realizada en 2012,
se confirma que la actividad ostrícola actual en el área
de estudio no es económica ni ambientalmente viable.
La variante extractiva EP provoca un daño directo al
ecosistema de manglar y un daño indirecto a sus
funciones y beneficios ambientales. En contraparte, la
variante productiva CA es más factible desde el punto
de vista económico y ambiental.
Este análisis confirma la pertinencia de introducir
mecanismos financieros con enfoque ecosistémico para
una mejor administración, aprovechamiento y
conservación de C. rhizophorae y de otros recursos
naturales en Cuba. Es necesario propiciar una nueva
tradición de otorgar valor económico a los bienes y
servicios ambientales del manglar, y generar
mecanismos para incorporar este valor al sistema de
evaluación económica de actividades acuícolas y
pesqueras en Latinoamérica y el Caribe, como
instrumentos para la toma de decisiones de mediano y
largo plazo (Barzev, 2008; FAO, 2012).
Asumiendo que será la acuicultura y no la pesca,
quien aportará en el futuro los alimentos de origen
acuático que requiere la humanidad, es necesario
introducir nuevas concepciones de sostenibilidad. La
bahía de Sagua la Grande tiene potencial para, al
menos, duplicar la producción ostrícola actual, que ha
sido inferior a las 100 ton en los últimos años. La reimplementación y generalización del cultivo ostrícola
artesanal en Cuba, incrementará la rentabilidad
económica y social de las pesquerías en su conjunto, ya
que se beneficiarían todos los recursos biológicopesqueros asociados al manglar, generando mayores
ingresos económicos y fortaleciendo la autogestión en
las poblaciones ribereñas y su sentido de pertenencia a
su entorno ecológico primigenio (Mazón-Suástegui et
al., 2011). El cultivo tecnificado permitirá certificar y
etiquetar el producto final, como económica y ecológicamente sostenible, con todas sus implicaciones productivas, sociales, ambientales, económicas y comerciales, considerando potenciales nichos ecoturísticos en
futuros mercados (Mazón-Suástegui et al., 2011).
AGRADECIMIENTOS
A la dirección del Proyecto GEF/PENUD51311
“Protección al ecosistema Sabana-Camagüey” de la
Agencia de Medio Ambiente de Cuba, por su apoyo
financiero y capacitación en economía ambiental. Al
Centro de Investigaciones Pesqueras de Cuba. Al
proyecto Ciencia Básica SEP-CONACyT Nº129025
”Diversidad Microbiana Asociada a Moluscos Ostreidos de Cultivo e Interacción Molecular BacteriaHospedador”, del Centro de Investigaciones Biológicas
del Noroeste, S.C., La Paz, México.
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2014
poblacional del rotífero Brachionus ibericus
1159
Research Article
Dinámica poblacional del rotífero Brachionus ibericus aislado de estanques para
camarón, alimentado con diferentes dietas
José Cristóbal Román-Reyes1, Dulce Olivia Castañeda-Rodríguez1, Hipólito Castillo-Ureta2
René Bojórquez-Domínguez1 & Gustavo Alejandro Rodríguez-Montes de Oca1
1
Laboratorio de Reproducción y Cultivo de Peces, Facultad de Ciencias del Mar
Universidad Autónoma de Sinaloa, Paseo Claussen s/n, C.P. 82000, Mazatlán, Sinaloa, México
2
Escuela de Biología, Universidad Autónoma de Sinaloa, Blvd. Universitarios y Av. De las Américas s/n
Ciudad Universitaria, C.P. 80010, Culiacán Rosales, Sinaloa, México
RESUMEN. La producción de microalgas vivas para cultivar rotíferos constituye uno de los mayores costos de
operación en la larvicultura de peces, por lo que se están desarrollando sustitutos comerciales de microalgas
para la alimentación y producción de rotíferos. Se desconoce el efecto que tienen las formulaciones comerciales
sobre la dinámica poblacional de rotíferos nativos del noroeste de México y en este estudio se evaluó el efecto
de cuatro dietas comerciales (Espirulina, RotiMac®, Nanno 3600®, RotiGrow-Plus®) y la microalga viva
Nannochloropsis sp., sobre el crecimiento poblacional y fecundidad del rotífero Brachionus ibericus (GenBank
KJ949043), aislado de una granja de camarón blanco (Litopenaeus vannamei). Se realizaron cinco réplicas por
tratamiento alimenticio utilizando recipientes con volumen de 12 L de agua, con temperatura de 29 ± 1°C y
salinidad de 35 ± 1, respectivamente. Los resultados mostraron que durante los periodos experimentales, las
dietas probadas resultaron adecuadas para alimentar a B. ibericus, con tasas de crecimiento, tiempos de
duplicación, densidades máximas y fecundidades que fluctuaron entre 0.20 a 0.27 rotíferos día-1, 2.60 a 3.42
días, 215 a 344 rotíferos mL-1 y de 0.16 a 0.39 huevos hembra-1, respectivamente. Las diferencias entre
tratamientos fueron significativas (P < 0.05); los menores tiempos de duplicación y las mayores tasas de
crecimiento, fecundidad y densidad poblacional fueron obtenidas con RotiGrow-Plus®, pero el tiempo de
duplicación y la tasa de crecimiento con RotiGrow-Plus® no fueron significativamente diferentes (P > 0.05) a
las obtenidas con Nanno 3600®.
Palabras clave: Brachionus ibericus, Nannochloropsis, rotíferos, dinámica poblacional, dietas comerciales.
Population dynamics of rotifer Brachionus ibericus isolated from shrimp ponds,
fed with different diets
ABSTRACT. The production of live microalgae to cultivate rotifers is one of the largest operating costs in fish
hatcheries. Commercial substitutes of microalgae are being developed to feed and produce rotifers. The effect
of commercial formulations on the population dynamics of native rotifers of northwestern Mexico is unknown,
so in this study the effect of four commercial diets (Spirulina, RotiMac®, Nanno 3600®, RotiGrow-Plus®) was
evaluated as well as the live macroalgae Nannochloropsis sp., on the population growth and fecundity of the
rotifer Brachionus ibericus (GenBank KJ949043), isolated from a white shrimp farm (Litopenaeus vannamei).
Five replicates per dietary treatment were performed using 12 L containers with temperature of 29 ± 1°C and
salinity of 35 ± 1 respectively. The results showed that during the experimental period, the diets tested were
suitable to feed B. ibericus, with mean growth rates, duplication times, maximum densities and fecundities that
ranged from 0.20 to 0.27 rotifers day-1, 2.60 to 3.42 days, 0.16 to 0.39 eggs per female and 215.4 to 357.0
rotifers mL-1, respectively. Differences between treatments were significant (P < 0.05); lower doubling times
and higher growth rates, fecundities and population densities were obtained with RotiGrow-Plus®; however,
duplication times and growth rates observed in rotifers fed RotiGrow-Plus® were not significantly different
(P > 0.05) to values observed with Nanno 3600®.
Keywords: Brachionus ibericus, Nannochloropsis, rotifers, population dynamics, commercial diets.
___________________
Corresponding author: Gustavo Rodríguez ([email protected])
1160
INTRODUCCIÓN
Los rotíferos del género Brachionus constituyen el
alimento vivo imprescindible para la primera
alimentación larvaria de muchas especies marinas,
principalmente larvas de peces y han sido ampliamente
estudiados debido a su importancia para el escalamiento acuícola comercial y como herramienta en
numerosos campos de investigación (Kostopoulou et
al., 2012). Su utilización en la acuicultura mexicana ha
permitido el éxito del cultivo larvario de muchos peces
de interés para la acuicultura y se espera que en el
futuro inmediato contribuyan de manera significativa
en la diversificación acuícola en el noroeste de México.
Durante su cultivo, los rotíferos requieren grandes
cantidades de microalgas vivas para su alimentación,
pero los altos costos asociados a su producción, riesgo
de contaminación y variaciones temporales en su valor
alimenticio constituyen problemas inherentes para
cualquier operación acuícola y limitan la producción de
rotíferos (Lavens & Sorgeloos, 1996). Para contrarrestar estos problemas, existe la tendencia de sustituir
microalgas vivas con dietas comerciales en diferentes
presentaciones, ya sea como complemento o como
principal fuente de alimento (Seychelles et al., 2009).
Recientemente han aparecido en el mercado varias
dietas comerciales a base de microalgas concentradas,
pastas congeladas de microalgas, microalgas secas en
polvo o liofilizadas que se están utilizando para
bioenriquecer rotíferos con altos niveles de HUFA´s
(ácidos grasos poli-insaturados) o como dieta única
para cultivo intensivo para reducir los costos de
producción en los criaderos e incrementar los niveles
de producción en la larvicultura de peces marinos (Önal
et al., 2010).
En la literatura existen numerosos estudios para
determinar el efecto de diferentes microalgas vivas y
condiciones ambientales sobre las características
biológicas y bioquímicas de rotíferos (Jeeja et al.,
2011). Los trabajos más recientes que describen las
tasas de crecimiento, tiempos de duplicación, densidades
máximas y fecundidad de diferentes variedades del
complejo de Brachionus plicatilis son: Sarma et al.,
(2005); Hagiwara et al. (2007); Yin & Zhao (2008);
Viayeh et al. (2010) y Jeeja et al. (2011). En general,
los autores mencionan que las características biológicas
varían dependiendo del morfotipo estudiado, por lo que
es necesario caracterizar las variedades endémicas para
entender su biología y potencial de cultivo.
Se carece de información biológica sobre las
especies endémicas del noroeste de México;
particularmente, no se tienen estudios sobre el efecto
que causan las formulaciones comerciales sobre la
dinámica poblacional de rotíferos nativos. Para
entender cómo responden a diferentes condiciones de
cultivo y asegurar su disponibilidad y valor nutritivo, es
necesario conocer la dinámica poblacional de estos
rotíferos, puesto que son relevantes para la transferencia de energía y la producción larvaria de especies
acuícolas de la región. En este sentido, la evaluación de
cómo las formulaciones comerciales afectan la
dinámica poblacional de los rotíferos nativos, puede
indicar que el uso de dietas comerciales como sustitutos
de microalgas vivas puede ser una alternativa
potencialmente efectiva en la reducción de costos de
producción, para optimizar la producción de alimento
vivo y abastecer de manera continua la demanda de
rotíferos en los sistemas de producción de juveniles de
peces marinos de importancia comercial, considerados
de alto potencial acuícola en la región del noroeste del
océano Pacífico mexicano.
Obtención de los organismos experimentales
El rotífero utilizado en esta investigación fue aislado
después de la eclosión de huevos en diapausa presentes
de forma natural en el sedimento de los estanques de
cultivo de camarón blanco L. vannamei de una granja
local del sur de Sinaloa, México (23°9'10,54”N,
106°18'22,84”W). Dicho sedimento fue colectado
durante el secado de los estanques (enero-febrero de
2012), de donde se seleccionaron 3 kg de sedimento
(como reservorio de quistes) proveniente de los
primeros 10 cm de profundidad y se depositaron en
estanques de 500 L de capacidad, llenados con agua de
mar filtrada, esterilizada con filtros UV y fertilizada
con urea, ácido fosfórico y salvado de trigo, de acuerdo
a las proporciones recomendadas por Dhert et al.
(1997) y Ludwig et al. (1998), para inducir la
productividad primaria, en condiciones de temperatura
ambiente. Una vez que los rotíferos de diversos géneros
que eclosionaron de las muestras de sedimento
presentaron la máxima producción, se seleccionaron
hembras adultas portadoras de huevos mícticos que
pasaron por el tamiz de 200 µm y que presentaron la
mayor abundancia, para obtener rotíferos con tamaños
apropiados (<150-200 µm) considerado un tamaño
adecuado para la alimentación de larvas de peces de
boca pequeña. Considerando este criterio, se separaron
los rotíferos del complejo Brachionus de menor tamaño
utilizando tubos capilares bajo un estereoscopio para
trabajar con cultivos mono-específicos (Jung et al.,
1997), con agua de mar filtrada y esterilizada con filtros
UV, a 29°C y alimentados con la microalga
Nannochloropsis sp. a una concentración de 1x106 cél.
mL-1. Los rotíferos aislados fueron caracterizados
morfológicamente utilizando la metodología descrita
Dinámica poblacional del rotífero Brachionus ibericus
por Fu et al. (1991) y Hagiwara et al. (1995),
correspondiendo preliminarmente al género Brachionus
(Koste, 1978; Segers, 1995), que registró una longitud
y ancho de lórica de 193,8 ± 19,2 y 140,9 ± 12,1 µm
(media ± DE) respectivamente y posterior-mente para
identificar la especie utilizada se efectuó un análisis
molecular, mediante la secuenciación de un fragmento
del gen de citocromo oxidasa I (COI) del ADN
mitocondrial. A través del programa BLAST® se
procedió a alinear con secuencias del taxón Rotífera,
identificando la especie Brachionus ibericus. La
secuencia fue depositada en la base de datos Genbank®
con el código de acceso (KJ949043). La cepa se
encuentra disponible en el Laboratorio de Reproducción y Cultivo de Peces de la Facultad de Ciencias
del Mar de la Universidad Autónoma de Sinaloa, en
Mazatlán, Sinaloa, México.
Diseño experimental
Se utilizaron cuatro dietas comerciales (Espirulina,
RotiMac®, RotiGrow-Plus® y Nanno 3600®) y una
dieta control con microalga viva Nannochloropsis sp.
Siendo Espirulina (Prilabsa Inc., Mazatlán, México) y
RotiMac (Biomarine Aquafauna Inc., Hawthorne, CA,
USA) mezclas de microalgas secas para alimentar
rotíferos y los productos RotiGrow-Plus y Nanno 3600
(Reed Mariculture Inc., Campbell, California) mezclas
de microalgas concentradas con presentación en pasta.
Los experimentos de alimentación se realizaron por
quintuplicado. En cada experimento se administró la
ración diaria de alimentación recomendada por el
fabricante, que se realizó manualmente a intervalos de
6 h, durante 12 h. Para el caso de Nannochloropsis sp.,
se suministró dos raciones diarias a una concentración
de 3x106 cél. mL-1 para una densidad de 200 rotíferos
mL-1 (Aoki et al., 1995; Hino et al., 1997). Antes de
iniciar los experimentos, los rotíferos fueron aclimatados a los tratamientos experimentales durante al
menos cinco días y posteriormente se ajustó la densidad
inicial a 10 rotíferos mL-1 en cada una de las réplicas de
cada tratamiento.
En todos los experimentos, la temperatura se
mantuvo constante (29°C), utilizando calentadores
termoregulados, y agua marina bombeada de la bahía de
Mazatlán (salinidad de 34-36 ups), previamente tratada
con un sistema de filtración en serie con cartuchos de 20,
10, 5 y 1 µm y esterilizada con filtros UV.
El cultivo de rotíferos se realizó en garrafones
transparentes de 12 L de volumen útil por un total de 13
días. En cada experimento se utilizaron mangueras de
aireación para mantener la concentración de oxígeno
superior a los 4 mg L-1, mientras que el pH se mantuvo
a 8.0 ± 1.0 utilizando gotas de una solución de ácido
clorhídrico (HCL) comercial. La temperatura y el
1161
oxígeno disuelto fueron monitoreados diariamente en
todos los experimentos, utilizando un medidor óptico
de oxígeno disuelto YSI modelo 550A y el pH fue
medido con un potenciómetro Hanna HI 98128W
modelo pHep.
Determinación de la dinámica poblacional de rotíferos
(tasa de crecimiento, tiempo de duplicación, densidad
máxima y fecundidad)
La densidad de los organismos experimentales se
determinó en base al promedio de muestras triplicadas
de 1 mL-1, tomadas de la unidad de cultivo con una
pipeta y colocadas en una cámara Sedgwick-Rafter para
el conteo de zooplancton. Los organismos se fijaron
con una solución de Lugol y posteriormente contados
con un microscopio estereoscópico. La tasa de
crecimiento (r) fue calculada utilizando la ecuación
sugerida por Oie et al. (1994): r = (lnNt - lnNo)• t-1,
dónde No es la concentración inicial de organismos
experimentales, Nt es la concentración de individuos al
tiempo t y t es el periodo de cultivo en días. El tiempo
de duplicación de la población se determinó mediante
la función Td = ln2 r-1. La densidad máxima (Dmax) se
estimó utilizando la máxima abundancia obtenida
después de un tiempo t de cultivo y para la fecundidad
se determinó el número de hembras portadoras y se
reportó la proporción de huevos producidos por hembra
(fecundidad) como un indicador de la estabilidad de los
cultivos.
Determinación del peso seco y el contenido orgánico
de rotíferos
Para determinar el peso seco y orgánico de rotíferos se
tomaron muestras de 150 mL con una densidad de 200
rotíferos mL-1, los cuales se concentraron en filtros de
fibra de vidrio Whatman GF/C de 47 mm de diámetro,
previamente calibrados en una balanza analítica
semimicro con precisión de 0,01 mg. Durante la
concentración de las muestras, se eliminaron los
residuos de sales marinas con una solución acuosa de
formiato de amonio al 4%. Posteriormente, las muestras
se secaron en periodos sucesivos de 24 h, en una estufa
de convección a 60ºC, hasta obtener un peso constante
en la balanza analítica semi-micro. Finalmente, las
muestras se incineraron en una mufla a 450°C durante
a lo menos 12 h, verificando nuevamente el peso
constante. El valor obtenido representa el contenido
inorgánico de las muestras y el contenido de biomasa
orgánica se calculó por diferencia entre el peso seco
total y peso de las cenizas.
Procesamiento y análisis de los datos
El efecto de los tratamientos sobre la biomasa seca y
orgánica, tasa de crecimiento, tiempo de duplicación,
1162
densidad máxima y proporción de huevos por hembra
de los rotíferos, fueron contrastados mediante la técnica
de análisis de varianza (ANDEVA) de un factor.
Previamente, los datos fueron sometidos a las pruebas
de normalidad de Lilliefors y homogeneidad de
varianzas de Bartlett (Zar, 1999). Dado que las
variables de respuesta cumplieron con estas condiciones, se aplicó procedimientos paramétricos
(Estadístico F). Cuando los análisis ANDEVA
resultaron significativos (P < 0,05), se aplicaron
pruebas de comparaciones múltiples de Tukey.
RESULTADOS
Características bioquímicas de las dietas experimentales utilizadas como alimento
La Tabla 1 muestra las características bioquímicas
proximales (proteínas, carbohidratos y lípidos) de las
dietas experimentales, en términos de porcentajes
relativos a la biomasa seca (%BS) y el contenido
energético en Jouls mg-1 de biomasa seca (J mg-1 BS).
Los valores de la composición proximal de las dietas
comerciales fueron las reportadas por los fabricantes,
mientras que los de la microalga viva Nannochloropsis
sp. se obtuvieron de Martínez-Brown (2001). El
contenido energético se calculó a partir de la
composición proximal utilizando los equivalentes
calóricos de Brett & Groves (1977), como se muestra
en la Tabla 1, la cual describe el contenido de proteínas
de las dietas en orden de importancia descendente,
como sigue Espirulina > RotiGrow = Nanno 3600 >
RotiMac > Nannochloropsis sp., mientras que el
contenido de carbohidratos fue, en el mismo orden,
RotiMac > RotiGrow = Nanno 3600 > Espirulina >
Nannochloropsis sp. Los lípidos estuvieron presentes
en el siguiente orden descendente RotiGrow = Nanno
3600 > Nannochloropsis sp. > RotiMac > Espirulina.
El contenido energético de las dietas Nannochloropsis
sp., RotiGrow, Nanno 3600, Espirulina y RotiMac
fueron respectivamente de 25,9; 22,7; 22,7; 21,1 y 19,2
J mg-1 BS.
Contenido de biomasa seca (BS) y biomasa orgánica
(BO) de los rotíferos alimentados con las dietas
experimentales
La Figura 1 muestra los valores promedio (± DE) de la
biomasa seca (BS) y la biomasa orgánica (BO) de los
rotíferos alimentados con las diferentes dietas. El
análisis de varianza indicó un efecto significativo de las
dietas sobre la biomasa seca de rotíferos (ANDEVA,
F0.05,4 = 15,63, P < 0,05). Las comparaciones múltiples
de Tukey indicaron que los rotíferos alimentados con
RotiMac registraron la menor BS (0,10 ± 0,01 µg rot-1),
pero no fue significativamente diferente (P > 0,05) de
la registrada con Espirulina (0,15 ± 0,03 µg rot -1).
Cuando los rotíferos se alimentaron con Nanno 3600,
la BS mostró un incremento importante (0,21 ± 0,02 µg
rot-1), pero las comparaciones múltiples indicaron que
no fue diferente (P > 0,05) a la biomasa seca registrada
para los rotíferos alimentados con Espirulina 0,15 ±
0,03 μg rot-1). RotiGrow (0,19 ± 0,04 µg rot-1). La dieta
a base de la alga viva Nannochloropsis sp. originó la
mayor biomasa seca de rotíferos (0,26 ± 0,06 µg rot -1),
pero no fue estadísticamente diferente de la registrada
en los rotíferos alimentados con Nanno 3600
(comparaciones múltiples de Tukey, P > 0,05).
Con respecto al promedio de la biomasa orgánica
(BO) de los rotíferos alimentados con las diferentes
dietas, los análisis estadísticos mostraron un efecto
significativo (ANDEVA, F0.05,4 = 40,56, P < 0,05). Los
valores menores se registraron en los rotíferos
alimentados con RotiMac (0,07 ± 0,1 µg rot -1) y
Espirulina (0,09 ± 0,02 µg rot-1) y no fueron
estadísticamente diferentes (P > 0,05). Los valores
mayores y similares fueron obtenidos con
Nannochloropsis sp. (0,20 ± 0,02 µg rot-1) y Nanno
3600 (0,19 ± 0,01 µg rot-1), mientras que cuando los
rotíferos se alimentaron con RotiGrow se registró una
BO intermedia (0,15 ± 0,03 µg rot-1) y fue
estadísticamente diferente del resto de los tratamientos
(comparaciones múltiples de Tukey, P < 0,05).
Tasa de crecimiento poblacional y la fecundidad
(proporción de huevos por hembra)
En la Figura 2 se muestran los análisis que denotan las
diferencias entre tasas de crecimiento y fecundidad de
los rotíferos alimentados con las diferentes dietas
durante 13 días de cultivo. El análisis indicó que hubo
un efecto significativo de las dietas sobre la tasa de
crecimiento de rotíferos (ANDEVA, F0.05,4 = 70,01, P <
0,05). Las comparaciones múltiples señalaron que los
rotíferos alimentados con Nannochloropsis sp. y
RotiMac presentaron las menores tasas de crecimiento
(0,20 ± 0,01 y 0,21 ± 0,01 rot día-1, respectivamente) y
no fueron estadísticamente diferentes (Tukey, P >
0,05), mientras que cuando se alimentaron con Nanno
3600 y RotiGrow se registraron las mayores tasas de
crecimiento (0,27 ± 0,01 y 0,26 ± 0,01 rot día -1,
respectivamente), sin ser estadísticamente diferentes.
Se presentó una tasa de crecimiento intermedia cuando
los rotíferos se alimentaron con Espirulina (0,23 ± 0,02
rot día-1) y fue diferente al resto de los tratamientos. Los
valores promedio de la fecundidad fueron significativamente diferentes cuando se alimentaron con dietas
comerciales y Nannochloropsis sp. (ANDEVA, F0.05,4
= 54,39, P < 0,05) (Fig. 2). Las comparaciones
múltiples indicaron que el valor significativamente
menor se registró con Espirulina (0,16 ± 0,01 huevos
1163
Tabla 1. Características bioquímicas en porcentaje de biomasa seca (%BS) y contenido energético (J mg-1 BS) de las dietas
experimentales. *Energía calculada a partir del contenido proximal, utilizando los equivalentes calóricos de Brett & Groves
(1977) mediante la ecuación Energía total = (P*23,86)+(C*17,16)+(L*36,42), donde P, C y L son la proporción de
proteínas, carbohidratos y lípidos de la muestra, respectivamente.
Dieta
Espirulina
Nannochloropsis sp.
RotiMac
RotiGrow
Nanno 3600
Proteínas
65,0
25,3
37,4
58,6
58,6
Carbohidratos
17,5
8,2
35,0
20,0
20,0
Lípidos
7,0
15,8
11,7
14,5
14,5
Energía*
21,1
25,9
19,2
22,7
22,7
Figura 1. Valores promedio ± DE de la biomasa seca (BS,
µg rot-1) y biomasa orgánica (BO, µg rot-1) de los rotíferos
alimentados con dietas experimentales. Esp: Espirulina y
Nanno: Nannochloropsis sp. Letras iguales o comunes en
la parte superior de las columnas indican que no hay
diferencias significativas entre tratamientos.
Figura 2. Valores promedios ± DE de la tasa intrínseca de
crecimiento (r) (rot día-1) y la fecundidad (huevos hembra1
) de rotíferos alimentados con dietas experimentales. Esp:
Espirulina y Nanno: Nannochloropsis sp. Letras iguales o
comunes en la parte superior de las columnas indican que
no hay diferencias significativas entre tratamientos.
hembra-1), mientras que el valor promedio significativamente mayor se obtuvo cuando se suministró
RotiGrow (0,39 ± 0,03 huevos hembra-1). El resto de
los tratamientos no fueron estadísticamente diferentes
con valores promedio de 0,23 ± 0,03; 0,25 ± 0,02 y 0,27
± 0,03 huevos hembra-1 para los rotíferos alimentados
con RotiMac, Nanno 3600 y Nannochloropsis sp.,
respectivamente.
tratamientos (P < 0,05; comparaciones múltiples de
Tukey). Los tiempos de duplicación de los rotíferos
alimentados con Nannochloropsis sp. y RotiMac no
fueron estadísticamente diferentes; sin embargo, con
estas dietas tardaron más tiempo en duplicarse con
valores de 3,34 ± 0,09 y 3,42 ± 0,04 h, respectivamente.
Tiempo de duplicación
Cuando los rotíferos fueron alimentados con las
diferentes dietas se detectó un efecto significativo sobre
el tiempo de duplicación (ANDEVA, F0.05,4 = 54,50; P
< 0,05) (Fig. 3). Las dietas con las que se duplicó con
mayor rapidez la población fueron RotiGrow (2,6 ±
0,04 h) y Nanno 3600 (2,7 ± 0,05 h) y no fueron
estadísticamente diferentes (P > 0,05; comparaciones
múltiples de Tukey); mientras que cuando se suministró
Espirulina se obtuvo un tiempo de duplicación de (3,02
± 0,23 h) y fue estadísticamente diferente a todos los
Densidad máxima
La Figura 4 muestra la densidad máxima de los
rotíferos alimentados con las diferentes dietas, con
resultados que indicaron diferencias estadísticas entre
tratamientos (ANDEVA, F0.05,4 = 53,22, P < 0,05). Las
comparaciones múltiples mostraron que las menores
densidades se registraron en los rotíferos alimentados
con Espirulina (215 ± 20,3 rot mL-1) y RotiMac (217 ±
7,3 rot mL-1) sin presentar diferencias estadísticas (P >
0,05). En el resto de los tratamientos, las densidades
máximas resultaron estadísticamente diferentes (P <
0,05) con valores en orden ascendente de 255 ± 12,9,
290 ± 16,4 y 344 ± 22,0 rot mL-1 para los rotíferos ali-
1164
Figura 3. Valores promedios ± DE del tiempo de
duplicación (Td, h) de rotíferos alimentados con dietas
experimentales. Esp: Espirulina y Nanno: Nannochloropsis
sp. Letras iguales o comunes en la parte superior de las
columnas indican que no hay diferencias significativas
entre tratamientos.
Figura 4. Valores promedios ± DE de la densidad máxima
(Dmax, rot mL-1) de rotíferos alimentados con dietas
experimentales. Esp: Espirulina y Nanno: Nannochloropsis
sp. Letras iguales o comunes en la parte superior de las
columnas indican que no hay diferencias significativas
entre tratamientos.
mentados con Nannochloropsis sp., Nanno 3600 y
RotiGrow, respectivamente.
detritos (Yin et al., 2013), incluso de alimentos
artificiales (Jeeja et al., 2011), microalgas en pastas
congeladas (Guevara et al., 2011) y liofilizadas (RuedaJasso, 1996). Sin embargo, el efecto de la dieta sobre
las características de la dinámica poblacional de los
rotíferos estudiados, confirma que la dieta es considerada como el criterio más importante que en general,
afecta su crecimiento y máxima densidad poblacional
(Srivastava et al., 2006).
DISCUSIÓN
El valor nutricional de los rotíferos depende de su
biomasa seca, contenido calórico y composición
química (Lubzens et al., 1989). La biomasa seca de los
rotíferos alimentados con dietas monoalgales y
enriquecidos con productos comerciales contiene
aproximadamente 25-63% de proteínas, 6-36% de
lípidos y 6-15% de carbohidratos (Cariç et al., 1993;
Rueda-Jasso, 1996; Sayegh et al., 2007; Conceição et
al., 2009; Demir & Dicken, 2011; Jeeja et al., 2011).
Los resultados muestran que la composición proximal
de los rotíferos estudiados se encontró en el intervalo
descrito en la literatura. La variabilidad observada
apoya la conclusión de que las proporciones de estos
nutrientes cambian cuando los rotíferos son
alimentados con diferentes especies de microalgas o
dietas enriquecidas artificialmente (Sayegh et al.,
2007); mientras que el contenido energético estuvo
comprendido en el intervalo de 16 a 27 J mg-1 de
biomasa seca, reportados por Theilacker & McMaster
(1971) y Yúfera et al. (1997).
Por otra parte, los resultados indicaron que los
rotíferos tuvieron la capacidad de aclimatarse y crecer
en todas las condiciones experimentales probadas, pero
su dinámica poblacional fue dependiente de la dieta
utilizada. Lo anterior no es raro, pues muchos trabajos
de investigación han demostrado que los rotíferos del
género Brachionus se alimentan de microalgas vivas,
levadura de pan y de cerveza, protozoarios, bacterias y
Un indicador confiable del estado de salud de los
cultivos de rotíferos, es la proporción de huevos por
hembra (fecundidad) (Snell et al., 1987). Sarma et al.
(2005), reportaron que en condiciones sin estrés, la
proporción de huevos por hembras puede variar de 0,22,5, dependiendo de la especie y el estado de
crecimiento de la población. Snell et al. (1987)
mencionan que si la proporción de huevos por hembra
es <0,13 las condiciones del cultivo son adversas, con
la consecuente disminución de la población. La
variabilidad observada durante el periodo de cultivo,
mostró que los rotíferos alimentados con RotiGrow
registraron la mayor fecundidad promedio (0,39 huevos
hembra-1) y los alimentados con Espirulina la menor
(0,16 huevos hembra-1), mientras que el resto de las
dietas presentaron valores promedio similares entre
0,23 y 0,27 huevos hembra-1. Esto indica que los
rotíferos alimentados con Espirulina estuvieron en
condiciones menos favorables durante el periodo
experimental, que también se reflejó en las bajas tasas
de crecimiento, mayor tiempo de duplicación, menor
densidad máxima y menor biomasa seca y orgánica,
esto último, asociado probablemente con la baja
fecundidad, puesto que existe correlación positiva entre
la fecundidad y peso seco de los rotíferos (Yúfera et al.,
1993). Rosas et al. (1998) también reportaron que las
dietas secas pulverizadas de Espirulina indujeron bajas
tasas de crecimiento en rotíferos. Jabeur et al. (2013) le
atribuyen este efecto al tamaño de la microalga, ya que
los rotíferos no pueden filtrar partículas >18 µm, por lo
que a pesar de la pulverización fina de Espirulina,
probablemente tuvo mayor tamaño. Además, aunque la
Espirulina pulverizada es muy rica en proteínas y
vitaminas, posee cantidades reducidas de los
aminoácidos metionina, cisteína y lisina, y carece de
suficiente grasa (Babadzhanov et al., 2004; Masha et
al., 2013) como para sustentar adecuadamente el
crecimiento de rotíferos.
Otra dieta que fue precursora de valores inferiores
en la densidad máxima y en la biomasa seca y orgánica
de los rotíferos, fue RotiMac que es una dieta
enriquecida con emulsiones comerciales, que cuando se
utilizó como alimento, se observó ocasionalmente la
aparición de colonias bacterianas (con una tonalidad
rosa) en el fondo de los recipientes de cultivo. Esto
puede explicar el efecto poco favorable de esta dieta
enriquecida sobre la dinámica poblacional de rotíferos.
Al respecto, Cisneros (2011) menciona que es común
utilizar emulsiones para enriquecer rotíferos con
proteínas y ácidos grasos, pero durante periodos de
enriquecimientos largos con frecuencia se produce la
acumulación de grasa, afectando negativamente la
calidad sanitaria de los cultivos. En este sentido, Haché
& Plante (2011) demostraron que después de un
proceso de enriquecimiento de rotíferos con emulsiones
comerciales, se incrementó el número de colonias
bacterianas.
La tasa de crecimiento poblacional (r) es una
variable que integra supervivencia, fecundidad, tiempo
de desarrollo y reproducción (Viayeh et al., 2010), por
lo tanto no es sorprendente que los tipos de dietas hayan
tenido influencia sobre esta variable poblacional de
rotíferos. Suantika et al. (2003) mencionan que (r) es
un buen indicador de la dinámica poblacional de
rotíferos, así como para la evaluación de la producción
de rotíferos en los sistemas de cultivo; incluso se utiliza
para estimar el tiempo de duplicación de la población
(Theilacker & McMaster, 1971). En este estudio, (r) fue
sensible como un índice central para evaluar la
conveniencia relativa de diferentes dietas experimentales, los valores promedio obtenidos fluctuaron
entre 0,20 y 0,27, con las mayores tasas de crecimiento
en los rotíferos alimentados con Nanno 3600 y
RotiGrow. Las tasas de crecimiento (r) reportadas para
las especies de Brachionus, en diferentes condiciones
de cultivo, fluctúan entre 0,2 y 1,0, y en unos pocos
casos llegan hasta 2,0 (Miracle & Serra, 1989). En el
presente estudio, los valores de (r) para la especie
1165
analizada se encontraron en el límite inferior del
intervalo reportado en la literatura, pero la comparación
es complicada debido a las diferentes condiciones
experimentales en que fueron determinadas y a que
algunos valores de (r) son reportados sólo en la fase de
crecimiento exponencial. Algunos estudios comparables, fueron los realizados por Theilacker & McMaster
(1971) con valores de 0,62 a 0,82 día-1; Sarma &
Nandini (2002) con dos especies de Brachionus con
valores entre 0,06 y 0,2 día-1; por Hotos (2003) en
rotíferos alimentados con microalgas vivas en
salinidades de 30 ups, con valores de (r) en el intervalo
de 0,43 a 0,61 día-1; por Yin & Zhao (2008) quienes
estudiaron el crecimiento de seis variedades de
Brachionus plicatilis, con valores de (r) <1,0 día-1, y
finalmente por Cisneros (2011) con rotíferos
alimentados con diferentes enriquecedores, que obtuvo
valores entre 0,02 y 0,38 día-1. Yin & Zhao (2008)
mencionan que la salinidad tiene un efecto notable
sobre la tasa de crecimiento de los rotíferos, y que
además el efecto es clon-específico. Con respecto a la
especie estudiada, no se tiene información específica
sobre el efecto de la salinidad, pero pudo haber sido un
factor de variabilidad, sobre la dinámica poblacional,
como ha sido reportado para otras especies del género
Brachionus.
La densidad máxima de la población indica la
abundancia que puede ser soportada por las condiciones
de cultivo probadas y refleja la reproducción y
supervivencia de las especies del zooplancton y resume
la historia de aclimatación de la población a
condiciones experimentales (Krebs, 1985). En cambio,
el tiempo de duplicación, permite predecir la
abundancia de rotíferos en cualquier punto de la curva
de crecimiento y es un concepto similar al tiempo
generacional (tiempo promedio entre el nacimiento de
los padres y el de los descendientes) (Gillooly, 2000).
En este estudio, el tiempo de duplicación indicó que el
tiempo generacional fue más largo para los rotíferos
alimentados con RotiMac y Nannochloropsis sp.,
intermedio para los alimentados con Espirulina y muy
corto para RotiGrow y Nanno 3600. El tiempo de
duplicación de rotíferos alimentados con diferentes
dietas, reportadas en la literatura, varía de 1,43 a 5,97 h
(James et al., 1983), mientras que en el presente trabajo
estuvo entre 2,5 y 3,4 h. Por lo tanto, los valores
obtenidos se encuentran dentro del intervalo registrado
para distintas cepas del complejo de B. plicatilis.
Las diferencias estructurales y bioquímicas de las
dieta también pudieron haber afectado la dinámica
poblacional de los rotíferos estudiados. La microalga
viva Nannochloropsis sp. es utilizada ampliamente en
los laboratorios y en los criaderos comerciales para
alimentar rotíferos, debido a su adecuada calidad
1166
nutricional (Zou et al., 2000). Sin embargo, demostró
ser una dieta inferior que RotiGrow, en términos de
tasas de crecimiento, fecundidad, tiempos de
duplicación y densidades máximas, induciendo valores
de fecundidad y de biomasa seca y orgánica similares a
los obtenidos con Nanno 3600. RotiGrow y Nanno
3600 son pastas de Nannochloropsis sp. congelada,
enriquecida con ácidos grasos altamente insaturados,
ácido eicosapentaenoico, ácido araquidónico y
vitaminas, con mayor proporción en RotiGrow.
Alternativamente, como lo indican los datos de la
composición proximal y contenido energético de las
dietas; las semejanzas registradas, pudieron deberse al
contenido de cantidades similares de lípidos y energía,
mientras que las discrepancias se debieron probablemente a las diferencias en el contenido de proteínas, con
mayor énfasis en la razón proteínas/lípidos, puesto que
Øie & Olsen (1997) reportaron que existe correlación
positiva entre la tasa de crecimiento y el contenido de
proteínas y la razón proteínas/lípidos de los rotíferos.
Adicionalmente, las dietas Espirulina y Rotimac son
microalgas secas que tuvieron menores valores en los
valores de dinámica poblacional, lo cual es coincidente
con los resultados encontrados en otros trabajos, donde
reportan que las dietas secas inducen bajas tasas de
crecimiento (Mostary et al., 2010).
CONCLUSIONES
Las mayores tasas de crecimiento, fecundidad y
densidades máximas, así como los menores tiempos de
duplicación de Brachionus ibericus, se obtuvieron con
la dieta comercial RotiGrow, seguido por Nanno 3600,
superando en ocasiones a las obtenidas con
Nannochloropsis sp. Los resultados indicaron que
RotiGrow y Nanno 3600 pueden ser utilizados como
sustitutos para alimentar y crecer la cepa de rotíferos
estudiada, con resultados más satisfactorios que con
Nannochloropsis sp.
Finalmente, los estudios de dinámica poblacional
son particularmente útiles debido a que los rotíferos
pueden tener características cepa-específica en su
potencial de crecimiento. En el caso de B. ibericus, es
relevante debido a que esta especie es nativa de la
región y no hay antecedentes de estudios anteriores. La
significancia de este experimento es que la cepa de
rotíferos analizada constituye una especie nativa
potencialmente viable para la producción de biomasa
para la alimentación larvaria, debido a su tamaño
pequeño con longitud y ancho de lórica de 193,8 ± 19,2
y 140,9 ± 12,1 µm (media ± DE), respectivamente; y a
que presenta altas tasas de crecimiento en varias
condiciones de alimentación.
AGRADECIMIENTOS
Agradecemos el financiamiento otorgado por el
Programa de Fomento y Apoyos a proyectos de
Investigación (PROFAPI2011/155) de la Universidad
Autónoma de Sinaloa. Se agradece las facilidades de
obtención del sedimento al B.A. Jorge Watson de
Acuícola San Jorge S.A. de C.V.
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effects on cobia Rachycentron canadum larvae
1169
Research Article
Probiotic effects on cobia Rachycentron canadum larvae reared
in a recirculating aquaculture system
M. Angélica Garrido-Pereira1, Michael Schwarz2, Brendan Delbos2
Ricardo V. Rodrigues1, Luis Romano1 & Luís Sampaio1
1
Universidade Federal do Rio Grande, Instituto de Oceanografia, CP 474, Rio Grande, RS, Brazil
2
Virginia Tech, Virginia Seafood Agricultural Research and Extension Center
102 S King Street, Hampton, VA, 23669, USA
ABSTRACT. Cobia (Rachycentron canadum) is a marine finfish with good potential for mariculture. This study
analyzes the effects of probiotic Bacillus spp. on the performance of cobia larvae reared in a recirculating
aquaculture system (RAS). Larvae were stocked into two independent RAS for 26 days after hatching. One of
the systems (Probiotic treatment) received the addition of a commercial probiotic consisting of B. subtilis, B.
licheniformis and B. pumilus directly into the water and by live feed. Survival, final weight and water quality
were not affected by probiotics. Results showed larvae of the probiotic treatment demonstrated a greater
resistance to salinity stress. Immunohistochemical analysis showed a higher expression of CD4 in probiotic
treatment. These results suggest that Bacillus spp. probiotics used in RAS have a potential stimulating impact
on immune system differentiation and increases salinity stress resistance of cobia larvae.
Keywords: Rachycentron canadum, cobia, Bacillus, aquaculture, immunostimulation, immunohistochemistry,
mariculture.
Efectos probióticos sobre las larvas de cobia Rachycentron canadum criadas
en un sistema de recirculación de agua
RESUMEN. Cobia (Rachycentron canadum) es una especie de pez marino con buen potencial para la
maricultura. Este estudio analiza los efectos del probiótico Bacillus spp. sobre el desempeño de las larvas de
cobia criadas en un sistema de recirculación de agua (RAS). Las larvas fueron sembradas en dos RAS
independientes durante 26 días después de la eclosión. Uno de los sistemas (tratamiento experimental) recibió
la adición de un probiótico comercial que consiste en B. subtilis, B. licheniformis y B. pumilus directamente en
el agua y por alimento vivo. La sobrevivencia, peso final y calidad del agua no se vieron afectados por los
probióticos. Los resultados mostraron que las larvas del tratamiento probiótico presentaron una mayor
resistencia al estrés por estrés salino. El análisis inmunohistoquímico mostró una mayor expresión de CD4 en
el tratamiento probiótico. Estos resultados sugieren que estos probióticos utilizados en las larvas de cobia en
RAS tienen un potencial impacto estimulante sobre la diferenciación del sistema inmunológico y aumenta la
resistencia al estrés de las larvas de cobia.
Palabras clave: Rachycentron canadum, cobia, Bacillus, acuicultura, inmunoestimulación, inmunohistoquímico, maricultura.
___________________
Corresponding author: M. Angélica Garrido-Pereira ([email protected])
INTRODUCTION
Cobia (Rachycentron canadum) is a marine finfish that
has an emerging global potential for mariculture due to
its extraordinary growth rate (Sampaio et al., 2011) and
overall aquaculture performance (Holt et al., 2007).
Aquaculture environments can be stressful, triggering high mortality, especially during larval rearing
(Avella et al., 2010). Typical intensive larviculture
production protocols can cause disease by opportunistic
pathogens (Hansen & Olafsen, 1999) and in order to
avoid these potential diseases and antimicrobial drugs,
the use of probiotics in aquaculture is suggested
(Gatesoupe, 1999; Velmurugan & Rajagopal, 2009).
Bacillus spp. probiotics are commonly used in animals
and the beneficial roles of Bacillus spore applications
1170
in the aquaculture field are well established (Queiroz &
Boyd, 1998).
Probiotics can be defined as live microbial feed
supplements that can improve host intestinal microbial
balance of the host and in turn its health (Gatesoupe,
1999). It has also other beneficial effects, as
improvement of water quality (Wang et al., 2008). In
aquaculture, probiotics can be inoculated into the
rearing water or incorporated into the dry or live feed
(Taoka et al., 2006).
Several positive effects of probiotics in fish culture
have been demonstrated, such as higher survival
(Velmurugan & Rajagopal, 2009), faster growth (Aly
et al., 2008), improved stress tolerance (Rollo et al.,
2006), immune system enhancement (Picchietti et al.,
2009; Cha et al., 2013), and general welfare (Silvi et
al., 2008). These multiple effects of probiotics confirm
their successful use in fish husbandry areas including
nutrition, environmental control and immunity (Lazado
& Caipang, 2014).
The effects of probiotics on immune response
include the enhancement of non-specific immune
responses (Taoka et al., 2006) and increase of T-cells
(Picchietti et al., 2009). Some immunohistochemical
markers can be used to study leukocyte populations,
like the T-cell co-receptors CD3 and CD4 that are
essential for cell-mediated immunity (Laing et al.,
2006). The CD4 co-receptor occurs in T-helper cells,
which play a central role in the immune system
(Romano, 2010). Immunohistochemistry is an
important technique that can be used to evaluate fish
immunity although most studies on probiotics in fish
culture focus on pathogen challenge (Picchietti et al.,
2007).
Recirculating systems can be used to maximize
biosecurity and seasonal environmental influences
(Lyndon, 1999) in marine larviculture. However, few
studies have evaluated the use of probiotics in these
systems (Chen & Chen, 2001; Taoka et al., 2006).
Thus, this study aims to examine the effects of a
probiotic composed of three Bacillus strains on
survival, growth, immunostimulation, and resistance to
a salinity stress challenge in cobia larvae reared in a
RAS.
The experiment was conducted at Virginia Tech's
Virginia Seafood Agricultural Research and Extension
Center (VSAREC) (Hampton, VA, USA). Two
independent RAS were used in this experiment, each
comprised of three tanks (300 L each) (Holt et al.,
2007). The probiotic treatment and the control were
randomly assigned to one recirculation system each (n
= 3); because of the nature of the study, tanks could not
be randomized among systems.
Fertilized cobia eggs were transported from Trout
Lodge Marine Farms (Vero Beach, FL, USA) to the
VSAREC. Eggs were incubated until hatching and
newly hatched larvae were stocked into the
experimental tanks at a density of 15 larvae per liter.
Larvae were produced according to standard larviculture production protocols (McLean et al., 2009).
They were maintained in a green water system, by algal
paste additions (Instant Algae Nanno 3600, Reed
Mariculture, Campbell, CA, USA) in a concentration of
106 cells mL-1. L-type rotifers were enriched for 6 h
with Protein Selco Plus (INVE, Salt Lake City, UT,
USA) and were fed from 2 through 9 dph. Newly
hatched AF Artemia (INVE, Salt Lake City, UT, USA)
were fed from 7 through 10 dph and enriched GSL
Artemia (INVE, Salt Lake City, UT, USA) were fed
from 10 through 23 dph. Artemia were enriched for 24
h with DC DHA Selco (INVE, Salt Lake City, UT,
USA). Co-feeding of larvae with Otohime Marine
Larvae Weaning Diets (Reed Mariculture, Campbell,
CA, USA) began on 15 dph, weaning protocols began
on 21 dph, and all fish were fully weaned and Artemia
discontinued by 23 dph.
Flow rate in the RAS was maintained at 60 L h-1
from stocking through 9 dph. On 10 dph, flow increased
to 90 L h-1; on 12 dph, flow was increased to 120 L h-1;
on 13 dph, flow increased to 180 L h-1; on16 dph, flow
was increased to 240 L h-1 and on 18 dph flow increased
to 300 L h-1 and remained there for the rest of the study.
The photoperiod was maintained at 24 h light using
fluorescent light banks. Initial system salinity was 35 g
L-1, which was reduced 1 g L-1 per day until a final
salinity of 22 g L-1 was achieved at 13 dph.
At the end of the experiment (26 days post hatch),
150 fingerlings were randomly sampled from each tank
to determine final individual weight. All remaining
larvae from the six experimental tanks were counted to
determine survival.
A commercial Bacillus mixture provided by INVE
Technologies (Belgium) was used. It is composed of B.
subtilis, B. pumilus and B. licheniformis (1x1010 CFU
g-1). Each Probiotic treatment tank received a daily
probiotic dose of 5 g m-³ directly into the water (5x104
CFU mL-1), equally divided into four applications. Live
feeds for this treatment were also enriched with the
probiotic, adding 0.5 g L-1 of enrichment medium 6 h
prior to harvesting, according to the manufacturers
specifications.
Temperature, salinity, pH, dissolved oxygen, alkalinity, total ammonia-nitrogen (TAN), nitrite (NO2), and
Probiotic effects on cobia Rachycentron canadum larvae
nitrate (NO3) were monitored daily. Water temperature
ranged from 27.9-28.5°C, dissolved oxygen concentration was maintained above 6.1 mg L-1 and pH was
7.9 ± 0.1. Alkalinity ranged from 142-186 mg L-1.
Water samples for microbial analysis were taken
daily and determined by plating 1 mL water sample
from each tank. The culture medium Trypticase™ Soy
Agar 2% NaCl was used for total spore-forming
bacteria abundance after sample pasteurization in order
to eliminate non-spore-forming vegetative cells
(Miskin et al., 1998), assuming that most of the sporeforming cells were Bacillus. For total Vibrio, the
samples were placed on Thiosulfate Citrate Bile Salt
Sucrose agar. Abundance was expressed in colonyforming units per mL (CFU m L-1) according to
Banwart (1989).
After 26 days, a stress challenge was carried out
according to Dhert et al. (1992). Ten fish per tank were
transferred to 2 L-beakers at 60 ppt salinity and survival
was monitored at 5-min intervals until mortality
reached 100%. The sensitivity to the stress of salinity
was expressed by the Stress Sensitivity Index (SSI),
which was calculated as the sum of cumulative
mortality observed over the test period (Dhert et al.,
1992). The higher numeric value of the index indicates
greater mortality of the larvae, which denotes that they
were less able to tolerate the stress of the salinity shock.
At the completion of the study ten fish per tank were
sampled for immuno histochemical analysis of the
thymus. They were fixed in 10% buffered formalin,
embedded in paraffin and sections stained with
haematoxylin and eosin. In addition histological
sections were also stained using immuno histochemical
procedures, according to a modified avidin-biotinperoxidase complex technique (Hsu et al., 1981;
Prophet et al., 1992). This involved tissue slides being
deparaffinised, rinsed with xylol and then rehydrated
with alcohols of different grades (absolute ethanol, 90,
80, 70, 50%). The endogenous peroxidase activity was
blocked by incubating the slides for 20 min in 0.3%
H2O2 in a 5% methanol solution. After washing the
slides in water and PBS/0.05%-Tween 20 solution, they
were incubated in normal 1/100 serum (Vectastain
Universal Elite, BC Kit, Vector) in a 10% PBS bovine
serum albumin (BSA) solution at normal temperature
for 30 min in a humid chamber. After incubation, the
primary anti- CD3 a CD4 antibody (Dako, Argentina)
was added at a dilution of 1:200 in PBS-BSA 10%, and
the slides were incubated overnight at 41°C in humid
chamber. This was followed by rinsing and incubation
for 7 min in a 50 mL 30.3-diaminobenzidine (DAB,
Sigma-Aldrich) solution containing 1% PBS-BSA in
50 mL H2O2. Counterstaining was then performed
with haematoxylin. The CD3 and CD4 receptors were
1171
submitted to quantitative analysis of phenotype
expression percentage per square millimeter of tissue
(Romano et al., 1996) using the software Bioscan
OPTIMAS® 6.1 (Weibel, 1979).
All data was compared using a Student’s T test with
Statistica® 7.0 (StatSoft, Inc., Tulsa, OK, USA).
Differences were considered significant at P < 0.05.
RESULTS
Throughout the experimental period all water quality
parameters were maintained within suitable ranges for
cobia. There were no significant differences (P > 0.05)
in survival, final weight, water quality and total Vibrio
counts between treatments. Nevertheless, total count of
spore-forming bacteria in the probiotic treatment
differed statistically, with a higher concentration in the
probiotic treatment (P < 0.05) (Table 1).
In the stress challenge, the probiotic treatment had
lower Stress Sensitivity Index than the control (P <
0.01) (Fig. 1).
The expression of CD3 in thymus tissue showed no
statistical differences between groups. However, CD4
expression was significantly higher (P < 0.01) in the
probiotic treatment (43.7 ± 6.2% CD4 cell mm-²) than
in the control (25.4 ± 3.5% CD4 cell mm-²) 7 (Fig. 2).
DISCUSSION
The use of Bacillus species as a probiotic in aquaculture
is common (Gatesoupe, 1999). For example, it has been
shown that Bacillus subtilis can improve the immune
conditions, growth and survival of Oreochromis
niloticus (Aly et al., 2008), Ictalurus punctatus (Queiroz
& Boyd, 1998) and shrimp Penaeus monodon
(Rengpipat et al., 2000).
Due to the addition of commercial Bacillus strains
into probiotic treatment, total spore-forming bacteria
counts were higher in this group. The water exchange
rate in the RAS tanks is increased as fish grow larger to
maintain homogeneous fish and live feed distribution
(Holt et al., 2007). This practice makes water
recirculate faster in the system filters, mechanically
removing probiotics, and it increases the flow of water
into the UV sterilizer. In open aquaculture systems such
as ponds and tanks, probiotics are added after each
water exchange. However, in RAS the appropriate
frequency of probiotics addition has not been
determined and would likely differ from that
recommended by the manufacturers for open systems
(Garrido-Pereira et al., 2013). The presence of sporeforming bacteria in control may be explained by the
presence of different bacteria sporulating in marine
water (Tarasenko et al., 2012).
1172
Table 1. Survival (SR), final weight (FW), total ammonia (TAN), nitrite (NO2), nitrate (NO3), total Vibrio (TV) and total
spore-forming bacteria (TSB) of cobia larvae reared for 26 days. Values represent mean ± standard deviation of two
treatments from triplicate tanks. Values in the same column with different superscript are significantly different from each
other (P < 0.05).
Treatment
SR (%)
FW (mg)
Probiotic
Control
14.9 ± 2.4a
15.1 ± 0.9 a
170 ± 10a
160 ± 10a
TAN
(mg L-1)
0.13 ± 0.04a
0.12 ± 0.03a
Figure 1. Stress Sensitivity Index of cobia larvae reared
with or without probiotic at the end of experimental
period. Vertical bars represent one standard deviation and
asterisk shows statistically significant difference (P <
0.01).
Vibrio spp. are normally present in larval gut flora and
in the live feed, and they usually cause disease under
sub-optimal culture conditions (Decamp et al., 2008).
Several authors (Moriarty, 1998; Gatesoupe, 1999;
Chen & Chen, 2001; Vaseeharan & Ramasamy, 2003)
reported an inhibitory effect of circulating Bacillus on
Vibrio loads. In our trial Vibrio counts were apparently
not affected by probiotic bacteria, but fish showed no
sign of vibriosis or other diseases.
Larvae reared with probiotic during this trial
showed greater resistance to the stress test, suggesting
that larvae supplemented with Bacillus spp. have better
quality than those reared without probiotic. According
to Dhert et al. (1992), when organisms are exposed to
different treatments they will first undergo some
physiological changes, which will inevitably affect
their resistance, before the impact on growth and
survival may be noticed. Survival is commonly used as
a sole indicator in determining larval quality, however
it can be influenced by many parameters and it does not
reveal the actual condition of the fish.
Immuno histochemistry analysis confirmed CD3
and CD4 thymocytes at 26 dph in cobia, suggesting that
NO2
(mg L-1)
0.05 ± 0.03a
0.04 ± 0.02a
NO3
(mg L-1)
2.99 ± 0.81a
2.93 ± 0.70a
TV
(CFU mL-1)
3366 ± 522a
4964 ± 902a
TSB
(CFU mL-1)
901 ± 88 a
61 ± 24 b
Figure 2. CD3 and CD4 expression (%/mm²) in thymus
of cobia larvae reared with or without probiotic. Vertical
bars represent one standard deviation and asterisk shows
significantly statistic difference (P < 0.01).
critical events of differentiation of T lymphocytes could
occur before weaning in this species. The thymus plays
a pivotal role in the adaptive immune system and the
CD3 complex is a co-receptor that serves as a marker
for general T cell identification in fish (Øvergård et al.,
2009). One of the major subclasses of T cells is CD4expressing cells called T helper, which is originally a
CD3-expressing lymphocyte that receives a CD4
receptor during the process of maturation (Laing et al.,
2006). This type of lymphocyte stimulates the secretion
of cytokines that produce antibody responses or lead to
macrophage activation (Buonocore et al., 2008). In
present work there was no increase in the number of T
lymphocytes in general, but there was an increase of T
helper type in the probiotic treatment. This
demonstrates the stimulation of T cells differentiation
into T helper achieved by Bacillus spp. in the probiotic
treatment, since the expression of CD4 was higher in
this group.
Olafsen (2001), Picchietti et al. (2007) and
Guzmán-Villanueva et al. (2014) reported the use of
live feed cultured with selected bacterial strains to
improve immunity, growth and survival. The ingestion
of live feed containing probiotics may have been
Probiotic effects on cobia Rachycentron canadum larvae
crucial in this trial, since RAS have equipments that can
hamper the positive effects of probiotic bacteria added
into the water (Garrido-Pereira et al., 2013). Further
investigations must be conducted to evaluate optimal
probiotic doses for RAS.
In conclusion, the probiotic bacteria (B. subtilis, B.
pumilus and B. licheniformis) tested in this trial
stimulated the immunological system by T-cells
differentiation in cobia larvae and improved their
salinity stress tolerance although it had no noticeable
effect on survival or growth.
ACKNOWLEDGEMENTS
The authors wish to acknowledge the support of this
project from the VSAREC, the International Initiative
for Sustainable and Biosecure Aquafarming (IISBA)
and Dr. Jesse Trushenski for statistical counseling.
M.A. Garrido-Pereira and R.V. Rodrigues are
supported by Brazilian CNPq. L.A. Sampaio is a
research fellow of Brazilian CNPq (# 308013/2009-3).
Partial fundings for this study were provided by
MCT/CNPq/CT-Agronegócio/MPA (Edital 036/2009,
# 559741/ 2009-0) and EMBRAPA.
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2014 and spatial distribution of medusae in the Magellan region
Biodiversity
1175
Research Article
Biodiversity and spatial distribution of medusae in the Magellan Region
(Southern Patagonian Zone)
Sergio Palma1, Pablo Córdova1, Nelson Silva1 & Claudio Silva1
P.O. Box 1020, Valparaíso, Chile
1
ABSTRACT. Epipelagic medusae collected in the Magellan Region (Southern Patagonian Zone) during spring
2009 were analyzed. A total of 27 species of medusae were identified (25 hydromedusae and 2 scyphomedusae).
Twelve medusae species were recorded for the first time in the Magellan region. Six dominant species were
found: Clytia simplex (19.8%), Rhopalonema funerarium (16.2%), Aurelia sp. (15.9%), Bougainvillia
muscoides (15.5%), Proboscidactyla stellata (8.9%), and Obelia spp. (6.0%). The horizontal distribution of all
these species, except Obelia spp., showed the highest abundances to the south of 54°S, particularly in the
Almirantazgo and Agostini fjords and in the Beagle Channel. Most of the dominant species were collected in
shallow strata (0-50 m), with less saline waters (<30), except for R. funerarium, which was mainly collected
above depths deeper than 25 m in more saline waters (30-33). These results confirm the success of several
species in the colonization of the inland waters of the Southern Patagonian Zone.
Keywords: medusae, horizontal distribution, vertical distribution, Magellan Region, Southern Patagonian Zone,
Chile.
Biodiversidad y distribución especial de las medusas en la región Magallánica
(Zona Patagónica Austral)
RESUMEN. Se analizaron las medusas epipelágicas colectadas en la región Magallánica (Zona Patagónica
Austral) durante la primavera de 2009. Se identificó un total of 27 especies of medusas (25 hidromedusas y 2
escifomedusas). Se registraron 12 especies de medusas por primera vez en la región Magallánica. Se
determinaron 6 especies dominantes: Clytia simplex (19,8%), Rhopalonema funerarium (16,2%), Aurelia sp.
(15,9%), Bougainvillia muscoides (15,5%), Proboscidactyla stellata (8,9%) and Obelia spp. (6,0%). La
distribución horizontal de las especies dominantes, a excepción de Obelia spp., mostraron las mayores
abundancias al sur de los 54°S, particularmente en los fiordos Almirantazgo y Agostini, y Canal Beagle. La
mayoría de las especies dominantes se colectaron en la capa superficial (0-50 m), de menor salinidad (<30),
excepto R. funerarium que se colectó principalmente bajo los 25 m de profundidad en aguas de mayor salinidad
(30-33). Estos resultados confirman el éxito de varias especies de medusas en la colonización de las aguas
interiores del extremo sur de la Patagonia chilena.
Palabras clave: medusas, distribución horizontal, distribución vertical, región Magallánica, Patagonia austral,
Chile.
___________________
Corresponding author: Sergio Palma ([email protected])
INTRODUCTION
Over the last three decades, frequent jellyfish blooms
have been recorded in the oceans, resulting from
population increases of cnidarians and ctenophores
(Mills, 2001; Purcell et al., 2007; Brotz et al., 2012).
The Subantarctic Waters (SAAW) of the Humboldt
Current System (HCS) that bathe the Chilean coast
have also been affected by these population increases
and in several coastal areas of high biological
productivity, such as Antofagasta, Valparaíso, and
Concepción, high densities of gelatinous organisms
(medusae and siphonophores) have occurred (Palma,
1994; Palma & Rosales, 1995; Palma & Apablaza,
2004; Pavez et al., 2010). In summer periods, the
medusae are very abundant, particularly in northern
Chile (Iquique and Antofagasta), where the scyphomedusa Chrysaora plocamia have a high impact on
1176
fisheries and tourism activities (Mianzan et al., 2014)
and show predatory behavior over Engraulis ringens
eggs and copepods (Riascos, 2014). To date, 93 species
of medusae have been registered along the Chilean
coast (Oliveira et al., in press).
In recent years, high densities of gelatinous
cnidarians have been also registered in the Patagonian
Fjord Ecosystems of southern Chile, sometimes having
a negative impact on aquaculture activities, particularly
salmon farming (Palma et al., 2007a; Mianzan et al.,
2014). Moreover, cnidarian population increases over
time were found in several fjords and channels,
showing an increase of three orders of magnitude in the
abundance of several species of siphonophores between
the Penas Gulf (48°S) and the Trinidad Channel
(50°10’S) (Palma et al., 2014).
Biogeographically, the southern zone of Chile
comprising the area between Puerto Montt (41°S) and
Cape Horn (55°S), is subdivided by Viviani (1979) into
three regions, where there have been several studies on
jellyfish: a) the Northern Patagonian Zone, from Puerto
Montt (41°S) to the Taitao Peninsula (46°-47°S)
(Galea, 2007; Galea et al., 2007; Palma et al., 2007a,
2007b; Villenas et al., 2009; Bravo et al., 2011), b) the
Central Patagonian Zone to the Magellan Strait
(52°30’S) (Häussermann et al., 2009), and d) the
Southern Patagonian Zone to Cape Horn (56°S) (Pagès
& Orejas, 1999). The Southern Patagonian Zone
(52°30’-56°S) or Magellan region is characterized by
its geographical and oceanographic complexity. The
most important geographical feature of this area is the
Magellan Strait, where the bathymetry is irregular due
to the presence of several micro basins located along its
length of 550 km (Antezana et al., 1992; Valdenegro &
Silva, 2003). The intrusion of subantarctic waters may
be limited by physical barriers such as the shallow shelf
(30-50 m) at the Atlantic entrance and the shallow sill
(20-50 m) at the Pacific entrance (Guglielmo & Ianora,
1997; Valdenegro & Silva, 2003). On the Pacific coast,
there are several oceanic channels (i.e., Cockburn,
Ballenero, Beagle) which allow the entry into the
interior zone of subantarctic waters of the Cape Horn
Current. These oceanic waters mix with freshwater
from precipitation, fluvial contributions and icemelt
from the Darwin Mountain Range Glaciers, generating
an interior estuary system.
In the Magellan region, the pattern of the general
circulation has a two-layer structure: a surface layer (025 m) of estuarine waters (6-7°C, salinity 10-31,
dissolved oxygen 6-7 mL L-1) that flow towards the
open ocean, and a subsurface layer (25 m to bottom) of
subantarctic waters (6-7°C, salinity 31-34, dissolved
oxygen 5-6 mL L-1) that enter to the interior zone; these
are separated by a “strong” halocline (Silva &
Valdenegro, 2003). This two-layer structure is a
common pattern of all Patagonian channels and fjords,
affecting the biodiversity and vertical distribution of
zooplankton populations (Palma et al., 2007a, 2011,
2014; Villenas et al., 2009; Bravo et al., 2011).
In the past two decades, the knowledge of
zooplankton populations in the Magellan region has
increased due to the work of Guglielmo & Ianora
(1995, 1997), Pagès & Orejas (1999); Palma &
Aravena (2001), among others. However, studies on
jellyfish are limited exclusively to the work of Pagès &
Orejas (1999), who identified 31 species of medusae in
this area: 29 hydromedusae and 2 scyphomedusae.
Consequently, the aim of the present study is to
improve our knowledge of the biodiversity, abundance,
geographical distribution and vertical distribution of
jellyfish and their relation to oceanographic features in
this region, where there is a confluence of water masses
from the Pacific, Atlantic and Southern oceans, and
where the latter is part of the Antarctic ecosystem.
Oceanographic data and zooplankton samples were
obtained at 40 oceanographic stations distributed
throughout the Magellan Strait and in the adjacent
channels and fjords (52º-56°S) during the CIMAR 16
Fiordos cruise which took place between 11th October
and 19th November 2010 on board the R/V Abate
Molina. All 40 stations were used to perform the
analysis of medusae biodiversity and abundance. Of
these, 22 stations were selected to construct two
transects for the analysis of the oceanographic
characteristics and vertical distribution of medusae:
Transect 1: Magellan Strait-Almirantazgo Fjord (13
stations), and Transect 2: Balleneros-Beagle Channels
(9 stations) (Fig. 1).
During the oceanographic cruise, temperature and
conductivity profiles were recorded with a CTD
Seabird model SBE 19. Water samples for dissolved
oxygen were taken with a 12 L Niskin bottle Rosette, at
standard depths (0, 2, 5, 10, 25, 50, 75, 100, 150 and
200 m) depending on the bottom depth. Dissolved
oxygen samples were fixed and analyzed on board, in
accordance with Carpenter (1965). Oxygen saturation
values were computed in accordance with Weiss
(1970). CTD salinity records were corrected using the
results of bench Salinometer analysis of discrete
samples collected in the water column during the CTD
casting.
Zooplankton samples were collected by oblique
tows at three strata: surface (0-25 m), middle (25-50 m)
and deep (50-100 or 200 m, depending on the bottom
depth), during day and night. The strata were selected
considering the two-layer oceanographic structure cha-
Biodiversity and spatial distribution of medusae in the Magellan region
1177
Figure 1. Geographical position of zooplankton sampling stations in the Magellan region (CIMAR 16 Fiordos cruise). Red
line: Transect 1 (Magellan Strait-Almirantazgo Fjord), blue line: Transect 2 (Ballenero-Beagle Channels).
racterizing the interior region of the fjords and channels
located in the Magellan region (Valdenegro & Silva,
2003). The sampling gear was a Tucker trawl net (1 m2
mouth opening and 350 m mesh aperture), which
included a three-net system fitted with a digital
flowmeter in order to estimate the volume filtered by
each net. Zooplankton samples were fixed immediately
after collection and preserved in 5% formalin buffered
with sodium borate. All medusae were sorted, identified and counted from the original samples. The
taxonomic identification of medusae species followed
the work of Kramp (1961, 1965, 1968) and Bouillon
(1999).
Zooplankton abundance was standardized to
individuals per 1000 m-3 using the volume of water
filtered by the nets. The average volume filtered for the
different strata were 49.8 m3 (0-25 m), 54.5 m3 (25-50
m), 111.6 m3 (50-100 m) and 273.1 m3 (50-200 m).
Only dominant species (>5% of the total collected
specimens) were considered to describe horizontal and
vertical distribution patterns.
For multivariate analysis, zooplankton abundance
was transformed with fourth root. Analysis of
Similarities (ANOSIM) was used to test whether any
differences occurred between stations based on their
faunal composition (Clarke & Green, 1988). The
significance was set at P < 0.05. ANOSIM analyses
were performed using the computer software package
PRIMER 6.1.6 (Plymouth Routines in Multivariate
Ecological Research) (Clarke & Warwick, 2001).
As the gradient length obtained in the Detrended
Canonical Analysis (9.82 SD units) was higher than
would be the case for a complete species turnover (3.0
SD units; Leps & Smilauer, 2003) unimodal ordination
methods (Canonical Correlation Analysis, CCA, Ter
Braak & Verdonschot, 1995) were used as non-linear
responses were expected along such a gradient. The
relationship between the distribution patterns of
medusae abundance levels and oceanographic physical
and chemical features over the sampling stations were
explored using a CCA analysis. Prior to CCA analysis,
environmental variables were square-root transformed
whenever data were moderately skewed in distribution.
The level of significance was set at P < 0.05. Initial
analysis included abundance data for jellyfish species
and environmental variables (depth strata, temperature,
salinity and dissolved oxygen). The Monte Carlo
permutation test (with 999 unrestricted permutations)
was used to determine the significance of faunaenvironment relationships. The CCA analysis was
performed using XLStat software (version 2011.4.04,
Addinsoft).
RESULTS
Oceanographic characteristics
The surface layer (~50 m) temperatures in the Transect
1 (Magellan Strait-Almirantazgo Fjord), and in the
Transect 2 (Ballenero-Beagle Channels) were low and
around 6.5-7.5°C, except at the western end of the
1178
Magellan Strait, where the temperature was the highest
(~8°C) and at the head of the Almirantazgo Fjord where
the temperature was the lowest (~5.5°C) (Figs. 2a-2b).
The surface salinity layer in the Transect 1 presented its
lowest values (<30) close to the western end of the
Magellan Strait and at the head of the Almirantazgo
Fjord and almost homogeneous salinities (30-31) at its
center (Figs. 2c-2d). The highest surface salinity values
(>32) were present at the Pacific end of this transect
(Sta. 14-15). The Transect 2 showed its lowest surface
layer salinity values (<31) at its western end and the
highest at its eastern end (>32) (Fig. 2d). In both
transects, below the surface layer the salinity increased
steadily up to 33 at the western end and up to 30-32 at
the eastern end. A halocline was present in the western
side of both transects, and it was stronger in the
Transect 1 (0.04 m-1) than in the Transect 2 (0.02 m-1).
In the surface layer, dissolved oxygen concentrations in
both transects, were almost homogeneous (>7 mL L–1)
and close to saturation values (i.e., 95-105%) (Figs. 2e2f). Below this well oxygenated surface layer, the
dissolved oxygen decreased slowly to concentrations
less than 6.5 mL L–1. At the head of Almirantazgo Fjord
and at the western entrance of the Ballenero Channel,
the dissolved oxygen concentrations diminished to less
than 5.5 mL L–1 (<60% saturation).
Jellyfish species composition
A total of 27 species of jellyfish were identified: 25
hydromedusae and 2 scyphomedusae. Twelve jellyfish
species (11 hydromedusae and 1 scyphomedusae) were
recorded for the first time in the Magellan region (Table
1). The dominant species were Clytia simplex (19.8%),
Rhopalonema funerarium (16.2%), Aurelia sp.
(15.9%), Bougainvillia muscoides (15.5%), Proboscidactyla stellata (8.9%) and Obelia spp. (6.0%). In
decreasing order, the most commonly occurring species
were C. simplex (92.3%), P. stellata (84.6%), B.
muscoides (82.1%), Aurelia sp. (76.9%) and Obelia
spp. (71.8%).
Horizontal distribution patterns of jellyfish
The jellyfish were found in all sampled stations
throughout the study area, and the total abundance
ranged from 37 ind 1000 m-3 at Station 1 and 27,336
ind 1000 m-3 at Station 51, and the average was 2865 ±
4832 ind 1000 m-3. The highest abundance of medusae
was found in interior waters, particularly in the
Almirantazgo and Agostini fjords, and the Beagle
Channel. In general, the pattern of horizontal
distribution showed an increase of the abundance in a
north-south gradient.
The most abundant species was Clytia simplex,
which was widely distributed throughout the Magellan
region; the horizontal pattern of distribution showed an
increase of abundance in the southern sector of the
Magellan region, at south 54°S, mainly in the
Almirantazgo Fjord where it reached 4972 ind 1000 m-3
at Sta. 53, and in the Beagle Channel (Fig. 3a).
Rhopalonema funerarium is widely distributed
throughout the study area, but it is scarcer at most
stations, except in semi-closed areas such as Otway
Sound and the Almirantazgo Fjord, where the densities
were the highest, with a maximum of 15082 ind 1000
m-3 at Sta. 51 (Fig. 3b). The jellyfish of Aurelia sp. was
widely distributed in the study area. Like C. simplex,
the horizontal distribution showed an increase in
abundance to the south of 54°S, where the highest
densities occurred in the Beagle Channel and its
surroundings, with a maximum of 4194 ind 1000 m-3 at
Sta. 49 (Fig. 3c). Bougainvillia muscoides showed its
highest densities in the central sector of the Magellan
Strait (4700 ind 1000 m-3 Sta. 8), the Jerónimo Channel
(1788 ind 1000 m-3 Sta. 25), and the Almirantazgo
Fjord (2854 ind 1000 m-3 Sta. 51). Lower densities were
registered in the eastern sector of the Magellan Strait
and in the Transect 2 (Fig. 3d). Proboscidactyla stellata
was widely distributed throughout the study area,
except in the eastern sector of the Magellan Strait.
Higher densities were registered at the head of the
Almirantazgo Fjord (1498 ind 1000 m-3 at Sta. 51) and
in the Beagle Channel (1476 ind 1000 m-3 at Sta. 41)
(Fig. 3e). Finally, the species of genus Obelia, were
found in lower densities in the Magellan region and
only present two nucleus of greater abundance in the
Jerónimo Channel (Sta. 22 and 25), with a maximum of
2057 ind 1000 m-3 at Sta. 25 (Fig. 3f).
Vertical distribution patterns of jellyfish
All dominant species did not show significant
differences in their vertical patterns distribution in both
transects (Table 2, P > 0.05) and were collected
throughout the entire water column (Figs. 4-5). C.
simplex was found mainly in the first 50 m, and only at
stations 8, 7, 35, 39 and 51 was it found at depths of up
to 200 m (Figs. 4a-4b). R. funerarium was collected
only at 50% of stations; with greater frequency in
Transect 1, where it was mainly found below 25 m
(Figs. 4c-4d). Aurelia sp. was concentrated in the first
50 m, except for stations 8, 9, 39 and 52, where it
reached depths of up to 200 m (Figs. 4e-4f). B.
muscoides were found in both transects and throughout
the water column (0-200 m). The highest densities were
obtained in the first 50 m, with a preference for the
surface layer (0-25 m), particularly in Transect 1
(Figs. 5a-5b). P. stellata showed a widely vertical
distribution (Figs. 5c-5d). Finally, Obelia spp. showed
a higher frequency in Transect 1 and was generally
caught in the first 50 m, except at the western mouth of
1179
Depth (m)
Depth (m)
Depth (m)
Figure 2. Vertical distribution of the oceanographic parameters in the Transect 1 (Magellan Strait-Almirantazgo Fjord) and
Transect 2 (Ballenero-Beagle Channels) for spring 2010. a-b) temperature, c-d) salinity, e-f) dissolved oxygen. The station
numbers are indicated in the top of each plot.
the Magellan Strait, where it was collected below
depths of 50 m (Sta. 13) (Figs. 5e-5f).
Relationships between jellyfish species and oceanographic conditions
The relation between the station patterns of the most
abundant medusae species (dominance >1%) and the
environmental variables (temperature, salinity,
dissolved oxygen and depth) are presented by the CCA
triplot (Fig. 6). The Monte Carlo permutation test
indicated a significant ordination diagram (F ratio =
3.43; P < 0.001) in which the two first axes explained
90.2% of the total variance (60.3% on the first axis and
29.9% on the second axis). Axis 1 was positively
correlated with oxygen and negatively correlated with
temperature and depth strata. This can be interpreted as
a decrease in oxygen and an increase in temperature and
depth strata, from right to left of the diagram (Fig. 6).
The species associated with shallower strata, lower
temperature and higher dissolved oxygen were
Bougainvillia muscus, Leuckartiara octona and B.
macloviana (Fig. 6). The majority of dominant species,
1180
Table 1. Summary of basic statistics for the medusae species. Total number of individuals, range of abundance, average
per station, dominance and occurrence. Abundance is expressed as ind 1000 m-3. Bold letters indicate the dominant species
and asterisks indicate the species registered for the first time in the Magellan region.
Species
Hydromedusae
Clytia simplex
Rhopalonema funerarium*
Bougainvillia muscoides*
Proboscidactyla stellata*
Obelia spp.
Bougainvillia macloviana
Proboscidactyla mutabilis
Solmundella bitentaculata
Proboscidactyla ornata*
Bougainvillia muscus*
Leuckartiara octona
Laodicea undulata*
Hydractinia borealis*
Laodicea pulchra
Euphysa aurata
Amphogona apicata
Halopsis ocellata
Hybocodon chilensis*
Rathkea formossisima
Coryne eximia*
Modeeria rotunda
Sminthea eurygaster*
Sarsia coccometra*
Non identified
Scyphomedusae
Aurelia sp.
Chrysaora plocamia (ephyrae)*
Total number
Range of non-zero
abundance
Average
Dominance
(%)
Occurrence
(%)
22081
18051
17323
9963
6746
4376
3494
3432
1728
1446
1085
943
935
661
605
428
89
80
69
59
46
26
12
74
14-4972
5-15082
4-4701
13-1498
3-2057
3-2013
5-887
4-2765
9-438
3-612
3-377
4-412
5-569
10-301
3-108
24-310
3-30
4-65
11-26
8-29
1-46
10-16
1-12
4-41
566.2
462.8
444.2
255.5
173.0
112.2
89.6
88.0
44.3
37.1
27.8
24.2
24.0
16.9
15.5
11.0
2.3
2.1
1.8
1.5
1.2
0.7
0.3
1.9
19.76
16.15
15.50
8.91
6.04
3.92
3.13
3.07
1.55
1.29
0.97
0.84
0.84
0.59
0.54
0.38
0.08
0.07
0.06
0.05
0.04
0.02
0.01
0.07
92.3
46.2
82.1
84.6
71.8
46.2
64.1
30.8
53.8
38.5
53.8
20.5
23.1
20.5
48.7
7.7
23.1
7.7
10.3
10.3
2.6
5.1
2.6
10.3
17722
228
9-4194
4-60
454.4
7.1
15.86
0.25
76.9
28.2
Clytia simplex, Aurelia sp., Bougainvillia muscoides,
Proboscidactyla stellata, P. ornata and P. mutabilis
were located in the center of the diagram; therefore they
are not associated to any stratum, temperature, salinity
or dissolved oxygen, because they were found
throughout the water column. In the deepest strata
Rhopalonema funerarium and Solmundella bitentaculata were found associated to higher salinity and
lower dissolved oxygen. The second axis explained a
lower portion of the total variance and was mainly
positively correlated with temperature.
DISCUSSION
The Chilean Southern Patagonian Zone is characterized
by high oceanographic variability due to the influence
of the Pacific, Atlantic and Southern oceans, whose
more saline waters mix with freshwater (FW) from
precipitation, fluvial contributions and ice-melt from
the Darwin Mountain Range Glaciers, generating a large
interior estuary system (Valdenegro & Silva, 2003;
Silva & Palma, 2008). The Subantarctic Waters
(SAAW), from the adjacent Pacific Ocean penetrates,
into the different channels, fjords and micro-basins,
through the western entrance of the Magellan Strait and
several channels located along the western coastal
border of this Patagonian area, giving the marine
characteristics to the deeper layers. The SAAW from
the adjacent Atlantic Ocean makes a lesser contribution
to this estuary system due to the narrow and shallow
eastern entrance of the Magellan Strait. As the SAAW
spreads into the strait, channels and fjords, it mixes in
different proportions with FW flowing ocean-ward
(Valdenegro & Silva, 2003). Depending on the
intensity of this mixing process, two types of water
masses arise: a) waters with salinities between 31
and 33, known as Modified Subantarctic Water
(MSAAW), and b) waters with salinities between 2 and
31, known as Estuarine Water (EW) (Sievers & Silva,
2008). The EW remains on the surface layer, but the
MSAAW fills most of the subsurface and deeper layers
1181
Figure 3. Horizontal distribution of dominant species of jellyfish in the Magellan region in spring 2010. a) Clytia simplex,
b) Rhopalonema funerarium, c) Aurelia sp., d) Bougainvillia muscoides, e) Proboscidactyla stellata, f) Obelia spp.
of the Southern Patagonian micro-basins, while the
SAAW (>33) fills only the western end of the Magellan
Strait and the deep western part of the Beagle Channel
(Figs. 2b, 2e). This general circulation pattern generates
a two layer water column: a) a surface layer (0-50 m)
with comparatively lower salinity but higher dissolved
oxygen, and b) a deep layer (50 m-bottom) with com-
paratively higher salinity, but lower dissolved oxygen
(Fig. 2). This circulation and vertical structure pattern
are permanent features of this area, since they have
been observed during other cruises performed in the
region (Valdenegro & Silva, 2003; Palma & Silva
2004; Sievers & Silva 2008).
1182
Table 2. Summary of basic statistics for species abundance (ind 1000 m -3) between the Transect 1 (Magellan StraitAlmirantazgo Fjord) and Transect 2 (Ballenero-Beagle Channels). Range of non-zero abundance, average per station,
dominance and occurrence.
Significance level (P < 0.05)
0.814
0.022
0.064
0.976
0.869
Depth (m)
Depth (m)
Depth (m)
Strata
Statistic values
Magellan Strait-Almiranztago Fjord Transect
1, 2
-0.032
1, 3
0.101
2, 3
0.065
Ballenero-Beagle Channels Transect
1, 2
-0.115
1, 3
-0.114
Figure 4. Vertical distribution of jellyfish and dissolved oxygen in the Transect 1 (Magellan Strait-Almirantazgo Fjord)
and Transect 2 (Ballenero-Beagle Channels) for spring 2010. a-b) Clytia simplex, c-d) Rhopalonema funerarium, e-f)
Aurelia sp. Grey boxes: diurnal tows; black boxes: nocturnal tows. The station numbers are indicated in the top of each
plot.
1183
Depth (m)
Depth (m)
Depth (m)
Figure 5. Vertical distribution of jellyfish and dissolved oxygen in the Transect 1 (Magellan Strait-Almirantazgo Fjord)
and Transect 2 (Ballenero-Beagle Channels) for spring 2010. a-b) Bougainvillia muscoides, c-d) Proboscidactyla stellata,
e-f) Obelia spp. Grey boxes: diurnal tows; black boxes: nocturnal tows. The station numbers are indicated in the top of each
plot.
According to Guglielmo & Ianora (1995), in an
environment with such high heterogeneity the specific
adaptations of the plankton communities determine the
richness of species diversity and dominance, as well as
the energy flow within the community. In this sense, in
semi-closed areas with higher vertical stability, such as
the Otway, Almirantazgo and Agostini fjords,
characterized by lower salinities in the upper layer (<30
at Almirantazgo Fjord and <31at Ballenero-Beagle
Channels) due to permanent ice-melt from the adjacent
Darwin Mountain Range Glaciers and subsurface
penetration of more saline SAAW (>33), the highest
phytoplankton concentrations (>1000 cell mL-1; Avaria
et al., 1999), and the highest densities of the jellyfish
dominant species (Fig. 3), have been registered in
several station of this semi-closed area. This high
trophic availability supports the highest values of
zooplankton biomass registered in the same fjords,
where Palma & Aravena (2001) have been recorded
highest densities of eudoxids (siphonophore reproductive
phase).
1184
Figure 6. Canonical Correspondence Analysis (CCA) triplot based on data from spring 2010 showing scores of sampling
stations by depth strata of the most abundant medusae species (dominance >1%) and oceanographic variables. 1: Aurelia
sp., 2: Bougainvillia macloviana, 3: B. muscoides, 4: B. muscus, 5: Clytia simplex, 6: Leuckartiara octona, 7: Obelia spp.,
8: Proboscidactyla mutabilis, 9: P. ornata, 10: P. stellata, 11: Solmundella bitentaculata, 12: Rhopalonema funerarium, Z:
depth strata, Temp: temperature; Sal: salinity; Oxy: dissolved oxygen.
This association between the spring blooms of
phytoplankton and the different components of
zooplankton has also been reported for the same area
by Mazzochi & Ianora (1991), who concluded that
increases in phytoplankton are responsible for the
increase in abundance and diversity of copepods in the
Magellan region. Subsequently, Antezana (1999) and
Hamamé & Antezana (1999) also found an association
between phytoplankton blooms and the abundance of
holo- and meroplanktonic larvae.
By contrast, the lowest densities of phytoplankton
(Avaria et al., 1999), zooplankton (Palma & Aravena,
1999) and jellyfish were registered in the areas with
higher contribution of SAAW to the interior region
through the western mouth of the Magellan Strait and
the numerous oceanic channels (i.e. Cockburn,
Ballenero and Beagle channels), which connect the
adjacent Pacific with the interior waters.
The results obtained here show a level of species
richness of jellyfish (27 species) very similar to that
recorded previously for the same geographic area (29
species) (Pagès & Orejas, 1999). However, we have
found an increase in jellyfish biodiversity, as we have
identified 12 species not previously recorded in this
area. This difference may explain why our sampling
covered a wider geographical area than Pagès & Orejas
(1999). Consequently, the number of jellyfish
registered in the Magellan region has now increased to
41 species.
The medusae abundance levels indicate the
presence of six dominant species, representing good
repartition of habitat in the Magellan region. Of this
group of jellyfish, the most abundant species was Clytia
simplex (19.8%), which is very frequent and abundant
in the Chilean Patagonian ecosystem from Puerto
Montt to Cape Horn, mainly in the surface layer (0-50
m) (Galea, 2007; Palma et al., 2007a, 2007b, 2011;
Villenas et al., 2009; Bravo et al., 2011). In the
Magellan region, C. simplex was found in areas with
water temperatures associated to SAAMW, and its abun-
dance in low-salinity interior waters suggests a marked
euryhaline nature. Pagès & Orejas (1999) show that C.
simplex is one of the three most abundant species in the
Magellan region. In southeastern Pacific Ocean, this
species has a wide geographic distribution in the
Humboldt Current System (HCS) where it is very
common and frequent in coastal waters, mainly in
upwelling areas, such as those of Antofagasta,
Valparaíso and Concepción (Fagetti, 1973; Palma,
1994; Palma & Rosales, 1995; Pagès et al., 2001;
Palma & Apablaza, 2004; Apablaza & Palma, 2006;
Pavez et al., 2010).
Rhopalonema funerarium (16.2%) was collected for
the first time in interior waters of Chilean Patagonia. In
the HCS this species was recorded for the first time near
the Juan Fernández Archipelago (Fagetti, 1973). R.
funerarium is widely distributed in the Atlantic and
Indian oceans, and more scattered in the Pacific Ocean
(Kramp, 1965).
Aurelia sp. is one of the most widely distributed
scyphozoan genera, ranging from 70°N and 55°S
(Dawson & Martin, 2001); however, in the southern
Pacific Ocean it is only recorded in inland waters of
southern Chile (Pagès & Orejas, 1999; Häussermann et
al., 2009). Recently, Häussermann et al. (2009)
identified the jellyfish and polyps of Aurelia sp. in
different stations located in the Messier Channel at the
Central Patagonian Zone (47°58’-49°08’S) and Pagès
& Orejas (1999) did not found this jellyfish in the
Magellan region. Therefore, it is very is important to
highlight the abundance of the moon jelly Aurelia sp.
(15.9%) in the same area.
Bougainvillia muscoides (15.5%) has been collected
mainly in the Chilean Patagonian interior waters
(Galea, 2007; Galea et al., 2007; Palma et al., 2007a,
2007b, 2011; Bravo et al., 2011). In the Magellan
region, this species was not collected by Pagès &
Orejas (1999), and this therefore constitutes the first
record in this region. In other marine regions B.
muscoides has been recorded in Northwestern Europe,
North Pacific, Gulf of Siam, Bismarck Sea and New
Zealand (Bouillon, 1995).
Proboscidactyla stellata (8.9%) has mainly been
collected in inland waters of the Chilean Patagonian
ecosystem (Galea, 2007; Galea et al., 2007; Palma et
al., 2007a, 2007b, 2011; Bravo et al., 2011). In the
HCS, P. stellata was recorded only off Antofagasta
(23°S) by Palma & Apablaza (2004). In the Magellan
region, this species were not collected by Pagès &
Orejas (1999), therefore the numerous individuals
collected in this study constitute the first record in this
southern region. P. stellata has been recorded from the
North Atlantic Ocean, Southeast Atlantic, Indian and
Pacific oceans (Kramp, 1961, 1968; Bouillon, 1999).
1185
Finally, Obelia spp. (8.5%) was also found in areas
with water temperatures associated with SAAMW, and
its abundance in low-salinity interior waters suggests a
marked euryhaline nature. In the Chilean Patagonian
Ecosystem it is widely distributed from Puerto Montt
to Cape Horn, mainly in the surface layer (0-50 m)
(Galea, 2007; Palma et al., 2007a, 2007b, 2011;
Villenas et al., 2009; Bravo et al., 2011). In the
Magellan region, Pagès & Orejas (1999) showed that
C. simplex and Obelia spp. were two of the most
abundant species and these authors show that the
specimens of Obelia spp. that were collected probably
correspond to O. geniculata or O. bidentata. In the
southeastern Pacific Ocean, Obelia spp. is widely
distributed in the HCS as C. simplex, mainly in coastal
waters in upwelling areas, such as those of Antofagasta,
Valparaíso and Concepción (Fagetti, 1973; Palma,
1994; Palma & Rosales, 1995; Pagès et al., 2001;
Palma & Apablaza, 2004; Apablaza & Palma, 2006;
Pavez et al., 2010). Jellyfish of the Obelia genus are
very frequent, abundant and widespread medusae.
Bouillon & Boero (2000) recognized five species of
Obelia distributed throughout the world (O. bidentata,
O, geniculata, O. dichotoma, O. fimbriata, O. longissima); however, the medusae of this genus are all very
similar in morphology, such that connection with their
hydroid stage is almost impossible and often unreliable.
In general, most of the non-dominant medusae
species occurred in low quantities, which is very
common in zooplankton communities. Dominance by a
few and highly aggregated species is considered typical
of zooplankton communities, and it is also a common
characteristic in the inland waters of the Chilean
Patagonia (Guglielmo & Ianora, 1995, 1997; Palma &
Silva, 2004). Most jellyfish species identified in the
Magellan region are common in the Chilean Patagonian
ecosystem, which spans slightly more than 1000 km in
a straight line from Puerto Montt (41°30’S) to Cape
Horn (ca. 56°S) (Galea, 2007; Palma et al., 2007a,
2007b, 2011; Villenas et al., 2009; Bravo et al., 2011).
The vertical patterns distribution of the dominant
species: Clytia simplex, Aurelia sp., Bougainvillia
muscoides, Proboscidactyla stellata, showed that their
presence and higher abundance occurred throughout
the water column in association with all strata. CCA
plots showed that these species were located in the
center of the diagram, indicating that a relatively large
proportion of station-to-station variances in the
abundance of these species were associated with the
different conditions represented by the environmental
variables measured. Obelia spp., another dominant
species, was collected mainly in the upper layer (0-50
m), was negatively correlated with depth and salinity,
and positively correlated with dissolved oxygen.
1186
Rhopalonema funerarium, also a dominant species, was
positively correlated with depth strata and temperature,
and negatively with salinity and dissolved oxygen (Fig.
6).
Finally, in general, we found the highest abundance
of jellyfish in some semi-closed areas of lower
temperature and salinity, i.e., the Almirantazgo and
Agostini fjords (Valdenegro & Silva, 2003), where the
majority of dominant species showed high population
densities, such as Clytia simplex, R. funerarium, B.
muscoides and Obelia spp. (Fig. 3). This suggests that
these areas can be considered important in the
reproduction and retention of organisms, because they
have high phytoplankton productivity (Avaria et al.,
1999), which favors food availability (copepods, and
larvae) for these gelatinous carnivores. Palma &
Aravena (2001) also found high concentrations of
eudoxids (reproductive phase) of siphonophores in the
same areas.
ACKNOWLEDGEMENTS
The authors would like to thank the Comité
Oceanográfico Nacional for financing Project CONAC16F 10-06 granted to S. Palma and Project CONAC16F 10-08 granted to N. Silva; the Captain and crew
of B/I Abate Molina of the Instituto de Fomento
Pesquero. The authors thank Dr. Leonardo Castro, who
facilitated the sampling of zooplankton. We also thank
María Inés Muñoz, who was in charge of all
zooplankton sampling at sea, as well as Paola Reinoso
and Gresel Arancibia for their help in sea water
collection and dissolved oxygen analyses on board. The
valuable comments by three anonymous reviewers are
also appreciated.
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Received: 16 September 2014; Accepted: 6 November 2014
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Lat. Am. J. Aquat. Res., 42(5): 1189-1193, 2014
Study of ghost fishing by gillnets
1189
Short Communication
Experimental study of ghost fishing by gillnets in Laguna Verde
Valparaíso, Chile
Dante Queirolo1 & Erick Gaete1
Escuela de Ciencias del Mar, Facultad de Ciencias del Mar y Geografía
Pontificia Universidad Católica de Valparaíso, P.O. Box 1020, Valparaíso, Chile
1
ABSTRACT. In 2010, two experiments were carried out in order to study ghost fishing generated by lost or
abandoned gillnets. The first experiment was aimed to identify and quantify the number of captured specimens
in intentionally abandoned gillnet between 45 and 86 m depth, which were periodically checked up to 156 days
after being abandoned. In this experiment, 912 specimens of 12 taxa were caught, mostly invertebrates such as
Cancer porteri (81.6%) and Platymera gaudichaudii (9%). After the abandonment, the fish caught were only
registered until day 63, while benthic species were captured during all the experiment. The second experiment
consisted of checking and registering periodically the loss of height of an abandoned gillnet at 34 m depth in
order to determine the reduction of the fishing capacity of the net. After 19 days of abandonment, the functional
area of the net was reduced to 40% of the original area, reaching nearly zero after 155 days of abandonment. In
order to estimate the potential effect of lost or abandoned gillnets in Chilean hake fisheries (Merluccius gayi
gayi), an additional information-collecting process must be carried out, mainly in terms of frequency of gillnets
losses.
Keywords: ghost fishing, gillnet, artisanal fishery, Chile.
Estudio experimental de pesca fantasma por redes de enmalle en Laguna Verde
Valparaíso, Chile
RESUMEN. Se realizaron dos experimentos en 2010 para estudiar la pesca fantasma que generan las redes de
enmalle luego de ser perdidas o abandonadas. El primer experimento tuvo por objetivo la identificación y
cuantificación de ejemplares retenidos en redes abandonadas intencionalmente entre 45 y 86 m de profundidad,
las que fueron revisadas periódicamente hasta 156 días luego de su abandono. En este experimento se capturó
un total de 912 ejemplares pertenecientes a 12 taxa, en su mayoría invertebrados como Cancer porteri (81,6%)
y Platymera gaudichaudii (9%). Sólo se registró la captura de peces hasta el día 63 luego del abandono, mientras
que especies bentónicas fueron capturadas durante todo el experimento. Por su parte, el segundo experimento
consistió en revisar y registrar periódicamente la pérdida de altura de una red de enmalle abandonada a 34 m de
profundidad para conocer la reducción de la capacidad de pesca de la red. A los 19 días luego del abandono, el
área funcional de la red se redujo al 40% del área original, y llegó prácticamente a cero al cabo de 155 días de
abandono. El levantamiento de información adicional debe ser realizado para estimar el efecto potencial de las
redes perdidas o abandonadas en la pesquería de merluza común (Merluccius gayi gayi), especialmente en
términos de la frecuencia de pérdida de las redes de enmalle.
Palabras clave: pesca fantasma, enmalle, pesca artesanal, Valparaíso, Chile.
___________________
Corresponding author: Dante Queirolo ([email protected])
Gillnets are considered as an environmentally friendly
fishing gear due to its proper size selectivity (He & Pol,
2010). However, they can have a negative impact on
other vulnerable species and produce ghost fishing due
to lost or abandoned gillnets (Rihan, 2010). In this
sense, ghost fishing is a global concern since lost or
abandoned fishing gear can keep generating unquantified mortality during weeks, months or even years
depending on the construction of nets, operational
depth and environmental conditions (Tschernij &
Larsson, 2003; Matsuoka et al., 2005; Brown &
Macfadyen, 2007; Suuronen et al., 2012). Due to the
negative impact on species and environment, the FAO's
code of conduct for responsible fisheries points out that
states should cooperate to develop and apply technologies, materials and operational methods that reduce
fishing gear losses and the ghost fishing effects of lost
or abandoned fishing gear.
1190
In this way, Matsuoka et al. (2005) suggest that the
change of the mortality in time due to ghost fishing after
nets have been lost or abandoned should be examined.
Accordingly, different authors have experimentally
quantified ghost fishing in gillnets (e.g., Erzini et al.,
1997; Santos et al., 2003, 2009; Tschernij & Larsson,
2003; Akiyama, 2010), through which they have
estimated retention equations according to the time nets
have been in the sea.
In the Chilean hake (Merluccius gayi gayi) artisanal
fishery is mainly carried out using gillnets at depths
between 25 and 200 m (Queirolo et al., 2013). In 2012,
more than 900 vessels participated in this fishery
between the regions of Coquimbo and Los Lagos
(29º02’-41º28.6’S), where 90% were boats and 10%
were small-decked vessels. The total number of
registered vessels in fishery is 2445 (SUBPESCA,
2011). However, there are no surveys to know the
existence of lost or abandoned nets, nor about the
potential effect of ghost fishing of nets among other
species. In this fishery, 24 taxa have been identified as
by-catch of Chilean hake in gillnet, mainly crustaceans
such as crabs and squat lobster (Queirolo et al., 2014).
Based upon the foregoing, the objective of this
investigation consisted of quantifying the capture
produced by a lost gillnet and calculating the rate of
decline in its fishing capacity over time in the coast of
central Chile. In this way, two experiments were carried
out in the area of Laguna Verde (33º06’S, 71º41’W) in
the region of Valparaíso.
The first experiment consisted of quantifying the
capture in abandoned nets in the sea. Five 63 m
experimental gillnets were constructed and deployed
perpendicular to the coast, between 45 and 86 m of
depth and separated 250 m each. The nets were
randomly lifted up at different periods of time after
being abandoned, over a total period of 156 days. Two
nets were reused during the experiment after
quantifying their capture and being completely cleaned,
starting again from zero the abandonment time of
deployment. All specimens caught in each net were
classified and quantified in number.
The second experiment consisted of checking and
registering periodically the height of an abandoned
gillnet. This information was used as a proxy value to
calculate the reduction in the fishing capacity of the net.
In this case, an individual net was deployed at 34 m
depth to allow for inspection through diving and
underwater filming. This net was abandoned in the sea
during 115 days, and it was inspected approximately
every 20 days. During each diving, the general
condition of the net was checked and its height was
calculated in various sections, approximating in this
way the functional area in relation to the original area.
All gillnets used in both experiments were
constructed according to the features of the nets used
by artisanal fishermen of Valparaíso in daily fishing,
with the exception of the total length, which was
restricted to 63 m to avoid excessive mortality. The
length of the commercial nets is normally between 400
and 1200 m. In the construction, 52 mm mesh size net
of green polyamide monofilaments and 0.3 mm
diameter were used. The height of the nets was 50
meshes. Flotation was provided by floats pieces and
ballast by 35 weights of 130 g each. The hanging ratio,
that is, the relation between the length of the headline
and the length of the stretched mesh, was 0.5.
The capture of the abandoned gillnets was
registered seven times (t = 13, 42, 52, 63, 106, 116 and
156 days of abandonment in the sea), obtaining a total
of 912 specimens of 12 taxa. The highest proportion
(n = 879; 84.7%) corresponded to invertebrates
(crustaceans n = 851; mollusks n = 24; order Pantopoda
n = 4) while fish represented a lower portion (n = 33;
15.3%) (osteichthyes n = 30; chondrichthyans n = 3)
(Table 1). By taxa, the most abundant were Cancer
porteri (n = 744; 81.6%), Platymera gaudichaudii (n =
82; 9.0%), Merluccius gayi gayi (n = 25; 2.7%) and
Aeneator sp. (n = 24; 2.6%).
The capture was notoriously reduced in time,
decreasing from 279 caught specimens at 13 days of
abandonment to 25 specimens at 156 days of
abandonment. Only during the first part of the
experiment fish capture was registered (until 63 days of
abandonment), while during the second part, only the
capture of crustaceans and mollusks was reported.
Exponential curves were adjusted to the data of the total
capture and to the capture of the most abundant species
(C. porteri) (Fig. 1) showing the reduction of the effect
of abandoned nets according to the time.
During second experiment, five diving immersions
were carried out after the abandonment of the gillnet (t
= 1, 19, 42, 64 and 115 days in the sea). After 19 days
of abandonment, the functional area of retention
reduced to 40% of the original area, decreasing to 25%
after 42 days of abandonment. After 64 days, the
functional area did not exceed 10% of the original area,
practically reaching zero after 115 days of abandonment. In this way, according to the time, a reduction of
the height of the net was verified, from where it was
possible to fit an exponential curve that represents the
loss of the relative capture efficiency of the net (Fig. 2).
Although the fits show the existence of an
exponential reduction on captures and on the relative
capture efficiency, the time during the nets continued
their action showed some difference. The nets deployed
in deeper areas (Experiment 1) showed the capture of
specimens during a longer time and the projection shows
1191
Figure 1. Capture of the lost gillnets during a period of 156 days and fitted models in terms of the number of specimens.
Figure 2. Relative catching efficiency of lost gillnets estimated from the functional area observed by underwater filming
records.
that after 300 days, the capture would be less than 1%
in comparison to a recently deployed net. On the other
hand, the deployed net in a shallow area (Experiment
2) lost capture efficiency faster. This difference can be
explained by the higher presence of particulate material
and detritus in shallow waters and the high influence of
the bottom currents (Erzini et al., 1997; Santos et al.,
2009), which contributes to increase the weight of the
net and its hydrodynamic resistance compared to
deeper areas.
In comparison, the results of this investigation show
that the reduction of the capture rate in time (e-0.0154*t)
is similar to the one reported by Ayaz et al. (2006) and
Akiyama (2010) in monofilament gillnets, corresponding to e-0.0127*t and e-0.0158*t, respectively, ratifying that
lost or abandoned gillnets in the sea produce a
decreasing mortality of different species during almost
a year. Nevertheless, the nets loss height and increase
their visibility due to fouling, then the capture of
pelagic and demersal species decreases gradually, cap-
1192
Table 1. Number of specimens caught by taxa in the experimental gillnets.
Taxa
Chondrichthyes
Schroederichthys chilensis
Osteichthyes
Thyrsites atun
Ophichthus remiger
Prolatilus jugularis
Merluccius gayi gayi
Congiopodus peruvianus
Mollusks
Aeneator sp.
Crustaceans
Cancer porteri
Homalaspis plana
Platymera gaudichaudii
Pleuroncodes monodon
Pycnogonida
Order Pantopoda
Total
Time after abandonment (days)
13
42
1
52
106
116
156
2
13
1
2
1
25
1
10
1
2
252
137
18
41
17
209
turing at the end, only benthic species (Ayaz et al.,
2006; Santos et al., 2009).
In order to reduce the ghost fishing, some
alternatives have been proposed, such as the use of
biodegradable materials in some sections of the fishing
gear to partially disable gillnets (Matsushita et al.,
2008). In particular, the most viable is for floats to be
united to the headline using cotton threads, being
essential to know the degradation rate of the fiber.
Depending on the scale of the problem, other more
complex measures such as restricting the size of the
nets and reducing the deployment time should also be
considered, in order to mitigate the ghost fishing
(Santos et al., 2009). However, it is recognized that the
best solution is to avoid the loss or abandonment of
gillnets, or to take the proper measures promptly to
obtain a fast recuperation (Suuronen et al., 2012).
The Chilean hake corresponds to an overexploited
resource with a high risk of stock depletion (CCTRDZCS, 2013), so it is recommended to carry out a
detailed information-collecting process about the
frequency and quantity of annually lost or abandoned
nets in fishing areas in order to estimate the ghost
fishing generated over the target species and associated
species. In this way, the operation regime can be one of
the most relevant variables that affect the risk of loss
fishing gears. Queirolo et al. (2011) indicate that
undecked boats usually stay in the fishing area from the
setting to hauling, and the soak time of the nets is less
Total
3
1
2
1
2
1
1
279
63
21
24
744
8
82
17
124
8
7
115
59
54
3
2
1
12
1
2
143
1
130
60
66
25
4
912
than two hours, therefore there is a low probability of
loss. However, in the southern area of the fishery
operate small-decked vessels using longer gillnets,
which are left in the sea bottom for about 24 h
unsupervised, increasing the risk of losing them. Due to
the above, an information-collecting process aimed to
solve this problem and also to conduct experiments in
other representative areas and depths of the fishery are
recommended.
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Lat. Am. J. Aquat. Res., 42(5): 1194-1199, 2014 Jellyfish aggregations and stings in southern Brazil
1194
1
Short Communication
Jellyfish (Chrysaora lactea, Cnidaria, Semaeostomeae) aggregations in southern
Brazil and consequences of stings in humans
Antonio C. Marques1,2, Vidal Haddad Jr.3, Lenora Rodrigo4
Emanuel Marques-da-Silva4 & André C. Morandini1
1
Departamento de Zoologia, Instituto de Biociências, Universidade de São Paulo
Rua do Matão, Trav. 14, Nº101, Cidade Universitária, São Paulo, SP, 05508-090, Brazil
2
Centro de Biologia Marinha, Universidade de São Paulo, SP, Brazil
3
Departamento de Dermatologia, Faculdade de Medicina de Botucatu, Universidade Estadual Paulista
Rua Dr. José Barbosa de Barros 1780, Vila dos Lavradores, Botucatu, SP, 18610-307, Brazil
4
Departamento de Vigilância em Saúde Ambiental, Superintendência de Vigilância em Saúde
Secretaria de Estado da Saúde do Paraná, PR, Brazil
ABSTRACT. The frequency of jellyfish blooms is generating a world-wide discussion about medusae
population explosions, mainly those associated with stings. We report over 20,000 envenomations caused by
Chrysaora lactea (Scyphozoa) in the State of Paraná (southern Brazil) during the austral summer of 2011-2012.
Envenomations were considered mild, but almost 600 cases were treated in emergency services, with either
toxic and allergic reactions, some with systemic manifestations. We proposed non-exclusive hypotheses to
explain this large number of cases.
Keywords: Chrysaora lactea, Scyphozoa, jellyfish, envenomation, public health, stings, Paraná, Brazil.
Agregaciones de medusas (Chrysaora lactea, Cnidaria, Semaeostomeae)
en el sur de Brasil y consecuencias de picaduras en humanos
RESUMEN. La frecuencia de ‘blooms’ de medusas está generando debate a nivel mundial sobre los
incrementos de poblaciones de medusas, sobre todo lo relacionado con picaduras. Se reportan más de 20.000
envenenamientos ocasionados por Chrysaora lactea (Scyphozoa) en el Estado de Paraná (sur del Brasil) durante
el verano austral 2011-2012. Los envenenamientos fueron considerados leves, pero cerca de 600 casos fueron
tratados en los servicios de emergencia, ya sea con reacciones toxicas o alérgicas, algunas de ellas con
manifestaciones sistémicas. Se proponen hipótesis no excluyentes para explicar este gran número de casos.
Palabras clave: Chrysaora lactea, Scyphozoa, medusas, picaduras, salud publica, Paraná, Brasil.
___________________
Corresponding author: André C. Morandini ([email protected])
Jellyfish are planktonic, free-swimming, sexually
reproducing stages of some cnidarians (animals with
unique microscopic intracellular structures called
cnidae), collectively named Medusozoa (Marques &
Collins, 2004; Collins et al., 2006; Van Iten et al.,
2006). Ecological understanding of jellyfish populations
is still in its early stages in Brazil (Migotto & Marques,
2006; Haddad & Marques, 2009). Around 100 species
(polyps and medusae) are reported from the state of
Paraná, of which 89 are hydrozoans (including
hydromedusae, solitary and colonial hydroids), nine are
scyphozoans (typical jellyfish) and two are cubozoans
(box jellyfish) (Marques et al., 2003; Oliveira et al., in
press).
Medusae populations may suddenly grow rapidly
(blooms) and do so frequently among the planktonic
cnidarians, but why this happens is poorly understood.
A “true” ‘bloom’ is an abnormal increase in seasonal
populations and might have several causes (Graham et
al., 2001; Purcell, 2012). However, the term ‘bloom’
has become vernacular and has changed from its
original biological meaning (Miranda et al., 2012). In
the vernacular, the bloom concept is usually applied to
events that include problems for humans that may be
1195
2
health (stings), economic (fisheries, energy, tourism) or
environmentally (becoming a huge biomass) related.
However, this convenient terminology is scientifically
incorrect and not biologically based (Miranda et al.,
2012). Recently, the frequency of blooming is
generating a world-wide discussion about medusae
population explosions in all oceans (Brotz et al., 2012;
Schrope, 2012; Condon et al., 2013). Yet, in many
cases these bloom events are incorrectly classified,
because they are consequences of oceanographic
factors that may concentrate a population, thereby
giving the false impression of an abnormal population
increase (Graham et al., 2001; Miranda et al., 2012).
Thus, the relationship between blooms and stings is
difficult to decipher.
Envenomations with cnidarians occur in all oceans.
In Brazil, hydrozoans (Freitas et al., 1995; Marques et
al., 2002; Haddad Jr., 2008), scyphozoans (Haddad Jr.
et al., 2002) and cubozoans Haddad Jr. et al., 2010)
have all been documented as culprits in stings with
humans.
During the hotter months in 2011-2012 (December
to February) many stings involving swimmers and
jellyfish were reported from in the state of Paraná
(southern Brazil). Here, we identify the causal agents
and describe the cases and offer explanations for why
this year had more stings than previous years.
Stings were surveyed by the 8th Firemen Brigade of
the State of Paraná and personnel from the State
Secretary of Health in Paraná. They worked at 101
coastal locations from 12 December 2011 to 26
February 2012. The survey was carried out when
swimmers who were stung looked for first aid from the
lifeguards and were then asked to fill out a questionnaire after being treated.
On 28 January 2012 we visited two beaches
(Matinhos, 25º48’35”S, 48º31’50”W, and Caiobá
25º50’51”S, 48º32’18”W) to interview local people
and fishermen as well as to collect specimens. Animals
were collected while they were swimming in near shore
waters or alive and stranded on the beach. Samples for
molecular studies were preserved in ethanol 90% and
for morphological analyses in 4% formaldehyde
solution in seawater. Morphological examination and
identification of the specimens followed the recent
literature (Morandini & Marques, 2010).
Specimens collected and observed in the area of the
stings were identified as the scyphomedusa Chrysaora
lactea Eschscholtz, 1829 (Scyphozoa, Discomedusae,
Pelagiidae) (Fig. 1). Between 17 December 2011 and
26 February 2012, a conservative estimate of the
number of stings in this area was 20,471 incidents
reported by the Firemen. The Paraná branch of the
National Information System for Diseases and Accidents
Figure 1. A medusa of Chrysaora lactea Eschscholtz,
1829. This animal was collected in situ. where accidents
had been reported. Umbrella diameter ~7 cm.
(SINAN is the Brazilian acronym) reported 21,343
accidents. These records are the greatest number of
stings involving jellyfish, and also they are nearly 40
times greater than the number of stings ever reported
(309 accidents in 2007-2008, 300 in 2008-2009, 241 in
2009-2010 and 541 in 2010-2011). The largest number
of stings of the 2011-2012 season occurred between 19
January and 7 February, then again during Carnival,
when many Brazilians are vacationing on the beach
(19-23 February, Fig. 2). Stings did not seem to be
concentrated in any particular area and were reported
from the entire coast of Paraná, including the counties
of Antonina (23 and 13 cases reported by the Firemen
and the SINAN, respectively), Guaraqueçaba (63,
SINAN only), Guaratuba (6,746 and 6,970), Matinhos
(9,817 and 13,431), Paranaguá (3,885 and 866) (Fig. 3).
Jellyfish stings were considered mild, with
instantaneously mild to moderate local pain and a
burning sensation, with erythema and edema,
occasionally forming lesions. Skin lesions varied in
shape (rounded, ovoid, irregular, elongated) and some
patients had dotted linear lesions up to 20 cm in length,
caused by 1-3 tentacles. Most minor cutaneous markings disappeared 30-120 min after contact. A total of
592 cases were treated in emergency services, with
Jellyfish aggregations and stings in southern Brazil
11963
Figure 2. Daily number of stings due to the medusa Chrysaora lactea (from 12 December to 26 February 2012). Data from
the firemen's records. Note the increasing numbers beginning on 19 January 2012.
either toxic and allergic reactions. About 36% of these
cases had systemic manifestations.
Males were stung more often (55%), as well as
younger people and children, who spend more time in
recreational activities in the water. A single lesion was
the only consequence of accidents in 77% of the
patients, while other patients had four or more lesions
in more than one area of the body. Lesions on the legs
(36%) and arms (36%) were most common, followed
by chest and abdomen (21%), face (5%) and neck (2%).
In spite of several co-occurring species, including
Olindias sambaquiensis, Physalia physalis, Stomolophus
meleagris, Lychnorhiza lucerna, Chiropsalmus quadrumanus, the jellyfish Chrysaora lactea was the only clear
cause of the stings during the summer of 2011-2012 in
Paraná. The reasons for this assumption are: C. lactea
was observed in enourmous numbers; the majority of
the stings was mild and not presenting a clear pattern
like for other species (see Haddad Jr. et al., 2002). The
only two cases of stings with C. lactea in the scientific
literature were by researchers themselves who
intentionally handled the animals. Those were mild and
symptoms disappeared within an hour or so (Mianzan
& Cornelius, 1999; Nogueira Jr. & Haddad, 2006) and
similar to most reported here (also see Haddad Jr. et al.,
2010). However, the more serious stings may, in part,
have been due to other species that are also in the area
(Nogueira Jr. & Haddad, 2006) or due to allergic
reactions (Haddad Jr. et al., 2010).
Chrysaora lactea is one of the most common
jellyfish along the entire Brazilian coast and adjacent
countries (Mianzan & Cornelius, 1999; Morandini &
Marques, 2010). It is not a strong swimmer and usually
passively travels with the current, but can move up and
down in the water column while foraging (Morandini,
pers. obs.). The C. lactea cnidome (the set of nematocysts of a species) is well-known (Morandini &
Marques, 2010) although there are no toxicological
studies for this species. Some other members of the
same family (Pelagiidae), which have similar
cnidomes, have strong toxins [e.g., Pelagia noctiluca
(Mariottini & Pane, 2010); Chrysaora plocamia (Vera
et al., 2005); Chrysaora quinquecirrha (Šuput, 2009)].
Several non-exclusive hypotheses for the large
number of cases in 2011-2012 are possible. First,
perhaps that year was the most efficient year to date for
data collecting by the firemen and the health
department. If so, then the true number may have not
been reported in previous years. Next, more attention
about stings may have appeared in the media that year
and so people were more inclined to look for help when
stung. Third, the season is the peak of summer vacation
in Brazil, including Carnival, and the consequently
increasing of bathers is expected. Finally, there is the
possibility that this was a jellyfish bloom or an
accumulation of jellyfish due to environmental causes
(wind, tides, etc.).
There are many environmental factors that can
explain the greater concentration of jellyfish near the
beach (see mainly Graham et al., 2001); but in the case
reported here it may be explained by environmental
factors such as winds and currents -like described for
scyphomedusae in Uruguay by Olagüe et al. (1990),
pushing more oceanic waters shoreward, causing the
aggregation. Also, the number of the very common C.
1197
4
Figure 3. Map of the coast of Paraná State showing municipalities where stings were reported (arrows point to the county
seats) followed by the number of recorded stings. Note that the number of stings decreased in the counties inside the
Paranaguá Bay (see text for details).
lactea in Paraná is naturally larger than those of the
other species (Nogueira Jr. & Haddad, 2006) and is
more numerous than the same species in other regions,
including the conterminous state of São Paulo
(Morandini, pers. obs.). We suggest that, in fact, there
is no evidence of a bloom, or an otherwise abnormal
abundance in the shallow waters during the time period
in question. Fishermen reported that the species was
common farther from shore, although large numbers
are less frequent near shore. In a qualitative survey of
the fishermen, we found a unanimous opinion that, just
prior to and at the time of the stings, winds were from
the east. Navy wave data from January 2012 (350 km
south of the area) also showed, at this time, long
sequences of days with onshore waves. If similar wave
movement was occurring in Paraná, we suggest that the
jellyfish would have been pushed towards shore and
thus concentrated at the time of the envenomations.
This natural phenomenon is an apparent bloom caused
by the environment (Graham et al., 2001; Miranda et
al., 2012), in which a normal population is redistributed
and concentrated, rather than a true bloom, which is due
to rapid population growth.
Also, it is important to note that the number of cases
of stings were associated with a larger number of
tourists in an area with environmental concentration of
jellyfish. The daily reduction in the number of cases
(Fig. 2) is probably more likely to be due to weather
and a reduced number of tourists (and even fewer
entering the water) rather than dispersal of the jellyfish.
A large incidence of stings may occur again in the
future if environmental conditions coincide with the
vacations for many people. To prevent similar numbers
of envenomations, a program that monitors jellyfish
abundance should be developed, along with a system
for monitoring oceanic conditions that may cause
aggregations of jellyfish, and together, they can establish an early alert system so that vacationers can be
informed of sting risk. Better forecasting of jellyfish
aggregations in tourist regions is probably the simplest,
most cost-effective way to reduce the number of stings,
especially when compared with the probably impo-
Jellyfish aggregations and stings in southern Brazil
ssible option of biological control of jellyfish populations.
ACKNOWLEDGMENTS
We thank the Secretaria do Meio Ambiente and
Instituto Ambiental do Paraná for logistic support, and
the firemen (Grupamento de Bombeiros do Paraná) for
providing open access to the data. We also thank MSc
R.M. Nagata for help with the map. This study was
supported by CNPq (Proc. 304720/2009-7, 562143/
2010-6, 563106/2010-7, 564945/2010-2, 301039/20135, and 458555/2013-4) and by Grants 2003/02432-3,
2004/09961-4, 2010/50174-7, 2011/50242-5, 2013/504
84-4 of the São Paulo Research Foundation (FAPESP).
This is a contribution of NP-BioMar, USP. James J.
Roper revised the English in the entire manuscript.
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Hábitos tróficos de reineta en periodo estival
12001
Short Communication
Hábitos tróficos de la reineta Brama australis (Pisces: Bramidae) durante el
periodo estival frente a Chile central
Francisco Santa Cruz1, Ciro Oyarzún2, Gustavo Aedo2 & Patricio Gálvez3
Programa de Magíster en Ciencias mención Pesquerías, Universidad de Concepción
P.O. Box 160-C, Concepción, Chile
2
Sección Pesquerías, Departamento de Oceanografía, Universidad de Concepción
P.O. Box 160-C, Concepción, Chile
3
Departamento de Evaluación de Pesquerías, Instituto de Fomento Pesquero
Manuel Blanco Encalada 839, Valparaíso, Chile
1
RESUMEN. La reineta Brama australis es un importante recurso pesquero artesanal en la zona central chilena,
incorporado en los programas de seguimiento biológico, pero con escasas evaluaciones de sus aspectos tróficos.
Para actualizar el estado del conocimiento, se analizó su dieta durante el verano austral época de mayor
disponibilidad de este recurso en la zona central de Chile, mediante el análisis del contenido gástrico de 300
ejemplares capturados entre noviembre 2011 y marzo 2012. Se identificó una dieta dominada por Euphausia
mucronata (IIR = 92,33), aunque a escala mensual se identificó una dieta mixta de E. mucronata durante
noviembre, diciembre 2011 y marzo 2012, además de Pterygosquilla armata y anfípodos hipéridos durante
enero y marzo 2012. No se encontró diferencias significativas entre ambos sexos (P > 0,01). Estos resultados
demuestran y corroboran que B. australis es un depredador pelágico con un reducido espectro trófico en el litoral
de Chile central.
Palabras clave: Brama australis, reineta, caracterización trófica, verano austral, Chile central, Pacífico
suroriental.
Southern ray´s bream (Brama australis) summer feeding habits off central Chile
ABSTRACT. The southern ray´s bream Brama australis is an important artisanal fishery resource in the coast
of central Chile, included into biological monitoring programs, but with few evaluations of its trophic aspects.
In order to update the state of knowledge, its diet was analyzed during the austral summer (time of greater
availability of this fish in the central coast of Chile). By means of stomach contents analysis of 300 specimens
captured between November 2011 and March 2012. A diet dominated by Euphausia mucronata (IIR = 92.33%)
was identified, although on a monthly scale a mixed diet of E. mucronata was identified during November,
December 2011 and March 2012, beside Pterygosquilla armata and hyperiid amphipods during January and
March 2012. A comparison by gender revealed no significant differences. These results demonstrate and confirm
that B. australis is a selective pelagic predator of reduced trophic spectrum in the coast of central Chile.
Keywords: Brama australis, southeastern ray bream, trophic characterization, austral summer, central Chile,
southeastern Pacific.
___________________
Corresponding author: Francisco Santa Cruz ([email protected])
La reineta (Brama australis Valenciennes, 1838) es una
especie epi-mesopelágica de distribución circumglobal
en el océano Pacífico sur, presente en aguas chilenas de
Coquimbo (29º57’S) a Magallanes (53º09’S), siendo
un importante recurso para la flota artesanal de Chile
central (Pavlov, 1991; Pavez et al., 1998; Last &
Moteki, 2001; Espinoza et al., 2002; Watanabe et al.,
2006), durante el periodo de primavera y verano,
épocas de mayor disponibilidad en dicha zona (Gálvez
et al., 2013).
Así como muchas especies de peces, consideradas
como importantes recursos pesqueros, no está
considerada la evaluación sistemática de la ecología
alimentaria, lo que no permite la generación de información pertinente para su administración, o para la
determinación de variaciones espacio-temporales.
1201
2
La dieta de esta especie ha sido analizada a partir de
ejemplares capturados como fauna acompañante de
jurel (Trachurus murphyi), por la flota que opera entre
Constitución y Puerto Saavedra (Muñoz et al., 1995),
ejemplares obtenidos por la flota artesanal en la región
de Valparaíso (Pavez, 2002) e individuos capturados
por la pesquería artesanal que tiene a esta especie como
recurso objetivo en el golfo de Arauco (García &
Chong, 2002). Estos estudios establecen un reducido
espectro trófico, dominado principalmente por
eufáusidos, y ocasionalmente por peces y calamares, lo
que impide verificar las potenciales variaciones
temporales, sexuales u ontogenéticas. El presente
estudio tiene por objetivo actualizar el estado de
conocimiento sobre la alimentación de B. australis
capturada por la pesquería artesanal de la región del
Biobío y determinar variaciones en la composición de
la dieta durante el periodo estival en la zona central de
Chile.
La dieta fue caracterizada a partir de 300 estómagos
de individuos capturados por la flota artesanal que
opera en el litoral de Chile central, cuyas actividades se
concentran en el verano austral, dada la alta
estacionalidad de esta pesquería por disponibilidad del
recurso. Las muestras fueron recolectadas al momento
del desembarque en el puerto de Lebu, de noviembre
2011 a marzo 2012. Estas muestras provienen de
operaciones comerciales localizadas en el área
comprendida entre 37°21’S y 38°00’S, de 5 a 30 mn y
en un rango de profundidad entre 30 y 60 m. A cada
individuo se le determinó el sexo, longitud de horquilla
(LH, cm) y peso total (PT, g), mientras que los
estómagos se preservaron en formalina al 10%. En el
laboratorio, los estómagos se abrieron y se identificó
bajo lupa estereoscópica los ítems presa hasta el nivel
taxonómico más bajo posible. Aquellos ítems con alto
grado de digestión fueron agrupados en la categoría
“restos de presa”, debido a la dificultad de su
identificación. Las presas identificadas fueron contadas
y pesadas (± 0,1 g).
Para determinar si el número de estómagos era
suficiente para describir la dieta de B. australis, se
aplicó una curva acumulada de diversidad de presas de
Shannon-Weaver (H') en función del número de
estómagos con contenido (H' = -Σ (Pi log2 [Pi])) (fide
Berg, 1979). La descripción de la dieta, se realizó
utilizando los métodos numérico (%N), gravimétrico
(%P), frecuencia de ocurrencia (%O) y el Índice de
Importancia Relativa (IIR) (Pinkas et al., 1971; Hyslop,
1980), expresado de manera porcentual (Cortés, 1997),
y determinada a nivel estacional (verano austral),
mensual y por sexo. Se evaluó diferencias significativas
en la dieta por sexo mediante la prueba estadística no
paramétrica de Kruskal-Wallis (Zar, 1999).
El rango de tamaño fluctuó entre 35 y 51 cm LH,
con una moda en 40 cm LH. De los 300 estómagos, 128
presentaron algún tipo de contenido gástrico (42,6%),
identificándose 10 ítems presa. De acuerdo al resultado
de la curva acumulada (Fig. 1), se observó que el
carácter monoespecífico en la dieta durante el periodo
analizado influyó en un bajo valor de H', con una
estabilización del tamaño de muestra a partir de los 20
estómagos con contenido. El análisis de la dieta global
indica que Euphausia mucronata fue el principal ítem
presa, dominando tanto en número (%N = 79,27), peso
(%P = 64,19), frecuencia de ocurrencia (%O = 74,22),
como en importancia relativa (%IIR = 92,33). El resto
de las presas presentaron muy baja representatividad en
la dieta, identificándose Strangomera bentincki (IIR =
2,46%), anfípodos hipéridos (IIR = 1,91%) y Pterygosquilla armata (IIR = 1,46%) (Tabla 1).
En el nivel mensual, E. mucronata fue la presa
principal en noviembre y diciembre 2011, y febrero
2012, que se reflejó en un alto valor del %IIR (>90%).
Sin embargo, su importancia en los contenidos
estomacales fue menor en enero y marzo 2012, con
valores del IIR de 55,5% y 32,4%, respectivamente,
debido a un aumento de P. armata en enero (33,9%) y
marzo (19,3%), y de anfípodos hipéridos en febrero
(6,87%) y marzo (46,4%) (Fig. 2). La comparación por
sexos no reveló diferencias significativas (X2 = 0,9657;
P > 0,01), observándose una alta dominancia de E.
mucronata tanto en hembras (IIR = 96,4%) como en
machos (IIR = 85,3%) (Fig. 3).
Durante el periodo y zona de estudio, B. australis
presentó un reducido espectro trófico, dominado en más
de un 90% por eufáusidos, patrón concordante con los
descrito previamente para esta especie (Muñoz et al.,
Figura 1. Curva acumulada de presas de Brama australis.
12023
Tabla 1. Porcentajes en peso (%P), número (%N), frecuencia de ocurrencia (%O) e índice de importancia relativa porcentual
(%IIR) por ítem presa de reineta durante el periodo estival 2011-2012.
Grupo
Crustacea
Mollusca
Pisces
Item presa
Euphausia mucronata (Em)
Pterygosquilla armata (Pa)
Hyperiidae (Hy)
Larvas zoea (LZ)
Galatheidae (Ga)
Restos de crustáceos (RC)
Cephalopoda (Ce)
Strangomera bentincki (Sb)
Restos de peces (RP)
Larva de Scorpaenidae (LS)
%P
64.19
5.40
3.79
0.22
0.13
6.76
0.65
12.93
5.90
0.03
%N
79.27
8.92
9.65
0.99
0.46
0.00
0.07
0.50
0.11
0.02
%O
74.22
11.72
16.41
7.81
0.78
10.94
3.91
21.09
21.09
0.78
%IIR
92.33
1.46
1.91
0.08
0.00
0.64
0.02
2.46
1.10
0.00
Figura 2. Porcentajes en peso (%P), número (%N), frecuencia de ocurrencia (%O) e índice de importancia relativa porcentual
(%IIR) mensual por ítem presa de reineta (Ver Tabla 1 para la simbología).
1995; García & Chong, 2002; Pavez, 2002), y
asemejándose a sus congéneres de otras latitudes, a los
que se les ha descrito una alimentación selectiva sobre
estos componentes del zooplancton (Watanabe et al.,
2003, 2006; Vaske-Junior et al., 2008; Babaran et al.,
2009). Muñoz et al. (1995), definieron a esta especie
como un depredador oportunista, debido a que
aprovecha la disponibilidad y abundancia de los recursos
alimentarios presentes en el ambiente. De acuerdo con
esta afirmación, el análisis mensual mostró una fuerte
incorporación de otros ítems, como estomatópodos y
anfípodos hipéridos, presas recurrentes en la
alimentación de otras especies presentes en la zona,
como merluza común o jurel (Arancibia & Meléndez,
1987), que eventualmente podrían aumentar su
disponibilidad en distintos periodos de la época estival.
Como resultado contrastante con antiguas publicaciones,
difiere la contribución de peces en su patrón de
alimentación. En particular, García & Chong (2002),
indican la presencia de E. ringens (hasta un 25,4% IIR),
41203
Figura 3. Porcentajes en peso (%P), número (%N), frecuencia de ocurrencia (%O) e índice de importancia relativa porcentual
(%IIR) por ítem presa de reineta por sexo (Ver Tabla 1 para la simbología).
pero dicho ítem no apareció en el presente estudio,
encontrando por el contrario un aporte de S. bentincki,
que puede estar relacionado con la importante
disminución de la biomasa de E. ringens en la zona
centro-sur de Chile (SUBPESCA, 2014). Además, los
individuos de S. bentincki encontrados en los estómagos
analizados, presentaron una longitud en torno a los 7 cm
LT, talla que ha dominado la estructura de tamaños de la
sardina durante el periodo de estudio en la zona
(SUBPESCA, 2012).
Es importante considerar el alto porcentaje de
estómagos vacíos, que puede estar asociado al aparejo
utilizado para capturar a esta especie (espinel), ya que
este se basa en un sistema de carnadas para tentar al
individuo que se encuentra alimentándose en el lugar y
donde los individuos capturados presentan estómagos
vacíos o con escasa cantidad de alimento, factor que
puede haber influenciado en esta característica. Otro
componente, que puede ser relevante, es la influencia
de la variabilidad diaria y el posible efecto de los ciclos
lunares que afectan la distribución vertical y
disponibilidad de los diferentes grupos zooplanctónicos
(Horn et al., 2013). Ambos factores deben ser
considerados al establecer diseños de muestreo en
futuros estudios de alimentación en esta especie. Del
mismo modo, es importante considerar la variabilidad
espacial a mayor escala de la alimentación de esta
especie, para lo que sería importante extender la
cobertura espacial de la obtención de muestras,
incorporando la pesquería de la zona sur austral, que en
los últimos años ha tomado mayor relevancia.
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registro del tiburón mako en La Media Guajira, Caribe colombiano
1205
Short Communication
Primer registro del tiburón mako Isurus oxyrinchus (Lamniformes: Lamnidae)
en la costa de La Media Guajira, Caribe colombiano
Paola Palacios-Barreto1, Andrea Ramírez-Hernández1
Oscar Uriel Mendoza-Vargas2 & Andrés F. Navia1
1
Fundación Colombiana para la Investigación y Conservación de Tiburones y Rayas, SQUALUS
Carrera 60A Nº 11-39, Cali, Colombia
2
Posgrado en Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Autónoma de México
Av. Universidad 3000, Ciudad Universitaria, 04510, Ciudad de México, D.F., México
RESUMEN. Se registra la presencia del tiburón mako Isurus oxyrinchus, capturado por pescadores artesanales
con palangre tiburonero frente a la costa de La Media Guajira. Constituye el primer registro de I. oxyrinchus
para esta zona costera, con lo cual se amplía su distribución geográfica a la zona costera del mar Caribe
colombiano.
Palabras clave: Isurus oxyrinchus, Lamnidae, características dentarias, tiburones, La Media Guajira, Caribe
colombiano.
First record of mako shark Isurus oxyrinchus (Lamniformes: Lamnidae) off
the coast of La Media Guajira, Colombian Caribbean
ABSTRACT. The occurrence of the shortfin mako Isurus oxyrinchus, caught by artisanal fishermen using a
longline shark fishing, was recorded off the coast of Media Guajira. This is the first record of I. oxyrinchus in
this area, which extends its geographic distribution into the Colombian Caribbean Sea.
Keywords: Isurus oxyrinchus, Lamnidae, dental characteristics, sharks, La Media Guajira, Colombian Caribbean.
___________________
Corresponding author: Paola Palacios-Barreto ([email protected])
En la actualidad, el género Isurus comprende dos
especies: Isurus paucus e Isurus oxyrinchus. I. paucus
es una especie oceánica de aguas tropicales y profundas
(Compagno et al., 2005), frecuente en los océanos
Atlántico occidental y Pacífico central; aunque su
distribución y hábitat son poco conocidos (Compagno,
2002; Compagno et al., 2005). I. paucus cuenta con
escasos registros en el mar Caribe (Cervigón & Alcalá,
1999) y en Colombia su presencia sólo se confirmó en
el año 2012 (Gámez-Barrera et al., 2012). Por su parte,
I. oxyrinchus se distribuye en todos los océanos
tropicales y templados, siendo más abundante en aguas
templadas <16ºC (Applegate, 1977; Stevens, 1983;
Heist et al., 1996; Mollet et al., 2000), encontrándose
desde la superficie hasta ~600 m de profundidad
(Compagno, 2001, 2002). En el Océano Atlántico se
distribuye desde Canadá hasta el sur de Brasil y
probablemente norte de Argentina (Compagno, 2001;
Castro, 2011). Esta especie no es abundante en el
Caribe continental colombiano, existiendo registros no
confirmados en Bocas de Ceniza, Cartagena y Santa
Marta (Martínez, 1978; Grijalba-Bendeck et al., 2009).
Según Mejía-Falla et al. (2007) se encuentra en aguas
insulares del Archipiélago de San Andrés, Providencia
y Santa Catalina, posteriormente confirmada por
Ballesteros & Castro (2006). Por tanto, este estudio
reporta por primera vez la presencia de I. oxyrinchus en
La Media Guajira, con lo cual se amplía su rango de
distribución en el mar Caribe colombiano.
En el presente estudio, se examinó la mandíbula de
una hembra de aproximadamente 2 m de longitud total
y 35 kg de peso sin cabeza y eviscerada, obtenida en
enero de 2012 en faena de pesca artesanal con palangre
tiburonero, con 40 anzuelos calibre Nº1 unidos con
cables de acero (guayas), calado a 40 brazas de
profundidad frente a Musichi (Municipio de Manaure,
La Media Guajira) (Fig. 1).
Para su identificación se utilizaron los dientes como
carácter taxonómico distintivo, considerando características dentarias externas relacionadas con la posición
y tamaño de cada diente, forma e inclinación de la corona,
1206
Figura 1. Registros previos de localidades y años de captura de I. oxyrinchus en aguas oceánicas del Caribe Colombiano
(●, ■, ▲) y nueva localidad reportada en este estudio ( ).
presencia o ausencia de aserraduras, cúspides laterales
y fórmula dental. Estas características son importantes
para la diagnosis taxonómica, haciéndola más detallada
(Shimada, 2002, 2005) y han sido de utilidad como
carácter diagnóstico en las descripciones taxonómicas
y sistemáticas actuales y fósiles de tiburones (EspinosaArrubarrena, 1987; Compagno, 2001; Compagno et al.,
2005; Castro, 2011).
La sínfisis de la mandíbula superior estudiada
presenta dos dientes anteriores (A), uno intermedio (I),
siete laterales (L) y cuatro posteriores (P), mientras que
en la mandíbula inferior tiene tres anteriores, siete
laterales y tres posteriores (Fig. 2). La fórmula dental
de la mandíbula analizada fue:
Sínfisis =
A2 Int1 L7 P4
A3
L7 P3
que coincide con la fórmula dental reportada para I.
oxyrinchus por diferentes autores (EspinosaArrubarrena, 1987; Compagno, 2001, 2002; Heim,
2005; Santana-Morales, 2008). Esto permitió identificar el espécimen como I. oxyrinchus, siendo carácter
determinante para su identificación los dos dientes
anteriores, a cada lado de la sínfisis que según Castro
(2011), sirven para distinguirlo de I. paucus.
Los dientes en ambas especies del género Isurus son
delgados, largos, de bordes lisos, con una sola cúspide
(Compagno, 2001, 2002). La diferencia de las
denticiones está en la forma de los dientes anteriores
(Heim, 2005). Tanto la raíz como la corona en los
dientes anteriores de la mandíbula superior de I. paucus
son más anchos y largos que los de I. oxyrinchus. En la
mandíbula superior e inferior los dientes anteriores de
I. oxyrinchus son curvos lateral y medialmente, en I.
paucus no. Los dientes en ambas especies están
orientados hacia atrás, pero en I. oxyrinchus están
flexionados en su base con las puntas revertidas en
sentido contrario, por lo que al tacto, un diente de I.
paucus se siente plano y delgado, en comparación con
los de I. oxyrinchus (Fig. 3).
Debido a que los elasmobranquios tienen bien
diferenciados sus dientes en forma y tamaño, esta
característica se puede utilizar de manera confiable en
algunas especies para su identificación a nivel de géne-
Primer registro del tiburón mako en La Media Guajira, Caribe colombiano
1207
Figura 2. Serie dental superior e inferior derecha de I. oxyrinchus. a) Vista lingual, b) Vista labial.
Figura 3. Diente de I. oxyrinchus desde una perspectiva
lateral, cúspides flexionadas, puntas revertidas.
ro y especie (Naylor & Marcus, 1994). Sin embargo,
aunque la disposición de los dientes se ha utilizado
como función diagnóstica para diferenciar las especies
del género Isurus, Bustamante et al. (2009) argumentan
que en individuos de gran tamaño, los dientes se
vuelven semejantes en ambas especies.
Según Santana-Morales (2008), a partir del análisis
de regresión lineal entre las longitudes corporales y las
mediciones dentales, se puede calcular la talla de los
organismos de I. oxyrinchus. En este caso, la talla
estimada a partir de los dientes fue de 2 m Lt. De
acuerdo con Mollet et al. (2000) y Castro (2011) una
hembra de esa talla, es sexualmente inmadura, por lo
que sigue siendo viable la identificación a partir de sus
características dentales.
El presente registro confirma la presencia de I.
oxyrinchus en aguas costeras del Caribe colombiano y
amplía considerablemente su rango de distribución en
el país (Fig. 1). Sin embargo, esto no altera el hecho que
I. oxyrinchus es considerada como una especie poco
frecuente en el Mar Caribe, lo que junto a amenazas
antrópicas como la pesca intensiva ha llevado a su
incorporación en la lista roja de UICN como
Vulnerable (Cailliet et al., 2009). Al respecto, Acero y
colaboradores (datos sin publicar), en un ejercicio de
evaluación de estados de conservación nacional, de
acuerdo a los criterios y categorías de amenaza de la
UICN, estiman que I. oxyrinchus debe ser considerada
1208
como Datos Deficientes para Colombia. Por ello, este
reporte incrementa el conocimiento disponible sobre su
distribución geográfica, facilitando el posterior cálculo
de la extensión de la presencia y su volumen de
ocupación, dos criterios importantes en la asignación de
categorías de amenaza UICN (UICN, 2001).
AGRADECIMIENTOS
Los autores agradecen al Sr. Eduardo Fierro quien
aportó la información de la captura y proporcionó la
mandíbula del tiburón mako.
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